NUTRIAS en Es

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com
Univ. Ciencia. 25 (2): 359-384, 2020.

doi: 10.11144/Javeriana.SC25-2.gbcb
Bogotá
artículo original
Comparación de bacterias intestinales entre salvajes y cautivas
nutrias neotropicales
Laura C Rodríguez-Rey1, Johanna Santamaría Vanegas1, *
Editado por
Juan Carlos Salcedo Reyes

Abstracto
( salcedo.juan@javeriana.edu.co )
La nutria neotropical (lontra longicaudis) es considerada una especie emblemática
1. Universidad Jorge Tadeo Lozano,
Facultad de Ciencias Naturales e
para la conservación de los ecosistemas en los que reside y actualmente se encuentra
Ingeniería, Departamento de Ciencias en estado vulnerable. Como estrategia de conservación de esta especie se han
Biológicas y Ambientales, Grupo de
propuesto programas de rehabilitación, reproducción y reintroducción de individuos
Genética, Biología Molecular y
Bioinformática, Carrera 4ta #22-61, en cautiverio. Sin embargo, es probable que el medio ambiente y las condiciones de
Bogotá, Colombia, 110311.
alimentación en cautiverio den como resultado comunidades microbianas intestinales
*johanna.santamaria@utadeo.edu.co _
que difieran de las de los animales salvajes. Las comunidades microbianas intestinales
Recibió:12-12-2019 tienen un papel importante en el desempeño fisiológico de un animal. Para
Aceptado:23-05-2020
determinar las diferencias entre las comunidades microbianas intestinales de nutrias
Publicado en línea:02-10-2020
en condiciones de vida silvestres y en cautiverio, se determinó la estructura y
Citación:Rodríguez-Rey LC, Santamaría-
diversidad de sus comunidades bacterianas intestinales utilizando marcadores
Vanegas J. Comparación de bacterias
intestinales entre nutrias neotropicales

moleculares de ADNr 16S. Se aisló ADN total de muestras fecales de animales
silvestres y cautivas,Universidad Scientiarum, silvestres de la cuenca del río La Vieja y de animales cautivos en el Zoológico de Cali.
25 (2): 359-384, 2020.
Como era de esperar, las comunidades bacterianas intestinales de los animales
doi: 10.11144/Javeriana.SC25-2.gbcb
cautivos convergieron en una estructura más similar y su diversidad bacteriana fue
Fondos:
significativamente menor que la encontrada en los animales salvajes.
N/A
Material complementario electrónico: Palabras clave:Comunidad bacteriana intestinal;lontra longicaudis; perfil

N/A
molecular PCR-DGGE; nutrias salvajes y cautivas.
Introducción
La nutria neotropical,lontra longicaudis, es considerada una especie emblemática

para la conservación de los ecosistemas en los que reside; su presencia indica alta
disponibilidad de energía y biodiversidad [1, 2]. Esta especie se distribuye por
Centro y Sudamérica, habitando ambientes costeros, zonas de manglares, zonas
áridas con bosques y arbustos espinosos, zonas pantanosas, bosques tropicales y
bosques subandinos [3]. La nutria neotropical actualmente
Universitas Scientiarum, Revista de la Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, está bajo la Licencia Pública Internacional Creative Commons Atribución 4.0
360 Bacterias intestinales de nutria salvajes y cautivas
Tiene el estado de conservación de vulnerable en México, Venezuela, Colombia,

Belice y Ecuador. Esto es resultado de los cambios ambientales generados por
perturbaciones antropogénicas y el aumento en la incidencia de infecciones
bacterianas dentro de sus poblaciones [4, 5]. Se estima que el número de
individuos de la especie disminuirá un 25 % en los próximos 27 años [6].
La reproducción y crianza de nutrias en cautiverio es una estrategia para mitigar la

