CONTROL BIOLÓGICO DE ÁCAROS PLAGA

A TRAVÉS DE Bacillus Thuringiensis

TORRES CABRA, Eneida1

HERNÁNDEZ FERNÁNDEZ, Javier2

RESUMEN
1. Grupo de Investigación INPANTA Existen aproximadamente 55.000 especies de Acari,
Facultad de Ciencias Agrarias
Fundación Universitaria Juan de muchas de estas son parásitos y afectan plantas, animales
Castellanos y seres humanos, causando pérdidas económicas y
etorres@jdc.edu.co
problemas de salud pública. Uno de los agentes
2. Departamento de Ciencias Naturales biológicos más utilizados para el control de insectos y
y Ambientales, GENBIMOL
Facultad de Ciencias e Ingeniería ácaros plaga es Bacillus thuringiensis, bacteria
Universidad Jorge Tadeo Lozano entomopatógena, ubicua, que en ensayos de campo ha
javier.hernandez@utadeo.edu.co
mostrado toxicidad sobre ácaros parásitos de animales y
plantas. El propósito de esta revisión fue analizar el
Tipo: artículo de revisión
Recibido: 19/01/2015 estado del arte de la utilidad de B. thuringiensis sobre el
Aceptado: 01/04/2015 control de ácaros plaga.
Palabras clave: Acari, control biológico, delta-
endotoxinas, esporulación, toxicidad.

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BIOLOGICAL CONTROL OF MITE PLAGUE THROUGH

Bacillus Thuringiensis

ABSTRACT
There are approximately 55,000 species of Acari, many of them are parasites and affect
plants, animals and humans, causing economic losses and public health problems. One of
the most used biological agents for the control of insects and pest mites is Bacillus
thuringiensis, an entomopathogenic, ubiquitous bacterium that in field trials has shown
toxicity to parasitic mites of animals and plants. The purpose of this review is to analyze the
state of the art of the usefulness of Bacillus thuringiensis on the control of plague mites.
Keywords: Acari, biological control, delta-endotoxins, sporulation, toxicity.

CONTROLE BIOLÓGICO DE ÁCAROS PRAGA ATRAVÉS DO

Bacillus Thuringiensis

RESUMO

Existem aproximadamente 55.000 espécies de Acari, muitas delas são parasitas e afetam
plantas, animais e humanos, causando prejuízos econômicos e problemas de saúde pública.
Um dos agentes biológicos mais utilizados no controle de insetos e ácaros praga é o
Bacillus thuringiensis, uma bactéria entomopatogênica e onipresente que, em testes de
campo, demonstrou toxicidade para ácaros parasitas de animais e plantas. O objetivo desta
revisão foi analisar o estado da arte da utilidade de B. thuringiensis no controle de ácaros
praga.
Palavras-chave: Acari, controle biológico, delta-endotoxinas, esporulação, toxicidade.

CONTRÔLE BIOLOGIQUE DE LA PLAQUE DES MITES

À TRAVERS Bacillus Thuringiensis

RÉSUMÉ
Il y a environ 55 000 espèces d'acariens, dont beaucoup sont des parasites et affectent les
plantes, les animaux et les humains, causant des pertes économiques et des problèmes de
santé publique. L'un des agents biologiques les plus utilisés pour la lutte contre les insectes
et les acariens nuisibles est Bacillus thuringiensis, une bactérie entomopathogène et
omniprésente que dans quelques essais sur le terrain, a montré une toxicité pour les acariens
parasitaires des animaux et des plantes. Le but de cette revue est d'analyser l'état de l'art de
l'utilité de Bacillus thuringiensis sur le contrôle des acariens de la peste.
Mots-clés : Acari, contrôle biologique, delta-endotoxines, sporulation, toxicité.

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INTRODUCCIÓN
Los ácaros son pequeños organismos con una alternativa y la bacteria B.
alta tasa reproductiva, presentan un ciclo de thuringiensis es una de las más utilizadas
vida corto de fácil diseminación y para tal fin (González et al., 2011).
adaptación a diversos ambientes (Ochoa et
al., 1991). Están en todos los hábitats de la B. thuringiensis es una bacteria
tierra, incluyendo: aguas termales, lagos entomopatógena, formadora de esporas,
antárticos e hipersalinos (Stevens & Hogg, caracterizada por poseer una variedad de
2006; Moreno et al., 2008), con excepción plásmidos, los cuales contienen genes que
del océano abierto (Walter & Proctor, codifican para proteínas insecticidas,
2013). En cuanto a hábitos de vida son conocidas como δ-endotoxinas o proteínas
variados, pues estos son parásitos de Cry (Crickmore et al., 1998). Su
insectos, vertebrados, animales importancia radica en la toxicidad contra
domésticos, plantas y del hombre, incluso larvas de insectos plaga, de los órdenes
algunas especies contaminan productos y Lepidoptera, Coleoptera, D iptera,
alimentos almacenados (Ochoa et al., Himenoptera, Homoptera, Ortoptera y
1991). Mallophaga (Phthiraptera); y en otros
organismos como nemátodos, ácaros,
Las poblaciones de ácaros, plaga de plantas protozoarios y platelmintos (Höfte &
y animales, aumentan a causa de la Whiteley, 1989; Feitelson, 1993; Bravo et
resistencia que han adquirido por el uso al., 1998; García-Robles et al., 2001; Xu et
indiscriminado de acaricidas químicos y a al., 2004; van Frankenhuyzen, 2009). Por
la alta presión de selección a las que son tanto, el objetivo de esta revisión fue
sometidos con el control químico (Ochoa et analizar el estado del arte sobre la utilidad
al., 1991; Milani, 1999). Para contrarrestar de B. thuringiensis para controlar ácaros
esta problemática, el control biológico es plaga en plantas y animales.

CARACTERÍSTICAS Y TAXONOMÍA DE LOS ÁCAROS

Los ácaros pertenecen al phylum Artrópoda de arácnidos. Los ácaros se pueden dividir
(Siebold & Stannius 1845), Subphylum en dos linajes denominados:
Chelicerata, clase Aracnoidea (Lamarck Anactinotrichida (Parasitiformes:
1815), orden Acari (Nitzsch 1818) según la Opilioacarida, Gamasida, Ixodida y
base de datos ARCTOS (2017) (Savory, Holothryrida) y Actinotricida
1972). Los individuos de este orden se ( Tr o m b i d i f o r m e s : P r o s t i g m a t a y
caracterizan por tener el cefalotórax y el Endeostigmata; y Sarcoptiformes:
abdomen fusionados (Calderón et al., Endeostigmata, Oribatida y Astigmata)
2005), dentro de este grupo se encuentran (Dunlop & Alberti, 2007); la clasificación
los ácaros y garrapatas. De acuerdo con de Coddington et al. (2004) reconoce los
Zhang (2013) se han descrito 55.214 superórdenes: Opilioacariformes,
especies de Acari, es el grupo más diverso Acariformes y Parasitiformes.

