Martínez Aguilar, Víctor et al.

Revista Electrónica Nova Scientia

Proteína C reactiva como marcador inflamatorio

en la enfermedad periodontal
C reactive protein as an inflammatory marker in
periodontal disease
Víctor Martínez-Aguilar1, 4, Bertha Arelly Carrillo-Ávila1,
Eugenia Guzmán-Marín2, Marylín Puerto Solís2,
Josué R. Bermeo-Escalona3 y Amaury Pozos-Guillén4
1
Facultad de Odontología, Universidad Autónoma de Yucatán.
2
Laboratorio de Biología Celular, Centro de Investigaciones Regionales
“Dr. Hideyo Noguchi”, Universidad Autónoma de Yucatán.
3
Facultad de Odontología, Universidad De La Salle Bajío.
4
Doctorado Institucional en Ingeniería y Ciencia de Materiales.
Universidad Autónoma de San Luis Potosí.

México

Victor Martínez-Aguilar. vmart81@gmail.com

© Universidad De La Salle Bajío (México)

 Proteína C reactiva como marcador inflamatorio en la enfermedad periodontal

Resumen
La Proteína C Reactiva (PCR) es una de las proteínas plasmáticas que aparecen en la fase aguda
de la inflamación. La periodontitis se relaciona con niveles elevados de PCR en adultos y con una
reducción de la misma después de su tratamiento. La diabetes, por otro lado, es una enfermedad
que compromete la respuesta tanto inflamatoria como reparativa del organismo y los tejidos
periodontales son particularmente sensibles a su efecto. La PCR por lo tanto, puede ser útil en el
diagnóstico y en la determinación de progresión de la enfermedad periodontal (EP). El objetivo
del presente estudio fue evaluar los niveles de PCR en pacientes con EP y pacientes con EP y
diabetes mellitus tipo 2 (DM2). Se incluyeron 60 sujetos distribuidos en 3 grupos: 15 pacientes
con EP (Grupo 1), 15 pacientes con EP y DM2 (grupo 2) y 30 pacientes sistémicamente sanos
(grupo 3). A cada uno de los participantes se les realizaron pruebas bioquímicas: Proteína C
Reactiva (NycoCard® PCR), HbA1c (NycoCard®) y glucosa en sangre. Para el diagnóstico de la
enfermedad periodontal se siguieron los parámetros del 5° Taller Europeo de Periodontología.
Para evaluar las diferencias entre los grupos se usó la prueba de Kruskal Wallis. Se encontraron
diferencias estadísticas significativas al comparar la concentración de PCR en los 3 grupos
(p<0.01), siendo el grupo de pacientes sanos el que presentaba el menor promedio (4.88±0.08) y
los mayores promedios para los grupos de EP (5.95±2.23) y EP/DM2 (5.21±0.20). Además se
encontraron diferencias significativas (p<0.01) en los tres grupos con respecto a la concentración
hemoglobina, talla, IMC y PI. Los resultados indican que los niveles séricos de PCR se elevan en
pacientes con EP y en pacientes con EP y DM2. Aunque se notó esta diferencia, existen diversos
factores tanto locales como sistémicos que pueden potencialmente influir en los niveles de PCR y
estos representan una limitación y dificultad al momento de interpretar las pruebas.

Palabras clave: PCR; enfermedad periodontal; DM2; HbA1c.

Recepción: 13-03-2017 Aceptación: 23-05-2017

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Abstract
C-Reactive Protein (CRP) is one of the plasma proteins that appear in the acute phase of
inflammation. Periodontitis is associated with elevated levels of CRP in adults and with its
decreasing after treatment. On the other hand, diabetes is a disease that compromises both the
inflammatory and reparative response of the body and the periodontal tissues are particularly
sensitive to its effect. Therefore, CRP can be useful for the diagnosis and determination of
progression of periodontal disease (PD). The aim of this study was to assess CRP levels in
patients with PD and patients with PD and type 2 diabetes (T2D). 60 subjects were included and
divided into 3 groups: 15 patients with PD (Group 1), 15 patients with PD and T2D (group 2) and
30 patients systemically healthy (group 3). Each participant underwent biochemical tests: Protein
C Reactive (NycoCard® CPR), HbA1c (NycoCard®) and blood glucose test. Weight, height,
body mass index (BMI) and periodontal loss of attachment were registered. For diagnosis of
periodontal disease, we followed the parameters of the 5th European Workshop on
Periodontology. Kruskal Wallis test was used to evaluate the differences between the groups.
Significant statistical differences were found when comparing the CRP concentration in the 3
groups (p<0.01), finding that the healthy group showed the lowest mean (4.88±0.08) and the
highest mean values were shown in the PE groups (5.95±2.23) and EP/T2D (5.21±0.20). Also,
significant differences (p<0.01) were found in the three groups, in relation to hemoglobin
concentration, height, body mass index and periodontal loss of attachment. The results indicate
that serum levels of CRP rise in patients with PD and in patients with PE and T2D. Although this
difference was noted, there are several local and systemic factors that can potentially influence
CRP levels and these represent a limitation and difficulty when interpreting the tests.