disminución que se observa actualmente en las poblaciones de varias especies de nutrias en
todo el mundo, incluidasL. longicaudis[7]. Por lo tanto, es importante buscar la mejora
continua de las prácticas de manejo en los programas de cría en cautiverio. La dieta es un
aspecto del manejo para el cual aún se necesita información para mejorar las condiciones
de vida en cautiverio. La dieta es importante no sólo porque satisface las demandas
nutricionales del animal para su crecimiento y reproducción, sino que también es uno de los
factores determinantes en la composición de la microbiota intestinal [8]. A su vez, la
microbiota intestinal está íntimamente ligada a la fisiología del animal y está estrechamente
relacionada con la función cerebral, la respuesta del sistema inmunológico, la digestión y
absorción de nutrientes, el control de las vías inflamatorias del cuerpo y la neutralización de
las toxinas alimentarias [9-16]. . En consecuencia, los cambios en la microbiota intestinal
pueden tener efectos potenciales sobre la aptitud física del animal [16, 17].
Estudios previos sobre diferentes especies animales indican que los programas de cría en
cautiverio implican cambios en la dieta del animal que pueden afectar la ecología microbiana
interna del intestino [18-22]. Los estudios comparativos que se centran en una especie en
particular mostraron una disminución en la diversidad microbiana intestinal de los animales
cautivos en comparación con los animales en estado salvaje [23, 24]. Sin embargo, un estudio en
seis órdenes de taxones de mamíferos concluyó que el efecto del cautiverio es específico del
huésped [22], y no reveló diferencias en la diversidad microbiana entre los animales en
condiciones salvajes y en cautiverio para bóvidos, jirafas, osos hormigueros y osos hormigueros;
pero, reportando reducciones en cánidos, primates y équidos en cautiverio. Por otro lado, un
estudio sobre ratas de bosque (Neotoma sp..) [25] indicaron que los huéspedes más susceptibles
a experimentar una disminución en la diversidad de su microbiota intestinal son aquellos con una
dieta especializada [26-28].
Teniendo en cuenta la influencia que la microbiota intestinal puede tener en la aptitud

de un animal, investigamos el efecto que tiene el cautiverio en la microbiota intestinal
de la nutria. Este es un tema relevante porque las condiciones de crianza en cautiverio
podrían afectar el éxito de la reintroducción del animal en la naturaleza [29, 30].
Actualmente, no existen caracterizaciones de la microbiota intestinal en la nutria
neotropical, lo que hace necesaria una base de conocimiento para respaldar futuras
evaluaciones de los efectos del cautiverio en la microbiota intestinal del animal y su
relación con el rendimiento fisiológico. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue
Universitas Scientiarum vol. 25 (2): 359-384 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Rodríguez-Rey & Santamaría-Vanegas, 2020 361
contrastar la estructura y diversidad de las comunidades bacterianas intestinales en nutrias

neotropicales silvestres y cautivas. Descubrimos que la comunidad bacteriana intestinal de
animales cautivos convergía en una estructura y diversidad más similar. El entorno en el que
viven los animales y la baja variación en el alimento suministrado [31] pueden estar
afectando la microbiota intestinal de las nutrias cautivas.
Materiales y métodos
La diversidad y estructura de la microbiota bacteriana intestinal en nutrias salvajes y

cautivas se evaluaron a través de marcadores genéticos, concretamente la región 16S
rDNA de las bacterias fecales. Se aisló ADN total a partir de muestras fecales
depositadas en el suelo por animales silvestres que habitaban la cuenca del río La Vieja
(en el centro occidente de Colombia) y por animales en cautiverio en el Zoológico de
Cali (Valle del Cauca, Colombia), institución que viene trabajando en el campo de la
reproducción de nutrias cautivas durante dos décadas. El muestreo fecal es un método
no invasivo que sirve como indicador para estudiar la composición microbiana del
intestino grueso [32].
Coleccion de muestra
En una embarcación de 10 km que navegó por la cuenca del río La Vieja se recolectaron
un total de ocho muestras fecales frescas de animales silvestres, caracterizadas por
gran cantidad de espinas y/o escamas, olor a pescado y secreción verdosa con
consistencia líquida [33, 34]. (Figura 1).Este líquido verde se evapora completamente al
cabo de una hora y media de ser evacuado por el animal [Observación personal].
En este estudio, sólo recolectamos muestras en las que este líquido verde todavía
estaba presente. Al encontrar una muestra fresca, se extrajo una porción de
aproximadamente 15 g del centro del montículo fecal con un palo plano estéril,
excluyendo la materia en contacto con el medio ambiente. Posteriormente, la muestra
fue identificada y almacenada en bolsas herméticas a 4 °C. Al final del transecto de 10
km, las muestras fueron transportadas al laboratorio y almacenadas a -27 °C hasta su
análisis. No se sabe de cuántos animales salvajes diferentes procedían las muestras
recolectadas. Sin embargo, considerando el radio de dispersión de la nutria
neotropical en la cuenca del río La Vieja y la ubicación del
Se tomaron muestras de materia fecal [35], se estima que estas muestras podrían provenir de
tres animales diferentes.
En el Zoológico de Cali se recolectaron muestras fecales de los recintos de los animales

siguiendo el procedimiento descrito anteriormente. Cada muestra fecal se dejó una
hora después de ser evacuada bajo las condiciones climáticas del área del recinto para
simular las condiciones de recolección de muestras de animales salvajes. Dadas las
condiciones de cautiverio, se recolectaron 12 muestras de tres nutrias diferentes en
días diferentes. Estas nutrias vivían juntas en el mismo recinto.