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Acari es considerado un taxón compuestos menos fusionado en un idiosoma que

por especies morfológicamente diferentes contiene órganos digestivos, excretores y
(Dunlop & Alberti, 2007). Los ácaros son reproductores. Excepto en Sarcoptiformes,
pequeños, con larvas hexápodas (de seis el movimiento es generalmente hexápodo
patas), el patrón de desarrollo acarino en etapas poslarval, el primer par de patas
básico es: huevo, prelarva, larva, es utilizado como antenas. Los
protoninfa, deutoninfa, tritoninfa y adulto Parásitiformes y Trombidiformes se
(Walter & Proctor, 2013). Todos los ácaros parecen a otros arácnidos en que se
tienen una sección anterior que se asemeja alimentan principalmente de fluidos,
a una pequeña cabeza (el gnatosoma o incluyendo sangre, líquido de plantas y
capitulum) que incluye los dos miembros tejidos digeridos externamente. Los ácaros
que se destinan a la alimentación: los Opilioacariformes, la mayoría
quelíceros que se encuentran por encima de Sarcoptiformes y unos pocos
la abertura oral, los pedipalpos y las coxas Mesostigmata, se alimentan de: esporas de
(primer artejo de la pata, por el cual esta se hongos, granos de polen o pican muchos
une al tórax) están fusionadas para formar artículos de comida (Walter & Proctor,
el hipostoma. El resto del cuerpo está más o 2013).

ÁCAROS PLAGA
Los ácaros plaga son insectos que plumas (Bowman, 2011). Muchas especies
amenazan la salud de plantas, animales y de Parasitiformes son importantes parásitos
seres humanos a escala global, causando de los vertebrados (Walter & Proctor,
pérdidas económicas y problemas 2013). Cuando las personas presentan
significativos de salud pública (McCoy et molestias por ácaros, generalmente
al., 2013; Javed et al., 2013). Los ácaros pertenecen a una gran superfamilia de
hematófagos tienen el potencial de Mesostigmata: Dermanyssoidea, afectan
transmitir agentes zoonóticos (virales, tanto vertebrados como invertebrados
bacterianos o parasitarios) (Jofré et al., (Coddington et al., 2004; Walter & Proctor,
2009), con excepción de los ácaros de 2013). Mesostigmata tiene una amplia
alimentos y del polvo (Díaz, 2006; Steen et gama de cerca de 17 familias (Beaulieu et
al., 2004). Acari es un grupo abundante, de al. 2011) con especies que parasitan
importancia médica, veterinaria y mamíferos, aves, serpientes, lagartos,
económica, sin embargo se sabe muy poco insectos y otros artrópodos. Igualmente,
sobre la genética, la epidemiología, la Prostigmata contiene algunos parásitos
biología y las relaciones filogenéticas (Gu importantes de aves y mamíferos
et al., 2014). incluyendo al ser humano (Walter &
Proctor, 2013). Se encuentran también
Existen varias especies de ácaros que son especies de Cheyletiella (Cheyletidae)
ectoparásitos obligados de perros, gatos, como parásitos de vertebrados y producen
roedores, aves y reptiles, no obstante, los sarna en sus huéspedes. Además, se
mamíferos y las aves son los principales encuentran los vectores acarinos, el grupo
anfitriones de una gran diversidad de ácaros más importante de transmitir
por el hábitat que ofrecen sus pieles y enfermedades, estos corresponden a las

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garrapatas (Ixodida) (Walter & Proctor, tienen piezas bucales tipo estilete que se
2013). utilizan para perforar presas, o en el caso de
fungívoros y plantas, drenan su contenido
En plantas, la infestación por ácaros es un (Lindquist, 1998). La fitofagia ha surgido
problema en los cultivos agrícolas, frutales, en al menos siete clados de Prostigmata,
forestales, medicinales y ornamentales; entre estos: Eriophyoidea y
pues estos causan estrés biótico en plantas Tetranychoidea, a estos pertenecen la
huésped y afectan negativamente la mayor parte de parásitos obligados de
producción comercializable causando plantas vasculares y otros linajes que se
pérdidas a productores (Gulati, 2014). Los alimentan de plantas vasculares, briofitas y
síntomas que presentan los cultivos por el algas son: Erythraeidae, Eupodoidea,
ataque de los ácaros fitoparásitos, van Stigmaeidae, Tydeidae y Tarsonemidae
desde moteados amarillentos o blancuzcos (Walter & Proctor, 2013).
del follaje hasta tonos pardo-rojizos, caída
de hojas y frutos, pérdida de la lámina En lo concerniente a los productos
foliar, corrugamiento de hojas y brotes, almacenados, hay ácaros que se alimentan
agallas, crinosis, desarrollo deficiente de la del producto sano (generalmente cereales),
planta, leprosis, necrosis, muerte produciendo un daño directo al ensuciar el
ascendente y descendente de la planta producto con sus heces y mudas (Iraola,
(Ochoa et al., 1991). Los ácaros parásitos 2001). La mayoría de estos ácaros son
de plantas pertenecen a los Acariformes y el Astigmata (Acaroidea, Glycyphagoidea) se
suborden Prostigmata, algunos encuentran los considerados plaga de
depredadores son: Labidostommatidae y productos almacenados, ácaros del picador
Rhagidiidae los cuales tienen quelíceros de la tienda, picazón del panadero, ácaros
quelados (Walter & Proctor, 2013). La del queso, ácaros del mueble y ácaros del
mayoría de los individuos prostigmata polvo (Walter & Proctor, 2013).