Keywords: CRP; Periodontal Disease; T2D.

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Introducción
La enfermedad periodontal (EF) es un trastorno que afecta las estructuras de inserción del diente,
se caracteriza por una exposición bacteriana que puede fomentar una respuesta destructiva del
huésped, lo que lleva a la pérdida de inserción periodontal, ósea y por último la posible pérdida
de los dientes (Preshaw et al., 2011, 60). De manera genérica hace referencia a dos
padecimientos bien diferenciados: la gingivitis y la periodontitis (Wolf et al., 2011, 47). La
diferencia entre ambas es que mientras en la gingivitis la afectación se limita a la encía, en la
periodontitis se extiende a toda la estructura de soporte e inserción periodontal y en consecuencia,
de esta destrucción tisular se puede producir la pérdida dental (Kejri et al., 2014, 56).
La periodontitis en particular, se caracteriza por una inflamación que se extiende hasta la
profundidad de los tejidos, y causa la degeneración y destrucción del tejido de soporte y hueso
alveolar. El mecanismo fisiopatológico por el cual ocurre este proceso tiene explicación en la
respuesta inmune del hospedero frente a los microorganismos productores de toxinas. Éstas
endotoxinas estimulan a las células de defensa de los tejidos periodontales a que expresen
diferentes mediadores inflamatorios, entre los cuales están la interleucina 1 (IL-1), el factor de
necrosis tumoral alfa (FNT-α) o receptor activador del factor κβ ligando (RANKL) (Cekici et al.,
2014, 57). Sumado a estos mediadores inflamatorios, también se liberan otras sustancias como
las proteínas de choque térmico (HSP60) y la Proteína C Reactiva (PCR), entre otras sustancias
potencialmente citotóxicas (Bufut et al., 2001, 1). Cuando la respuesta inflamatoria aguda es
insuficiente, estas citocinas estimulan a los hepatocitos para que secreten proteínas de fase aguda
tales como la PCR durante el proceso de respuesta inflamatoria crónica sistemática no específica
(Medzhitov 2007, 819). En sangre, la vida media de la PCR es relativamente corta, apenas 19
horas aproximadamente, y su concentración en un adulto joven con buena salud es de 0.8 mg/L.
Sin embargo, cuando existe algún proceso inflamatorio agudo o una infección bacteriana, la
concentración plasmática puede aumentar hasta 10,000 veces (Tsalik et al., 2012, 97).
El nivel sérico de la PCR está elevado a partir de las 6-12 horas de producido un daño
tisular, con pico máximo en los 2-3 días posteriores. La producción de PCR no es específica a
una enfermedad, pero sus niveles son mayores cuanto es mayor la inflamación y la destrucción
tisular.
La periodontitis se relaciona con niveles elevados de PCR en adultos y con una reducción
de la misma después de su tratamiento. Se ha propuesto que la PCR puede ser un posible

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mediador de la asociación entre periodontitis y enfermedades sistémicas inflamatorias (ESI). La

diabetes mellitus (DM) constituye un grupo de alteraciones metabólicas que se caracteriza por
hiperglucemia crónica, debida a un defecto en la secreción de la insulina, a un defecto en la
acción de la misma, o a ambas (American Diabetes Association 2010, s62). La diabetes mellitus
tipo 2 (DM2) es la forma más frecuente de este padecimiento, en donde existe resistencia
insulínica asociada con un déficit real o relativo de insulina. De acuerdo con ENSANUT 2012, la
población masculina de 20 años y más, presenta más sobrepeso que obesidad, afecciones que
pueden ser detonantes de diabetes. Tanto la EP como la DM son patologías que tienen factores
genéticos y alteraciones microbiológicas e inmunológicas en común. La evidencia es que la
glucemia se estabiliza después del tratamiento periodontal y la EP produce desestabilización de la
glicemia (Peña-Sisto et al., 2008, 1). La EP se convierte en factor de riesgo de la DM, porque en
ella la secreción de productos finales de glucosilación avanzados (AGEs), se unen con receptores
de membranas de células fagocíticas (monocitos hipersecretores) y sobre regulan las funciones de
los mediadores químicos proinflamatorios que mantienen una hiperglucemia crónica, tal y como
ocurre en la diabetes (Aramesh et al., 2005, 27). La pérdida de inserción periodontal parece estar
estrechamente vinculada al control metabólico de la diabetes. Es así como la presencia de un
pobre control de esta enfermedad, medida a través de los niveles plasmáticos de hemoglobina
glicosilada (HbA1c), se asocia con mayor prevalencia, severidad y extensión de la EP (Loe 1993,
329).
Otro factor a considerar es el IMC. Estos valores nos indican si el paciente sufre de
sobrepeso (25-30), obesidad (30), obesidad grado 1 (30-35), obesidad grado 2 (35-40), grado 3
(>40), y se considera un peso normal cuando el IMC se encuentra en valores entre 18.5 - 25.
(Flegal et al., 2013, 71). La asociación entre la inflamación y los rasgos relacionados con la
obesidad ha sido estudiada extensamente en los últimos años. Estudios prospectivos reportan
asociación entre altos niveles circundantes de PCR y el desarrollo de obesidad y diabetes
(Timpson et al., 2011, 300). De igual forma el IMC elevado está relacionado con una alta tasa de
mortalidad (obesidad y grado 2 y 3), sin embargo, el sobrepeso está relacionado con una baja de
mortalidad. (Flegal et al., 2013, 71). En este contexto, el objetivo del presente estudio fue evaluar
los niveles de PCR en pacientes con EP y pacientes con EP y DM2.