Figura 1.Ubicación de los sitios de muestreo en el mapa de Colombia, Sudamérica.
Tanto en la cuenca del río La Vieja como en el Zoológico de Cali, las muestras se
recolectaron entre las 9 y las 12 de la noche porque era la ventana horaria en la que
era posible observar materia fecal fresca. El número de muestras por sitio de
muestreo, la fecha de muestreo y las coordenadas del lugar de muestreo se informan
enTabla 1. La ubicación de los sitios de muestreo se muestra en el mapa de Colombia,
América del Sur (Fig. 1).
Análisis de ácidos nucleicos.
El ADN total se extrajo por triplicado de cada muestra fecal. Las similitudes
entre los patrones de bandas PCR-DGGE obtenidos de estos tres

Tabla 1.Muestras fecales recolectadas en la cuenca del río La Vieja (VR) y el Zoológico
de Cali (CZ). (FS) = Muestra fecal, O= Nutria, (n/a) = Datos no disponibles.
Muestreo Muestra Punto de muestreo Animal Muestreo

sitio IDENTIFICACIÓN (Coordenadas) fuente fecha
N 4° 46' 0,466'' O
VR_FS 1 n/A 25-03-16
75° 50' 44,545''
N 4° 46' 14.498'' O
VR_FS 2 n/A 25-03-16
La Vieja 75° 50' 46.672''
Cuenca del río N 4° 46' 31.458'' O
VR_FS 3 n/A 25-03-16
75° 50' 53.962''
N 4° 46' 41,977'' O
VR_FS 4 n/A 25-03-16
75° 51' 18,842''
N 4° 46' 41.912'' O
VR_FS 5 n/A 25-03-16
75° 51' 18.874''
N 4° 46' 31.901'' O
Heces VR_FS 6 n/A 25-03-16
75° 52' 20.535''
de salvaje
N 4° 46' 31,836''
animales VR_FS 7 n/A 26-03-16
O 75° 52' 20,6''
N 4° 45' 58.007'' O
VR_FS 8 n/A 26-03-16
75° 52' 43.572''
CZ_FS 1 O_1 02-06-16
CZ_FS 2 O_1 07-06-16
Zoológico de Cali
CZ_FS 3 O_1 09-06-16
CZ_FS 4 O_1 13-06-16
CZ_FS 5 O_1 15-06-16
todas las muestras
CZ_FS 6 O_2 01-06-16
fueron recogidos en
CZ_FS 7 N 3° 26' 54.041'' O O_2 03-06-16
76° 33' 24.932''
Heces de CZ_FS 8 O_2 05-06-16
cautivo
animales
CZ_FS 9 O_2 07-06-16
CZ_FS 10 O_3 05-06-16
CZ_FS 11 O_3 08-06-16
CZ_FS 12 O_3 15-06-16
Se utilizaron submuestras para evaluar la heterogeneidad espacial de la composición de la

comunidad bacteriana en una muestra fecal particular. Posteriormente se compararon los
perfiles genéticos obtenidos de las diferentes muestras.

Extracción de ADN y análisis molecular.
El ADN total en 0,5 g de cada submuestra fecal se aisló según lo descrito en

Santamaríaet al.[36]. Posteriormente se realizó una primera PCR con los
cebadores universales 16S rDNA 8F 5'-AGA GTT TGA TCC TGG CTC AG-3'- y
1541R 5'-AAG GAG GTG ATC CAG CCG CA-3' para evaluar la calidad de los
aislados. ADN total. A continuación, se presentan los oligonucleótidos 968F-GC
5'-CGC CCG CCG CGC GCG GCG GGC GGG GCG GGG GCA CGG GGGG AAC GCG
AAG AAC CTT AC-3' y 1401R 5'- CGG TGT GTA CAA GAC CCG GGA ACG-3' [36 ] se
utilizaron para amplificar una región de 433 pb de largo del ADNr 16S
utilizando el ADN total aislado como plantilla. Estos productos de amplificación
de 433 pb fueron los fragmentos analizados mediante electroforesis en gel
con gradiente desnaturalizante-DGGE. Se realizaron dos PCR, con cada ADN
total aislado como réplicas técnicas.
Las reacciones de amplificación se realizaron como en Santamaríaet al. [36]. El

programa de termociclado de PCR para los cebadores 8F y 1541R fue el mismo que en
Lofleret al. [37]. Las temperaturas de los ciclos de PCR para la amplificación del
fragmento de 433 pb con los cebadores 968F y 1401R fueron las siguientes: 94 °C
durante 3 min (1 ciclo); 94 °C por 50 s, 48 °C por 20 s y 72 °C por 45 s (30 ciclos);
seguido de un paso final a 72 °C durante 5 min. El análisis DGGE de los productos de
PCR de 433 pb se realizó según Santamaríaet al.[38], utilizando un gradiente
desnaturalizante diferente (37 % a 65 %) y un tiempo de ejecución de electroforesis de
17 h a 35 V y 60 °C.
Diversidad y estructura de comunidades bacterianas.
Es imposible determinar si más de una muestra fecal provino del mismo animal en
estado salvaje; por lo tanto, cada una de las muestras fecales recolectadas en este
estudio, incluidas muestras de animales en cautiverio, se trató como una muestra
independiente.
Para comparar la comunidad bacteriana intestinal entre nutrias silvestres y