Bacillus thuringiensis, CLASIFICACIÓN Y GENERALIDADES

La bacteria B. thuringiensis (Berliner, de diferentes partes del mundo y de muy
1915) pertenece al grupo I del género: diversos sistemas como suelo (Martín &
Bacillus. B. thuringiensis se encuentra Travers, 1989; Arango et al., 2002; Uribe et
distribuida ampliamente en el ambiente, es al., 2003; Hernández-Fernández et al.,
cosmopolita, nativa del suelo, Gram 2011), insectos muertos o enfermos y sus
positiva, aeróbico o anaerobio facultativo, hábitat (Itoua-Apoyolo et al., 1995;
por lo general móvil, produce endosporas Bernhard et al., 1997), polvo de productos
resistentes a condiciones externas almacenados (Meadows et al., 1992;
desfavorables (Logan & De Vos, 2009). Hongyu et al., 2000) hojas (Meadows et al.,
Además, algunas de ellas producen 1992; Maduell et al., 2002) y en heces
exotocinas (beta, alfa y gama) o una fecales de animales (Lee et al., 2003).
endotoxina (delta) (Heimpel, 1967;
Hernández-Fernández et al., 2011). Esta B. thuringiensis posee la capacidad de
bacteria es ubicua puesto que se ha aislado ocupar ecosistemas acuáticos y diferentes

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ecosistemas terrestres como desiertos, celular (Krieg, 1971; Faust & Bulla, 1982).
estepas, bosque húmedo tropical, altas De otro lado, la γ-exotoxina se considera
montañas, playas y cuevas, entre muchos una lecitinasa (Cano et al., 2004), es tóxica
otros (Schnepf et al., 1998; Maeda et al., para las moscas de sierra (Tenthredinidae),
2000; Martínez & Caballero 2002). pero el modo de acción de esta toxina
termolábil no se ha determinado (Heimpel,
Algunas cepas de B. thuringiensis 1967; Faust & Bulla, 1982).
producen una exotoxina termoestable
denominada β-exotoxina, la cual se secreta Por el contrario, la δ-endotoxina es
al medio de cultivo al inicio del proceso de producida durante la esporulación
esporulación y se caracteriza por ser ensamblándose varias unidades
acaricida (Robaina et al., 2006). Las β- polipeptídicas de diferentes pesos
exotoxinas son solubles en agua, moleculares, entre 27 y 140 kDa que se han
termoestables y dializables, su estructura denominado Cry (del inglés cristal) o Cyt
química es un derivado fosforilado del (del inglés cytolitic), en la mayoría de las
nucleótido adenina, es inhibidora de la cepas de B. thuringiensis los genes cry
ARN polimerasa y de proteínas (Cano et están localizados en los plásmidos (Bravo
al., 2004). Además, afecta el proceso et al., 1998; Crickmore et al., 1998;
mitótico durante la metamorfosis, produce Hernández-Fernández et al., 2011).
deformación de la pupa o el adulto y reduce
la fecundidad y longevidad en adultos Una vez ingeridos los cristales por las
(Cano et al., 2004). larvas, estos pasan a través del primer
tramo del tubo digestivo, este se solubiliza
En relación con la toxicidad, las β- por el pH alcalino del intestino medio del
exotoxinas pueden tener efectos insecto, liberando protoxinas, que son
citotóxicos a determinadas clivadas por acción de las proteasas
concentraciones, por lo cual, el empleo de intestinales dejando un fragmento activo de
productos de B. thuringiensis a partir de aproximadamente 60–70 kDa (Bravo et al.,
cepas que producen este tipo de toxina 2002). Una vez activa, la toxina se inserta
están sujetos a regulaciones adicionales, sin en la membrana y forma poros líticos, como
embargo, no todas las cepas de B. consecuencia se produce la alcalinización
thuringiensis producen este tipo de toxinas del citoplasma y destrucción de las células
(Cano et al., 2004). Hernández et al. (2003) columnares y caliciformes (De Maagd et
analizaron que la frecuencia de la al., 2003), provocando en la larva del
producción de β-exotoxina es mayor en el insecto parálisis del tracto digestivo, lisis
serotipo B. thuringiensis var. thuringiensis, celular, cese de la ingesta y por último, su
producción que depende del serovar, la muerte (Griffitts & Aroian, 2005).
compatibilidad y el intercambio de
plásmidos entre estos. B. thuringiensis ha demostrado ser una
valiosa alternativa de los insecticidas
La α-exotoxina es una fosfolipasa C que convencionales, pues es activo e inofensivo
afecta principalmente a los fosfolípidos de para el medio ambiente debido a su
membrana celular, es termolábil, es especificidad. (Höfte & Whiteley, 1989).
altamente tóxica para ciertos insectos La mayoría de los bioinsecticidas de B.
causando degeneración del hemocele y lisis thuringiensis son producidos utilizando

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aislamientos nativos y se componen solo de primera generación (esporas y cristales),

una fracción de las proteínas Cry segunda generación (esporas y toxinas de
conocidas, la manipulación de los genes cry cepas con introducción de genes de δ-
en B. thuringiensis ofrece un potencial en el endotoxina de otras cepas), tercera
mejoramiento de la efectividad (Yamamoto generación (bacterias recombinantes) y
& Powell, 1993). cuarta generación (quimeras de proteínas)
(Bravo et al., 2004).
Los bioinsecticidas con base en B.
thuringiensis se clasifican en productos de

USO DE Bacillus thuringiensis SOBRE ÁCAROS HEMATÓFAGOS

Y FITÓFAGOS

Dunstand-Guzmán et al. (2015) evaluaron mortalidad con una dosis de 1 mg/ml; B.

el efecto acaricida de la proteína Cry thuringiensis subespecie israelensis causó
producida por B. thuringiensis para el 100 % de mortalidad en una dosis de 2,5
control de Psoroptes cuniculi, un mg/ml, y B. thuringiensis subespecie
ectoparásito obligado que afecta a conejos, thuringiensis produjo mortalidad de 93.3 %
cabras, caballos, vacas y ovejas. Después con una dosis de 5 mg/ml.
de la aplicación de B. thuringiensis, sobre P.
cuniculi se observaron alteraciones No obstante, en el mismo estudio al evaluar
histológicas, espacios intercelulares B. thuringiensis sobre garrapatas de los
dilatados en la membrana basal, camellos (Hyalomina dromedarii) las
desprendimiento de la matriz de la mortalidades fueron bajas, aun con dosis
membrana peritrófica y alteraciones altas como 10 mg/ml (Hassanain et al.,
morfológicas en las células columnares del 1997). Zhioua et al. (1999) demostraron
intestino. La evaluación de Dunstand- que esporas de B. thuringiensis kurstaki
Guzmán et al. (2015) permite proponer a B. (108esporas/ml) resultaron tóxicas sobre las
thuringiensis como un acaricida potencial larvas de Ixodes scapularis, garrapata que
para el control biológico de la sarna de afecta a venados, mostrando una
animales de granja. Además, estudios como mortalidad de 96 %. Otro estudio por
los de Pinnock (1994) afirma que las cepas mencionar es el de Fernández-Ruvalcaba et
de B. thuringiensis sirven para el control de al. (2010) evaluaron cepas de B.
ectoparásitos de ovejas y ganado. thuringiensis en dosis de 1,25 mg/ml sobre
garrapatas del ganado, Rhipicephalus
Así mismo, otros investigadores confirman microplus, demostrando su efecto a través
la utilidad de B. thuringiensis para el de la ingestión, probablemente por medio
control de garrapatas, estudios como el de los espiráculos o poro genital.
Hassanain et al. (1997) evaluaron la
actividad de tres subespecies de B. Por otra parte, Gutiérrez et al. (2003)
thuringiensis (kurstaki, israeliensis, y evaluaron el producto Thurisav-13 a base
thuringiensis) sobre Argus persicus, de esporas de B. thuringiensis, resultando
garrapata que afecta a aves. B. thuringiensis efectivo en el control del ácaro Varroa
subespecie kurstaki produjo 100 % de jacobsoni, ectoparásito hematófago en