cautivas, se creó un dendograma UPGMA a partir de una matriz de similitud, que
se calculó con el índice Jaccard comparando los perfiles de muestras de 16S rDNA
DGGE. Las comparaciones entre triplicados de cada muestra fecal se llevaron a
cabo de la misma manera. Se evaluaron diferencias mayores entre nutrias salvajes
y cautivas que las diferencias dentro de cada grupo con una prueba de análisis de
similitud (ANOSIM) utilizando la condición de los animales (cautivos y salvajes)
como factor de agrupación.
La abundancia de cada uno de los fragmentos producidos por PCR-DGGE no refleja la

abundancia de diferentes especies microbianas en una muestra, principalmente
porque el mismo conjunto de cebadores amplifica diferentes plantillas de ADN con

eficiencias variables. Por lo tanto, en este estudio, se utilizó la riqueza (S, ecuación 1) para estimar
la diversidad de la comunidad bacteriana intestinal en las muestras recolectadas para evitar una
evaluación de la diversidad basada en una estimación de abundancia por PCR sesgada [39, 40].
S=Σb y presen te en na mues tra (1)
El valor S se calculó a partir de una tabla binaria que muestra la presencia o

ausencia de una banda particular observada en el perfil de bandas DGGE. Esta
tabla se construyó utilizando el software Gel Compare II 5.0, Applied Maths NV
(Sint-Martens-Latem, Bélgica).
La diferencia entre los valores de S de las comunidades bacterianas intestinales de animales

salvajes y cautivos se evaluó con una prueba ANOVA unidireccional. Este análisis utilizó el
valor de riqueza promedio calculado a partir de las tres submuestras de cada muestra fecal.
La normalidad de los datos (W = 0,94, p > 0,05) y la homogeneidad de las varianzas se
evaluaron con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene.
Como se indicó anteriormente, cada muestra fue tratada como una muestra independiente.
Sin embargo, al suponer que todas las muestras son independientes, existe la posibilidad de
que los resultados estén demasiado inflados porque los modelos no controlan el muestreo
repetido. Por lo tanto, también se consideró el escenario de que las muestras fecales de
nutrias silvestres provienen de tres animales diferentes, y se realizó un segundo análisis
ANOVA para comparar la diversidad bacteriana promedio en las muestras de cada uno de
los tres animales en cautiverio con la de las muestras del tres posibles individuos salvajes.
Entonces, las ocho muestras fecales recolectadas de nutrias salvajes se organizaron
aleatoriamente y se promediaron para reflejar tres animales diferentes. Se evaluaron cuatro
combinaciones diferentes de muestras fecales.
Se utilizó el software XLSTAT (MS Excel, Addinsoft, NY, EE. UU.) para los análisis
de agrupamiento y ANOVA. El paquete R Vegan se empleó para ANOSIM. Para
todas las pruebas estadísticas, p <0,05 fue el nivel de significación aplicado.
Resultados y discusión
Los productos de amplificación de 16S rDNA de 433 pb se obtuvieron de todos los
aislados de ADN total evaluados, excepto de las submuestras 2 y 3 de la muestra
fecal (FS) 8 recolectada en el río La Vieja (Tabla 1).
Similitudes en la composición bacteriana entre submuestras fecales.
Los perfiles DGGE obtenidos de las tres submuestras de cada FS cautiva fueron
idénticos en el 83 % de los casos (Figura 2).Las excepciones fueron la submuestra
1 de FS 2, con una similitud del 86 % con las otras dos submuestras, y

Figura 2. A)Perfiles de bandeo de la DGGE de muestras fecales provenientes de nutrias cautivas en

el Zoológico de Cali (CZ) yB)sus respectivos datos de ordenación de agrupaciones.
(O) = Nutria, (FS) = Muestra fecal, (1, 2, 3) = Indicar las tres bandas en la imagen
DGGE asociadas con cada muestra fecal. Cada banda muestra la genética.
perfil de cada submuestra.
submuestra 2 de FS 8, con una similitud del 88 %. En ambos casos, las otras dos
submuestras eran 100 % similares entre sí. Este resultado sugiere que la
composición de especies bacterianas es relativamente homogénea en todos los FS
de nutrias cautivas.