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abejas adultas e inmaduras, siendo uno de modo de acción de Thuringiensin® en

los principales problemas para la salud de inhibición de la síntesis de la cutícula en
las abejas melíferas (Rosenkranz et al., larvas de T. urticae, estas fueron más
2010). susceptibles a una temperatura de 13 °C. Se
h a l l ó q u e B . t h u r i n g i e n s i s v a r.
En 1993, un grupo de investigadores thuringiensis afecta la síntesis de la
(Payne et al., 1993) patentaron una cepa de epicutícula en las etapas de protoninfas y
B. thuringiensis usada para el control de deutoninfas y los daños en la formación de
ácaros, según sus experimentos ellos la cutícula de las larvas ocurre 12 h después
sugieren que puede utilizarse para el de la aplicación, lo que indica que el efecto
control de ácaros plaga de ganado, aves de del tiempo de exposición de ácaros a este
corral y productos almacenados; y sugieren producto comercial se relaciona con la
que las formulaciones se apliquen sobre etapa de desarrollo de la cutícula y es
plantas, animales de granja, aves, suelo o relativamente corto. Hay que tener en
agua, a través de pulverización, espolvoreo cuenta que, T. urticae es más susceptible
o aspersión. cuando las larvas se pulverizan
En cuanto a la toxicidad de B. thuringiensis directamente con B. thuringiensis, en
sobre fitófagos, Payne et al . (1993) relación con ácaros adultos y no tiene
demostraron la toxicidad de las δ- actividad ovicida (Vargas et al., 2001).
endotoxinas sobre el ácaro araña Con respecto a lo anterior, Sebesta et al.
(Tetranychus urticae). Así mismo, Neal et (1981) concluyeron que B. thuringiensis
al. (1989) estudiaron la actividad por era un eficiente inhibidor de la síntesis de la
contacto de esta toxina contra T. urticae y T. cutícula de insectos y ácaros. El daño en la
cinnabarinus, planteando que puede existir cutícula se explica por la retención de la
un efecto por contacto. Además, existe una superficie y toxicidad de contacto, pues B.
toxicidad directa de β-exotoxina sobre el thuringiensis interrumpe principalmente la
ácaro T. urticae a través de la reducción de actividad epidérmica debido a que la
la fecundidad de las hembras, sin embargo, epidermis es un sitio importante de la
son más susceptible larvas y protoninfas replicación del ácido nucleico, la
(Najafabadi et al., 2011). inhibición del metabolismo del ácido
Estudios como el de Guo et al. (1993) nucleico podría, por lo tanto, afectar a la
demostraron el efecto tóxico de formación de la cutícula y la síntesis de
Thuringiensin® (formulación de β- enzimas, particularmente la quitina
exotoxin de B. thuringiensis), sobre los sintetasa (Cohen, 1987; Ford & Salt 1987).
ácaros T. urticae y Phytoseiulus persimilis Trabajos como los de Neal et al. (1989) y
disminuyendo la ovoposición dos días Royalty et al. (1990) analizaron el
después de la aplicación, y el cese completo producto Thuringiensin® en T. urticae y T.
a los 3-4 días con dosis de 115 y 211 mg/ml, cinnabarinus, observando que la actividad
respectivamente. Vargas et al. (2001) es limitada contra los adultos y sin acción
analizaron el mismo producto, observando ovicida. Payne et al. (1993), plantean que
efectos considerables al reducir la puede explicarse por varios factores
fecundidad de T. urticae y Panonychus ambientales y biológicos como:
ulmi. Además, Vargas et al. (2001) temperatura, humedad, planta hospedante,
realizaron una investigación observando el agente tensioactivo y la edad de los sujetos

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de prueba que pueden influir sobre la thuringiensis sobre el control de ácaros