La heterogeneidad espacial de la muestra en relación con la composición de especies

fue evidente en los FS recolectados de animales salvajes. En este caso, los perfiles de la
DGGE entre submuestras del mismo SF fueron más disímiles. Los datos obtenidos de
animales salvajes revelaron que el 75 % de los FS tenían similitudes entre el 85 % y el
94 % entre sus submuestras. Sólo el 25 % de los FS provenientes de nutrias silvestres
mostraron un 100 % de similitud en el perfil DGGE entre sus submuestras. (Fig. 3).Esta
heterogeneidad detectada entre submuestras puede indicar variabilidad espacial de la
comunidad bacteriana en la muestra fecal y concuerda con la información reportada
para humanos sanos donde la microbiota no se distribuyó equitativamente en las
heces [41].
Sin embargo, esta heterogeneidad espacial también puede ser un artefacto de la

colección de muestras. Considerando que cada LF del río La Vieja estuvo expuesta
al ambiente por un tiempo único (entre minutos y una hora y media) antes de ser
recolectada y almacenada a 4 ºC, la comunidad bacteriana
Figura 3. A)Perfiles de bandas de la DGGE de muestras fecales de nutrias silvestres en

la cuenca del río La Vieja (VR) yB)sus respectivos datos de ordenación de agrupaciones.
(FS) = Muestra fecal, (1, 2, 3) = Indica las tres bandas en la imagen DGGE asociadas con
cada muestra fecal. Cada banda muestra el perfil genético de cada submuestra.

Es probable que la composición difiera entre estos SF. Esto también podría explicar por qué
esta variabilidad no se observó en las submuestras de animales cautivos donde todas las
muestras fecales se recolectaron después de una hora y bajo las mismas condiciones
ambientales después de ser evacuadas dentro de los recintos de los animales.
Heterogeneidad de la composición bacteriana entre muestras fecales.
El análisis de conglomerados también muestra una amplia variación, entre 26 % y 64 %,

en los valores de similitud de la comunidad bacteriana entre los FS de animales
salvajes (Fig. 3B). Suponiendo que los FS provienen de diferentes nutrias salvajes, las
diferencias pueden deberse a factores como la edad, el índice de masa corporal y el
estado de salud de los animales de los que provienen las muestras. Además, las
diferencias ambientales, como la ubicación geográfica y la dieta, también influyen,
como se ha establecido previamente para los humanos y otras especies animales
[42-49]. Estas muestras también podrían provenir de tres animales diferentes, que
pueden pertenecer a diferentes grupos sociales. No se puede descartar la posibilidad
de que la heterogeneidad observada entre las muestras pueda ser el resultado de
cambios en la comunidad bacteriana de la muestra fecal después de ser evacuada por
el animal (ver sección anterior).
Las comunidades bacterianas entre los FS de nutrias cautivas mostraron más

similitudes que las de animales salvajes. El rango de similitudes en la comunidad
bacteriana abarcó el 43 % y el 87 % (Fig. 2B), lo que podría ser un efecto de que estos
tres animales vivieran dentro del mismo recinto como un grupo social, y del hecho de
que todas las muestras se recolectaron exactamente una hora después de ser
evacuado por el animal.
Los datos de animales cautivos también revelaron una variación en la composición

bacteriana mayor a la esperada entre muestras del mismo animal, como lo evidencian
los FS 1, 2, 3, 4 y 5 de la nutria identificada como O_1 en el Zoológico de Cali, con
similitudes en la comunidad bacteriana que van desde del 41 % al 86 %. Se observó la
misma tendencia para las muestras recolectadas de los animales identificados como
O_2 y O_3 (Fig. 2B). Es poco probable que las diferencias entre muestras fecales
provenientes del mismo animal sean el resultado de la heterogeneidad espacial en la
muestra fecal porque, como se mostró anteriormente, la composición de especies
bacterianas es relativamente homogénea en la mayoría de los LF analizados de nutrias
cautivas. Estas diferencias entre FS del mismo animal son probablemente el resultado
de una variación temporal normal en la composición bacteriana del intestino grueso.
Aunque se ha establecido que el microbioma de un mamífero permanece

relativamente estable en el tiempo [50, 51], existen niveles normales de
variabilidad temporal en la composición microbiana [52]. Se ha informado que el

El microbioma intestinal estudiado a través de muestras fecales mostró una variación

entre períodos de muestreo a mediano (2-4) y largo plazo (>1 mes) [53]. Sin embargo,
un estudio más reciente sobre la dinámica espaciotemporal que utilizó muestreo
repetido mostró cambios temporales diarios en los FS recopilados [54]. Estos cambios
rápidos pueden reflejar una sucesión microbiana caracterizada por un dominio
secuencial de microorganismos en el que el consumo de sustratos fácilmente
fermentables durante el paso a través del intestino grueso impulsa el metabolismo
microbiano a pasar de un metabolismo de fermentación sacarolítica a uno proteolítico
[55]. Este proceso también podría explicar la variabilidad observada entre muestras de
nutrias salvajes en los casos en que algunas heces procedían del mismo animal.
Estructura de la comunidad bacteriana en muestras de nutrias silvestres y cautivas.
Cuando todas las muestras recolectadas se analizaron juntas, se distinguieron dos grupos
de bacterias intestinales con el enfoque UPGMA (Figura 4).Estos dos grupos compartían el
20 % de su composición bacteriana y correspondían a bacterias intestinales de nutrias
salvajes y cautivas. El análisis de ANOSIM confirmó la agrupación
Figura 4.Agrupación de datos de ordenación de los perfiles de bandas de 16S rDNA