respuesta. sinantrópicos.
Además, Hoy & Ouyang (1987) evaluaron Por otra parte, a través de la investigación
también las β-exotoxinas (Thuringiensin) de Dabrowski et al. (2006) con maíz
-1
(0,0528 g/L de ingrediente activo) en genéticamente modificado con B.
adultos, larvas y huevos de Tetranychus thuringiensis (B. thuringiensis MON 810),
pacificus (McGregor) y Metaseiulus evaluaron que la toxina Cry1Ab B.
occidentalis (Nesbitt), disminuyendo la thuringiensis var. kurstaki, afecta al ácaro
producción de huevos a las 48 horas de de la harina (Acarus siro), pues retarda el
aplicación y el desarrollo de larvas. En período de desarrollo, reduce la vida media
adultos resultó ser altamente eficaz de las hembras y disminuye la
principalmente sobre las hembras. s uper v iv en cia d e lar v as y ninfas .
Igualmente, Rovenská et al. (2005),
La cepa de B. thuringiensis var. tenebrionis trabajaron con berenjena (Solanum
fue evaluada por Chapman & Hoy (1991) melongena L.) transgénica, esta contiene la
usaron polvo humectable (Mycogen M- toxina Cry3Bb y disminuye el ácaro araña
ONE® y Sandoz Trident®), sobre ácaros de dos manchas (T. urticae).
depredadores de plantas T. urticae y
Metaseiulus occidentalis, realizaron Con respecto a los ácaros biocontroladores
evaluaciones en laboratorio, a partir de de plagas (fitoseidos), se ha analizado el
preparaciones microbianas de 2,25 Kg / efecto también de B. thuringiensis, es así
189,25 L / ha, presentando baja mortalidad como De Castro et al. (2013) analizaron las
en hembras de T. urticae (10 %), pero toxinas Cry (Cry1Ab, Cry1A, Cry2A,
tóxico para M. occidentalis (74 %), pues la Cry1Ac y Cry1Ia12) expresadas en plantas
inanición de las hembras aumentó la transgénicas con B. thuringiensis
8
mortalidad. Chapman & Hoy (1991) (concentración: 1.25 X 10 esporas/ml)
concluyeron que la mortalidad sobre sobre Neoseiulus californicus (McGregor)
hembras de M. occidentali con los y Euseius concordis (Chant). Asimismo,
anteriores productos e incluso con Dipel® Oliveira et al. (2007) presenta que no hay
2X (B. thuringiensis. var. kurstaki) es efectos tóxicos del algodón transgénico con
significativa. B. thuringiensis (B. thuringiensis DP 404
BG, Bollgard) y del producto comercial
En cuanto a ácaros sinantrópicos, la Dipel® sobre el ácaro del suelo
investigación de Erban et al. (2009) con la Scheloribates praeincisus, pues la
toxina Cry3A sobre Acarus siro L., ingestión no afectó la supervivencia de
Tyrophagus putrescentiae (Schrank), adultos ni de larvas. Concluyendo que B.
Dermatophagoides farinae (Hughes) y thuringiensis como controlador biológico,
Lepidoglyphus destructor (Schrank), a no afecta a este tipo de ácaros que suelen ser
concentraciones que variaban de 0 a 100 mg sensibles a los productos fitosanitarios.
g-1; se observó 21 días después de la
aplicación, controlar al 50 % de la Se destaca también los propuestos por
población en concentraciones entre 25 y 38 Tyurin et al (2006) acerca de las cepas de B.
mg g-1. No se presentaron diferencias thuringiensis al referirse como una nueva
notables entre las especies, quedando generación de bioinsecticidas con δ-
abierta la discusión para el uso de B. endotoxinas que no solo son altamente

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eficaces contra plagas de lepidópteros, sino acaricidas con propiedades de

que también poseen actividad insecticida bioplaguicidas B. thuringiensis y/o plantas
adicional sobre el grupo Acariformes, transgénicas B. thuringiensis tienen
característica que no poseen los implicación para el control de ácaros plaga,
insecticidas industriales. Y Zemek & y se plantea la búsqueda de nuevas cepas de
Hubert (2008) proponen que se deben B. thuringiensis específicas contra ácaros.
desarrollar investigaciones que revelen si

CONCLUSIÓN

B. thuringiensis ha sido utilizado como un y Metaseiulus occidentalis. Y aún más en

acaricida efectivo sobre Psoroptes ácaros sinantrópicos en el caso de Acarus
cuniculi, ectoparásito obligado que afecta a s i r o , Ty r o p h a g u s p u t r e s c e n t i a e ,
conejos, cabras, caballos, vacas y ovejas; Dermatophagoides farinae y
Argus persicus, garrapata que afecta a aves; Lepidoglyphus destructor. Y en lo que
Ixodes scapularis, garrapata de venados; respecta a los ácaros biocontroladores de
Rhipicephalus microplus, garrapata del plagas Neoseiulus californicus,
ganado y Varroa jacobsoni, ectoparásito Scheloribates praeincisus y Euseius
hematófago en abejas. Igualmente, sobre concordis, no tiene efectos tóxicos. Por
fitófagos, como el ácaro araña, Tetranychus tanto, B. thuringiensis se propone como un
urticae, T. cinnabarinus, T. pacificus, controlador biológico de ácaros plaga.
Phytoseiulus persimilis, Panonychus ulmi

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ARCTOS. 2017. Acari#classifications. WALTER, D. E. 2011. Superorder

Collaborative collection Management parasitiformes Reuter, 1909. In Z.-Q.
S o l u t i o n . D i s p o n i b l e : Zhang (Ed.), Animal biodiversity: An
http://arctos.database.museum/name/Acar outline of higher- level classification and
i#classifications. Accesado: 17/01/2017. survey of taxonomic richness. Auckland:
Magnolia Press. 123-128.
ARANGO, J. A., ROMERO, M. &
ORDUZ, S. 2002. Diversity of Bacillus BERLINER, E. 1915. Über die
thuringiensis strains from Colombia with Schlaffsucht der Mehlmottenraupe
insecticidal activity against Spodoptera (Ephestia kühniella Zell.) und ihren Erreger
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Bacillus thuringiensis n. sp. Zeitschrift für
Journal of Applied Microbiology 92(3): angewandte Entomologie 2(1): 29-56.
466-474.
B E R N H A R D , K . , J A R R E T T, P. ,
BEAULIEU, F. A., DOWLING, P. G., MEADOWS, M., BUTT, J., ELLIS, D. J.,
KLOMPEN, H., DE MORAES, G. J. & ROBERTS, G. M. & BURGES, H. D.

CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73 67

TORRES & HERNÁNDEZ

1997. Natural Isolates of Bacillus CHAPMAN, M.H. & HOY, M.A. 1991.
thuringiensis: Worldwide Distribution, Relative toxicity of Bacillus thuringiensis
Characterization, and Activity against var. tenebrionis to the two-spotted spider
Insect Pests. Journal of Invertebrate mite (Tetranychus urticae Koch) and its
Pathology 70(1): 59-68. predator (Metaseialus occidentalis
(Nesbitt)) (Acari, Tetranychidae and
B O W M A N , D . D . 2 0 11 . G e o r g i s : Phytoseidae). Journal of Applied
Parasitología veterinaria. Novena edición. Entomology 111:147-154.
Elsevier saunders. Barcelona, España. 60-
79. COHEN, E. 1987. Interference with chitin
biosynthesis in insects. In Chitin and
BRAVO, A., SARABIA, S., LÓPEZ, L., benzoylphenyl ureas. Springer
ONTIVEROS, H., ABARCA, C., ORTIZ, Netherlands. 43-73.
A. & QUINTERO, R. 1998.
Characterization of cry genes in a Mexican CODDINGTON, J. A., GIRIBET, G.,
Bacillus thuringiensis strain collection. H A RV E Y, M . , P R E N D I N I , L . &
Applied and Environmental Microbiology WALTER, D. 2004. Arachnida. In: Cracraft
64(12): 4965-4972. J., Donoghue M. J. (eds), Assembling the
Tree of Life. Oxford University Press,
B R AV O , A . , S Á N C H E Z , J . , Oxford. 296-318.
KOUSKOURA, T. & CRICKMORE, N.
2002. N-terminal activation is an essential CRICKMORE, N., ZEIGLER, D. R.,
early step in the mechanism of action of the FEITELSON, J., SCHNEPF, E., VAN RIE,
B. thuringiensis Cry1AC insecticidal toxin. J., LERECLUS, D., & DEAN, D. H. 1998.
The Journal of Biological Chemistry 227: Revision of the nomenclature for the
23985-23987. Bacillus thuringiensis pesticidal crystal
proteins. Microbiology and Molecular
BRAVO, A., BUITRAGO, G., CERÓN, Biology Reviews 62(3): 807-813.
W., MARTÍNEZ, J., JUÁREZ-PÉREZ, V.
& URIBE, D. 2004. Bacillus thuringiensis DE CASTRO, T. R., AUSIQUE, J. J. S.,
en el control biológico. En: Bravo A. & NUNES, D. H., IBANHES, F. H. &
Cerón J. (eds). Bacillus thuringiensis en el JÚNIOR, I. D. 2013. Risk assessment of
control biológico. La buena semilla, Cry toxins of Bacillus thuringiensis on the
Bogotá- Colombia. 294 pp. predatory mites Euseius concordis and
Neoseiulus californicus (Acari:
CALDERÓN, A. V., HERNÁNDEZ- Phytoseiidae). Experimental and applied
F O N S E C A , V. & H E R N Á N D E Z - acarology 59(4): 421-433.
GAMBOA, A. 2005. Catálogo de
garrapatas suaves (Acari: Argasidae) y DE MAAGD, R. A., BRAVO, A., BERRY,
duras (Acari: Ixodidae) de Costa Rica. C., CRICKMORE, N., & SCHNEPF, H. E.
Brenesia 65: 81-88. 2003. Structure, diversity, and evolution of
protein toxins from spore-forming
CANO, E., LÓPEZ, J. A., CANO, E., entomopathogenic bacteria. Annual review
CARBALLO, C. V. & GUHARAY, F. of genetics 37(1): 409-433.
2004. Control biológico de plagas agrícolas
(No. 53). Bib. Orton IICA/CATIE. DÍAZ, J. H. 2006. The epidemiology,
diagnosis, management and prevention of

68 CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73

 Control biológico de ácaros plaga a través de bacillus thuringiensis

ectoparasitic diseases in travelers. Journal pathogenicity for a strain of the tick,

of Travel Medicine 13: 100-11. Rhipicephalus microplus, resistant to
chemical pesticides. Journal of Insect
DABROWSKI, Z. T., CZAJKOWSKA, B. Science 10(1): 186.
& BOCINSKA, B. 2006. First experiments
on unintended effects of B. thuringiensis FORD, M. G., & SALT, D. W. 1987.
maize feed on non-target organisms in Behaviour of insecticide deposits and their
Poland. IOBC WPRS BULLETIN 29(5): transfer from plant to insect surfaces. In:
39. Pesticides on plant surfaces/edited by HJ
Cottrell. Great Britain. p. 86.
DUNLOP, J. A., & ALBERTI, G. 2007. The
affinities of mites and ticks: a review. GARCÍA-ROBLES, I., SÁNCHEZ, J.,
Journal of Zoological Systematics and GRUPPE, A., MARTÍNEZ-RAMÍREZ, A.
Evolutionary Research 46(1): 1-18. C., RAUSELL, C., REAL, M. D. &
BRAVO, A. 2001. Mode of action of
DUNSTAND-GUZMÁN, E., PEÑA- Bacillus thuringiensis PS86Q3 strain in
CHORA, G., HALLAL-CALLEROS, C., hymenopteran forest pests. Insect
PÉREZ-MARTÍNEZ, M., HERNÁNDEZ- Biochemistry and Molecular Biology
VELÁZQUEZ, V. M., MORALES- 31(9): 849-856.
MONTOR, J. & FLORES-PÉREZ, F. I.
2015. Acaricidal effect and histological GONZÁLEZ-CABRERA, J., MOLLÁ,
damage induced by Bacillus thuringiensis O., MONTÓN, H., & URBANEJA, A.
protein extracts on the mite Psoroptes 2011. Efficacy of Bacillus thuringiensis
cuniculi. Parasites & vectors 8(1): 285. (Berliner) in controlling the tomato borer,
Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera:
E R B A N , T. , N E S V O R N A , M . , Gelechiidae). BioControl 56(1): 71-80.
ERBANOVA, M. & HUBERT, J. 2009.
Bacillus thuringiensis var. tenebrionis GRIFFITTS, J. S. & AROIAN, R. V. 2005.
control of synanthropic mites (Acari: Many roads to resistance: how
Acaridida) under laboratory conditions. invertebrates adapt to B. thuringiensis
Experimental and Applied Acarology toxins. Bioessays 27(6): 614-624.
49(4): 339-346.
GU, X. B., LIU, G. H., SONG, H. Q., LIU,
FAUST, R. & BULLA J. 1982. Bacteria and T. Y., YANG, G. Y. & ZHU, X. Q. 2014.
their toxins as insecticides. Microbial and The complete mitochondrial genome of the
Viral Pesticides, E. Kurstak, Ed., Marcel scab mite Psoroptes cuniculi (Arthropoda:
Dekker, NY. 84-89. Arachnida) provides insights into Acari
phylogeny. Parasites & vectors 7(1): 1-10.
FEITELSON, J. S. 1993. The Bacillus
thuringiensis family tree. Advanced G U L AT I , R . 2 0 1 4 . E c o - F r i e n d l y
engineered pesticides. 63-72. Management of Phytophagous Mites. In:
Entomology and pest management.
F E R N Á N D E Z - R U VA L C A B A , M . , Waveland Press. P343.
PEÑA-CHORA, G., ROMO-MARTÍNEZ,
A., HERNÁNDEZ-VELÁZQUEZ, V., DE GUO, Y.-L., ZUO, G.-S., ZHAO, J.-H.,
LA PARRA, A. B. & DE LA ROSA, D. P. WANG, N.-Y. & JIANG, J.-W. 1993. A
2010. Evaluation of Bacillus thuringiensis laboratory test on the toxicity of

CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73 69

TORRES & HERNÁNDEZ

thuringiensin to Tetranychus urticae thuringiensis. Microbiological reviews,

(Acari: Tetranychidae) and Phytoseiulus 53(2), 242-255.
persimilis (Acari: Phytoseiidae). Chinese
Journal of Biological Control 9: 151-155. HONGYU, Z., ZINIU, Y. & WANGXI, D.
2000. Composition and Ecological
GUTIÉRREZ, M. E. M., VEGA, O. F. L., Distribution of Cry Proteins and Their
MENA, D. D., DÍAZ, A. & SOLÍS, B. C. Genotypes of Bacillus thuringiensis
2003. Evaluación de un producto de Isolates from Warehouses in China. Journal
Bacillus thuringiensis para el control de la of invertebrate pathology 76(3): 191-197.
varroasis. Fitosanidad 7(1): 3-8.
HOY, M. A., & OUYANG, Y. L. 1987.
HASSANAIN, M.A., EL GARHY, FM., Toxicity of the β-exotoxin of Bacillus
ABDEL-GHAFFAR, AF., EL-SHARABY, thuringiensis to Tetranychus pacificus and
A. & ABDEL MEGEED, N. K. 1997. Metaseiulus occidentalis (Acari:
Biological control studies of soft and hard Tetranychidae and Phytoseiidae). Journal
ticks in Egypt. I. The effect of Bacillus of economic entomology 80(2): 507-511.
thuringiensis varieties on soft and hard
IRAOLA, V. 2001. Introducción a los
ticks (Ixodidade). Parasitology Reserch 83: ácaros (II): Hábitats e importancia para el
209- 213. hombre. Boletín Sociedad Entomológica
HEIMPEL, A. M. 1967. A critical review of Aragonesa 28: 141-146.
Bacillus thuringiensis var. thuringiensis ITOUA-APOYOLO, C., DRIF, L.,
Berliner and other crystalliferous bacteria. VASSAL, J. M., DEBARJAC, H., BOSSY,
Annual Review of Entomology 12: J. P., LECLANT, F., & FRUTOS, R. 1995.
287–322. Isolation of Multiple Subspecies of
Bacillus thuringiensis from a Population of
HERNÁNDEZ, C. S., MARTÍNEZ, C.,
the European Sunflower Moth,
PORCAR, M., CABALLERO, P. &
Homoeosoma nebulella. Applied and
FERRÉ, J. 2003. Correlation between environmental microbiology 61(12): 4343-
serovars of Bacillus thuringiensis and type 4347.
I β-exotoxin production. Journal of
invertebrate pathology 82(1): 57-62. JAVED, S., KHAN, F., RAMÍREZ-FORT,
M., & TYRING, S. K. 2013. Bites and
HERNÁNDEZ-FERNÁNDEZ, J., mites: prevention and protection of vector-
RAMÍREZ, L., RAMÍREZ, N., borne disease. Current opinion in
FUENTES, L. S. & JIMÉNEZ, J. 2011. pediatrics 25(4): 488-491.
Molecular and biological characterization
of native Bacillus thuringiensis strains for JOFRÉ, L., NOEMI, I., NEIRA, P.,
controlling tomato leafminer (Tuta SAAVEDRA, T. & DÍAZ, C. 2009.
absoluta Meyrick) (Lepidoptera: Acarosis y zoonosis relacionadas. Revista
Gelechiidae) in Colombia. World Journal chilena de infectología 26(3): 248-257.
of Microbiology and Biotechnology 27(3):
579-590. KRIEG, A. 1971. Concerning -exotoxin
poduced by vegetative cells of Bacillus
HÖFTE, H. & WHITELEY, H. R. 1989. thuringiensis and Bacillus cereus. Journal
Insecticidal crystal proteins of Bacillus Invertebrary Pathology 17:134-135.

70 CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73

 Control biológico de ácaros plaga a través de bacillus thuringiensis

LEE, M. K., WALTERS, F. S., HART, H., from terrestrial and aquatic habitats.
PALEKAR, N. & CHEN, J. S. 2003. The Journal of applied microbiology 92(4):
mode of action of the Bacillus thuringiensis 745-752.
vegetative insecticidal protein Vip3A
differs from that of Cry1Ab δ-endotoxin M C C O Y, K . D . , L É G E R , E . , &
Bacillus thuringiensis on the phylloplane DIETRICH, M. 2013. Host specialization
of species of Piper (Piperaceae) in three in ticks and transmission of tick-borne
altitudinal levels. Microbial ecology 44(2): diseases: a review. Frontiers in cellular and
144-153. infection microbiology 3:57-68.

LINDQUIST, E. E. 1998. Evolution of MEADOWS, M. P., ELLIS, D. J., BUTT,

phytophagy in trombidiform mites. J., JARRETT, P. & BURGES, H. D. 1992.
Experimental & Applied Distribution, frequency, and diversity of
Acarology 22: 81–100. Bacillus thuringiensis in an animal feed
mill. Applied and Environmental
LOGAN, N. A. & DE VOS, P. 2009. Genus Microbiology 58(4): 1344-1350.
I. Bacillus Cohn 1872, 174AL. In: De Vos,
P., Garrity, G.M., Jone,s D., Krieg, N. ,R., MILANI, N. 1999. The resistance of
Ludwig W., Rainley F.A., Schleifer K.H., Varroa jacobsoni Oud. to acaricides.
Whitman W.B. (eds): Bergey's manual of Apidologie 30: 229-234.
systematic bacteriology, 2nd edn, Vol. 3,
Springer, New York. 22-128. MORENO, J., GERECKE, R. &
TUZOVSKIJ, P. 2008 Biology and
MAEDA, M., MIZUKI, E., taxonomic position of an ovoviviparous
NAKAMURA, Y., HATANO, T. & OHBA, water mite (Acari: Hydrachnidia) from a
M. 2000. Recovery of Bacillus hypersaline spring in southern Spain.
thuringiensis from marine sediments of Aquat Insect 30(4):307–317.
Japan. Current microbiology 40(6): 418-
422. NAJAFABADI, S. S. M., SHOUSHTARI,
R. V., ALI ZAMANI, A., ARBABI, M. &
M A D U E L L , P. , C A L L E J A S , R . , FARAZMAND, H. 2011. Effect of
CABRERA, K. R., ARMENGOL, G. & nitrogen fertilization on Tetranychus
ORDUZ, S. 2002. Distribution and urticae Koch (Acari: Tetranychidae)
characterization of Bacillus thuringiensis populations on common bean cultivars.
on the phylloplane of species of Piper Middle-East Journal of Scientific Research
(Piperaceae) in three altitudinal levels. 8(5): 990-998.
Microbial ecology 44(2): 144-153.
NEAL, J., LINDQUIST, R., GOTT, K., &
MARTIN, P. A. & TRAVERS, R. S. 1989. CASEY, M. 1989. Activity of the
Worldwide abundance and distribution of Thermostable B-exotoxin of B.
Bacillus thuringiensis isolates. Applied and thuringiensis Berliner on T. urticae and T.
Environmental Microbiology 55(10): cinnabarinus. Journal of Agricultural
2437-2442. Entomology 4(1): 33-40.