DGGE de submuestras fecales recolectadas de nutrias cautivas en el Zoológico de Cali
(CZ) y animales silvestres en la cuenca del río La Vieja (VR). (O) = Nutria, (FS) = Muestra
fecal, (1, 2, 3) = Indicar las submuestras de cada muestra fecal.

de las muestras provenientes de animales en las mismas condiciones de vida (R=

0,6752, p < 0,001), lo que sugiere diferencias importantes entre las comunidades
bacterianas en la materia fecal de animales cautivos y salvajes.
La Fig. 4 también muestra la formación de subgrupos dentro de los grupos cautivos y

salvajes. La importancia de estos subgrupos se evaluó mediante una prueba ANOSIM
diferente para cada grupo salvaje y cautivo utilizando "animal" y "muestra fecal" como
factores de agrupación para nutrias cautivas y "muestra fecal" como factor de
agrupación en muestras de animales salvajes. Los resultados confirmaron diferencias
sólo entre subgrupos en la naturaleza (R= 0,1835, p < 0,05). Este hallazgo confirma las
observaciones que apuntan a una mayor similitud en la composición bacteriana entre
las muestras fecales de nutrias cautivas en comparación con las muestras de nutrias
salvajes. Teniendo en cuenta un posible efecto de muestreo, los subgrupos formados
por muestras de animales salvajes pueden corresponder a animales diferentes, que
pueden pertenecer o no al mismo grupo social, y que viven en un entorno más diverso
que el que experimentan las nutrias en cautiverio. La homogeneidad entre las
muestras de animales en cautiverio probablemente refleja la condición de cautiverio.
En el zoológico, los animales viven en áreas pequeñas interactuando con un entorno
menos dinámico, al contrario de lo que experimentan los animales salvajes.
Efecto del cautiverio sobre la diversidad bacteriana intestinal.
La diversidad bacteriana intestinal en las nutrias cautivas se redujo en comparación

con la de los animales salvajes. Los datos de riqueza (S) cumplieron con los supuestos
de normalidad (W = 0,94, p > 0,05) y homogeneidad de varianzas (F = 3,8, p > 0,5); por lo
tanto, estos datos se analizaron mediante ANOVA unidireccional. El polimorfismo
genético detectado por PCR-DGGE en la comunidad bacteriana intestinal de animales
salvajes mostró un mayor índice de riqueza (15±3.5) (F = 33.6, p < 0.0001) que el
estimado para aquellos en cautiverio (8±1.7) (Figura 5).Se realizó un segundo análisis
ANOVA para comparar las muestras fecales de los tres animales cautivos con
diferentes combinaciones de muestras fecales que representan tres animales salvajes
(datos no mostrados). Este análisis también mostró diferencias significativas entre los
animales salvajes y capturados (F = 62,48, P <0,0001). Este resultado coincide con
informes de una menor diversidad en la comunidad microbiana intestinal de animales
en cautiverio [56-58], especialmente si los animales tienen una dieta con diversidad
alimentaria limitada [54, 59]. La dieta de la nutria neotropical que habita en la cuenca
del río La Vieja se basa principalmente en peces (76,7 %), en su mayoría de la familia
Loricariidae, seguida de insectos (12,67 %) y reptiles (0,7 %) [60]. En cambio, en el
zoológico, la dieta se basa principalmente en una sola especie, Oreocromis niloticusde
la familia Mojarra, que se suministra vivo o congelado. De vez en cuando, a los
animales también se les ofrece coco.

Figura 5.Diversidad de comunidades intestinales bacterianas evaluadas por riqueza

(S). El valor de diversidad presentado en el gráfico es el promedio calculado a partir de
las ocho muestras fecales recolectadas de nutrias silvestres en la cuenca del río La
Vieja y las doce muestras fecales recolectadas de nutrias cautivas en el Zoológico de
Cali. (*) Indica una diferencia significativa en riqueza entre las comunidades de
animales silvestres y cautivos (p < 0,0001).
A pesar de que en el presente estudio la mayor diversidad observada en nutrias

silvestres coincide con la reportada en la literatura para otras especies, estos
resultados de los animales del Río La Vieja y el Zoológico de Cali deben tomarse
con cautela porque las muestras fecales no fueron recogidos inmediatamente
después de ser evacuados por el animal. No se puede determinar su efecto sobre
la diversidad y estructura de la comunidad bacteriana. Aunque las muestras
fecales pasaron un tiempo relativamente corto al aire libre antes de ser tomadas,
esto puede causar un cambio en la composición de las poblaciones microbianas y
también la descomposición del ADN mediante degradación enzimática, oxidación
e hidrólisis. [61, 62]. También es necesario tener en cuenta que la técnica DGGE
proporciona sólo una estimación aproximada de la riqueza y estructura de las
poblaciones microbianas.
Dado el efecto del cautiverio reflejado en los resultados de nuestro estudio, vale la pena continuar
la investigación sobre la microbiota intestinal de la nutria neotropical para comprender mejor las
implicaciones que la dieta en cautiverio puede tener en la aptitud individual y prever el éxito de
estos animales dentro de los programas de reintroducción silvestre. Los estudios posteriores
deben tener en cuenta el análisis de muestras frescas (es decir, recolectadas inmediatamente
después de ser evacuadas) mediante el uso de secuenciación metagenómica que permita la
identificación de taxones de bacterias intestinales.

Los estudios futuros con metagenómica, identificación y seguimiento de animales

salvajes y más animales muestreados de diferentes grupos sociales de animales
cautivos deberían proporcionar información detallada sobre la composición de la
comunidad de bacterias intestinales, su variación temporal y sus diferencias entre
individuos. Nuevas investigaciones también deben considerar la evaluación del posible
papel de la diversidad microbiana intestinal y la estructura comunitaria para aclarar si
tienen una función importante en la fisiología de la nutria.
Conclusión
Los valores de similitud obtenidos al comparar muestras y submuestras y el

análisis de riqueza mostraron que la composición de especies de las comunidades
bacterianas en animales cautivos tendía a ser más homogénea y menos diversa
que la de los animales salvajes. Además, la estructura de la comunidad bacteriana
difería entre las muestras fecales de animales que vivían al aire libre y en
cautiverio.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer a la Fundación Omacha por la recolección de

muestras en la cuenca del río La Vieja y al Zoológico de Cali por el acceso a las
heces de nutria de animales en cautiverio.
Este proyecto se desarrolló con el Permiso de Investigación Científica en

Biodiversidad No. 1271 (23 de octubre de 2014) emitido por la Autoridad
Nacional de Licencias Ambientales (ANLA), Colombia.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que este trabajo no presenta ningún conflicto de

intereses.
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Comparación de bacterias intestinales entre nutrias

neotropicales silvestres y en cautiverio
Resumen:La nutria neotropical (lontra longicaudis) es

considerada una especie emblemática para la conservación de los
ecosistemas en los que residen y actualmente se encuentra en
estado vulnerable. Como una estrategia de conservación para esta
especie se han propuesto programas de rehabilitación, crianza y
reintroducción de individuos cautivos. Sin embargo, es probable
que el ambiente y la dieta en cautiverio resulten en comunidades
microbianas intestinales que difieren de las de animales silvestres.
Las comunidades microbianas tienen un papel importante en el
desempeño fisiológico de un animal. Para determinar las
diferencias entre las comunidades microbianas intestinales de
nutrias silvestres y en cautiverio, se determina la estructura y
diversidad de estas comunidades microbianas intestinales usando
rDNA 16S como marcadores moleculares. El ADN total fue aislado
de muestras fecales de animales salvajes de la cuenca del río La
Vieja y de animales en cautiverio del zoológico de Cali. Tal como se
esperaba, las comunidades bacterianas intestinales de los
animales cautivos convergieron en una estructura similar y su
diversidad bacteriana fue significativamente menor que la
encontrada en animales salvajes.
Palabras clave:comunidades bacterianas intestinales;lontra

longicaudis; perfil molecular PCR-DGGE; nutrias silvestres y en
cautiverio.

Comparação de bactérias intestinais de lontras

neotropicais silvestres e em cativeiro
Resumen:Como lontras neotropicais (lontra longicaudis) é considerada

una especie emblemática para la conservación de dos ecosistemas que
nos quais residen y actualmente se encuentran en estado vulnerable.
Como una estrategia de conservación para esta especie se proponen
programas de reactivación, crianza y reintroducción de individuos
cautivos. Entretanto, é provável que o ambiente y diete em cativeiro
resultem em comunidades microbianas intestinais que se diferencian
das comunidades de animales silvestres. Como comunidades
microbianas tienen un papel importante en el desempeño fisiológico de
un animal. Para determinar las diferencias entre las comunidades
microbianas intestinales de lontras silvestres y en cativeiro, se determina
la estructura y la diversidad de esas comunidades microbianas
intestinales usando rDNA 165 como marcadores moleculares. El ADN
total fue aislado de muestras fecales de animales salvajes de la bacia del
río La Vieja y de animales en cativeiro del zoológico de Cali. Como era de
esperar, como comunidades bacterianas intestinales dos animales em
cativeiro convergen em uma estructura similar y su diversidad
bacteriana foi significativamente menor que a encontrada em animales
selvagens.
Palavras-chave:Comunidades bacterianas intestinales;lontra

longicaudis; perfil molecular PCR-DGGE; lontras silvestres e em
cativeiro.