MARTÍNEZ, C. & CABALLERO, P. 2002. OCHOA, R., AGUILAR, H., & VARGAS,
Contents of cry genes and insecticidal C. 1991. Ácaros fitófagos de América
toxicity of Bacillus thuringiensis strains Central: guía ilustrada (No. 6). Centro

CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73 71

TORRES & HERNÁNDEZ

Agronómico Tropical de Investigación y SAVORY, T. 1972. On the names of the

Enseñanza. Costa Rica. 251pp. orders of Arachnida. Systematic Biology
21(1): 122-125.
OLIVEIRA, A. R., CASTRO, T. R.,
CAPALBO, D. M. & DELALIBERA J. SEBESTA, K., J.FARKAS, HORSKÁ, K.
2007. Toxicological evaluation of & VANKOVA, J. 1981. Thuringiensin, la
genetically modified cotton (Bollgard®) beta-exotoxina de Bacillus thuringiensis.
and Dipel® WP on the non-target soil mite En HD Burges (ed.) el control microbiano
Scheloribates praeincisus (Acari: de plagas y enfermedades de las plantas
Oribatida). Experimental and Applied 1970-1980. Academic Press, Londres,
Acarology 41(3): 191-201. Inglaterra. 249-281.
PAYNE, J. M., CANNON, R. J. & SCHNEPF, E., CRICKMORE, N., VAN
BAGLEY, A. L., (1993). Bacillus RIE, J., LERECLUS, D., BAUM, J.,
thuringiensis isolates for controlling FEITELSON, J., & DEAN, D. H. 1998.
acarides. US5211946 A. Bacillus thuringiensis and its pesticidal
crystal proteins. Microbiology and
PINNOCK, D.E. 1994. The use of Bacillus molecular biology reviews 62(3): 775-806.
thuringiensis for control of pests of
livestock. Agriculture, Ecosystems and STEEN, C. J., CARBONARO, P. A. &
Environment 49: 59-63. SCHWARTZ, R. A. 2004 Arthropods in
dermatology. Journal of the American
ROBAINA, Y. B., JIMÉNEZ, C. L. &
Academy of Dermatology 50: 819-42.
CORCUERA, G. D. 2006. Detección de B-
exotoxina en cepas nativas de Bacillus STEVENS, M. & HOGG, I. 2006. The
thuringiensis por HPLC. Fitosanidad molecular ecology of Antarctic terrestrial
10(4): 255-259. and limnetic invertebrates and microbes.
ROSENKRANZ, P., AUMEIER, P. & In: Bergstrom DM, Convey P, Huiskes
ZIEGELMANN, B. 2010. Biology and AHL (eds) Trends in Antarctic Terrestrial
control of Varroa destructor. Journal of and Limnetic Ecosystems. Springer, The
invertebrate pathology 103: S96-S119. Netherlands. 177-192.

ROVENSKÁ, G. Z., ZEMEK, R., TYURIN, S. A., MESHKOV, Y. I.,

SCHMIDT, J. E. & HILBECK, A. 2005. YAKOVLEVA, I. N., ZALUNIN, I. A.,
Altered host plant preference of HASHIMOV, F. H., ZHUZHIKOV, D. P. &
Tetranychus urticae and prey preference of DEBABOV, V. G. 2006. A new insecticidal
its predator Phytoseiulus persimilis (Acari: preparation on the basis of Bacillus
Tetranychidae, Phytoseiidae) on transgenic thuringiensis with insecto-acaricidal
Cry3Bb-eggplants. Biological Control activity. IOBC WPRS BULLETIN 29(5):
33(3): 293-300. 177.

ROYALTY, R. N., HALL, F. R. & URIBE, D., MARTÍNEZ, W. & CERÓN, J.

TAYLOR, R. A. J. 1990. Effects of 2003. Distribution and diversity of cry
thuringiensin on Tetranychus urticae genes in native strains of Bacillus
( A c a r i : Te t r a n y c h i d a e ) m o r t a l i t y, thuringiensis obtained from different
fecundity, and feeding. Journal of ecosystems from Colombia. Journal of
economic entomology 83(3): 792-798. Invertebrate Pathology 82(2): 119-127.

72 CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73

 Control biológico de ácaros plaga a través de bacillus thuringiensis

VAN FRANKENHUYZEN, K. V. 2009. YAMAMOTO, T. & POWELL, G. K.

Insecticidal activity of Bacillus 1993. Bacillus thuringiensis crystal
thuringiensis crystal proteins. Journal of proteins: recent advances in understanding
invertebrate pathology 101(1): 1-16. its insecticidal activity. Advanced
engineered pesticides. 3-42.
VA R G A S , R . , C H A P M A N , B . &
PENMAN, D. R. 2001. Toxicidad de Z E M E K R . & H U B E RT, J . 2 0 0 8 .
thuringiensin en estados inmaduros y Acaricidal activity of Bacillus
adultos de Tetranychus urticae Koch and thuringiensis toxins against mite pests.
Panonychus ulmi (Koch) (Acarina: IOBC/WPRS Bulletin 31: 122.
Tetranychidae). Agricultura Técnica 61(1):
3-14. ZHANG, Z. -Q. 2013. Phylum Arthropoda.
In: Zhang, Z.-Q. (Ed.), Animal
WALTER, D. & PROCTOR, H. 2013. biodiversity: An outline of higher –level
Mites: Ecology, Evolution & Behaviour: classification and survey of taxonomic
Life at a Microscale, 2ed. Springer richness (Addenda 2013). Zootaxa
Netherlands. 494pp. DOI 10.1007/978-94- 3703(1): 017-026.
007-7164-2_8
ZHIOUA, E., HEYER, K., BROWNING,
XU, Z., YAO, B., SUN, M. & YU, Z. 2004. M., GINSBERG, H. S., & LEBRUN, R. A.
Protection of mice infected with 1999. Pathogenicity of Bacillus
P l a s m o d i u m b e rg h e i b y B a c i l l u s thuringiensis variety kurstaki to Ixodes
thuringiensis crystal proteins. Parasitology scapularis (Acari: Ixodidae). Journal of
research 92(1): 53-57. medical entomology 36(6): 900-902.

CONEXAGRO JDC VOL. 5 - No. 1 ENERO - JUNIO 2015 • pp. 58 - 73 73