Laura Carolina Rodríguez Rey
Biólogo marino, egresado de la Universidad Jorge Tadeo Lozano. Bióloga

investigadora de la Fundación Providence y Ketlina Huxbill desde 2020. El
interés investigador de Laura se ha centrado en los microorganismos y su
relación con los mamíferos marinos.
orcidio: 0000-0002-2310-3155
johanna santamaría vengas

Biólogo, egresado de la Universidad de los Andes. Johanna tiene una
Maestría en Biología de la Universidad de Puerto Rico y un Doctorado en
Ciencias Ambientales de la Universidad de Arizona, con énfasis en
microbiología ambiental. Profesora de tiempo completo de la Universidad
Jorge Tadeo Lozano desde 2007. El interés investigador de Johanna se ha
centrado en los microorganismos y su relación con el medio ambiente.
orcidio: 0000-0001-5345-6683

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Univ. Ciencia. 25 (2): 359-384, 2020.

Comparación de bacterias intestinales entre salvajes y cautivas

Laura C Rodríguez-Rey1, Johanna Santamaría Vanegas1, *

Juan Carlos Salcedo Reyes

intestinales entre nutrias neotropicales

Material complementario electrónico: Palabras clave:Comunidad bacteriana intestinal;lontra longicaudis; perfil

La nutria neotropical,lontra longicaudis, es considerada una especie emblemática

Tiene el estado de conservación de vulnerable en México, Venezuela, Colombia,

La reproducción y crianza de nutrias en cautiverio es una estrategia para mitigar la

Teniendo en cuenta la influencia que la microbiota intestinal puede tener en la aptitud

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contrastar la estructura y diversidad de las comunidades bacterianas intestinales en nutrias

La diversidad y estructura de la microbiota bacteriana intestinal en nutrias salvajes y

En el Zoológico de Cali se recolectaron muestras fecales de los recintos de los animales

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Figura 1.Ubicación de los sitios de muestreo en el mapa de Colombia, Sudamérica.

Análisis de ácidos nucleicos.

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Muestreo Muestra Punto de muestreo Animal Muestreo

Se utilizaron submuestras para evaluar la heterogeneidad espacial de la composición de la

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Extracción de ADN y análisis molecular.

El ADN total en 0,5 g de cada submuestra fecal se aisló según lo descrito en

Las reacciones de amplificación se realizaron como en Santamaríaet al. [36]. El

Diversidad y estructura de comunidades bacterianas.

Para comparar la comunidad bacteriana intestinal entre nutrias silvestres y

La abundancia de cada uno de los fragmentos producidos por PCR-DGGE no refleja la

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S=Σb y presen te en na mues tra (1)

El valor S se calculó a partir de una tabla binaria que muestra la presencia o

La diferencia entre los valores de S de las comunidades bacterianas intestinales de animales

Similitudes en la composición bacteriana entre submuestras fecales.

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Figura 2. A)Perfiles de bandeo de la DGGE de muestras fecales provenientes de nutrias cautivas en

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La heterogeneidad espacial de la muestra en relación con la composición de especies

Sin embargo, esta heterogeneidad espacial también puede ser un artefacto de la

Figura 3. A)Perfiles de bandas de la DGGE de muestras fecales de nutrias silvestres en

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Heterogeneidad de la composición bacteriana entre muestras fecales.

El análisis de conglomerados también muestra una amplia variación, entre 26 % y 64 %,

Las comunidades bacterianas entre los FS de nutrias cautivas mostraron más

Los datos de animales cautivos también revelaron una variación en la composición

Aunque se ha establecido que el microbioma de un mamífero permanece

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El microbioma intestinal estudiado a través de muestras fecales mostró una variación

Estructura de la comunidad bacteriana en muestras de nutrias silvestres y cautivas.

Figura 4.Agrupación de datos de ordenación de los perfiles de bandas de 16S rDNA

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de las muestras provenientes de animales en las mismas condiciones de vida (R=

La Fig. 4 también muestra la formación de subgrupos dentro de los grupos cautivos y

Efecto del cautiverio sobre la diversidad bacteriana intestinal.

La diversidad bacteriana intestinal en las nutrias cautivas se redujo en comparación

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Figura 5.Diversidad de comunidades intestinales bacterianas evaluadas por riqueza

A pesar de que en el presente estudio la mayor diversidad observada en nutrias

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