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Materiales y Métodos
Se realizó un estudio de casos y controles que incluyó una muestra de 60 pacientes en un rango
de edad de 25 a 65 años. La muestra constó de 3 grupos de estudio: el Grupo I fue de 15
pacientes que padecían EP; el Grupo II de 15 pacientes con EF y DM2; y el Grupo III de 30
sujetos sistémicamente sanos. Para el Grupo I se seleccionaron pacientes que padecían alguna EP.
De acuerdo con los parámetros establecidos por la American Academy of Periodontology 1999
(Kinane 2009, 8), las características clínicas incluyen intensa inflamación gingival, sangrado al
sondeo en el área del surco gingival, disminución de la resistencia de los tejidos periodontales al
sondeo (bolsa periodontal), pérdida de inserción gingival y del hueso alveolar; además de
presentar al menos 30% de la dentición acometida por la enfermedad y presencia de dientes con
nivel de inserción mayor o igual a 5 mm. Los sujetos participantes no debieron haber recibido
tratamiento periodontal previo por un periodo de 6 meses. El Grupo II incluyó sujetos que
padecían DM2, los cuales fueron confirmados mediante las pruebas bioquímicas realizadas y de
acuerdo con los parámetros establecidos por la Asociación Americana de Diabetes (American
Diabetes Association 2010, s62). Para el Grupo III, la selección de los participantes se realizó a
través de la inclusión de pacientes sin pérdida de inserción periodontal y que no presentaran
alteración en los tejidos de sostén del periodonto. Se confirmó que los sujetos de estudio no
presentaran algún tipo de enfermedad gingival u oral activa (gingivitis, abscesos periodontales o
periapicales, etc.) así como algún tipo de enfermedad sistémica diferente a la DM2 que pudiera
afectar los valores de la PCR.
Tras la etapa clínica, se realizó el examen bioquímico que consistió en la toma de muestra
de sangre periférica en un horario de 7 a. m. a 11 a. m. y con un ayuno no menor de 8 horas y no
mayor de 10 horas, para la determinación de PCR (NycoCard® PCR), HbA1c (NycoCard®) y
glucosa en sangre. Además, se tomó el peso, la talla, el IMC y el PI de cada uno de los
participantes. No todos los sujetos con DM2 incluidos en el estudio estaban bajo tratamiento
médico; algunos de ellos no tenían conocimiento de su padecimiento. Aquellos que manifestaron
tener la enfermedad, refirieron estar bajo control médico y refirieron la administración de
metformina y glibenclamida. Aquellos sujetos que presentaron niveles elevados de hemoglobina
glucosilada y glucosa en sangre fueron referidos con el Médico Internista para confirmación del
diagnóstico, y en su caso, control glicémico adecuado. Posteriormente y previo consentimiento,
los pacientes fueron tratados en la Clínica de Especialización en Periodoncia. De igual forma, se

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incluyeron los pacientes con DM2 con y sin control glucémico, ya que en ocasiones los sujetos
refirieron tener control adecuado y posteriormente se observó un descontrol del mismo. Para el
análisis estadístico se usó el programa SPSS vs. 20 (IBM. Chicago, USA), se realizó estadística
descriptiva. Para evaluar las diferencias entre los grupos, se usó la prueba de Kruskal Wallis y se
realizó una correlación de Spearman para evaluar la relación entre la expresión de PCR y las
variables hemoglobina, glucosa, peso, talla, IMC y PI, considerando para ambas pruebas valores
de p≤0.05 como estadísticamente significativos. Después de realizados los estudios, los
participantes recibieron instrucción y motivación hacia la higiene oral y fueron sometidos a
profilaxis dentaria. Los participantes del Grupo I con EP fueron referidos para tratamiento
periodontal.

Resultados y Discusión
La mayoría de los participantes fueron del género femenino (60%). En relación a los controles
glucémicos, se registró que el 66.7% de la población presentaba un buen control de acuerdo con
los estudios de hemoglobina glucosilada. No obstante, se encontraron diferencias estadísticas
significativas en los 3 grupos con respecto a la concentración de hemoglobina, talla e IMC
(p<0.01; Cuadro 1).
Cuadro 1. Características generales de la muestra.

SEXO PESO TALLA IMC GS HG

Mujer Hombre
Media±DS Media±DS Media±DS Media±DS Media±DS
GRUPO n=36 n=24
(Rango) (Rango) (Rango) (Rango) (Rango)
(60%) (40%)

EP 11 4 79.53±11.3 1.59±0.58 31.57±5.07 98.2±14.71 5.88±0.54

n=15 (73.3%) (26.7%) (62-97) (1.50-1.7) (24.8-40.6) (75-123) (4.8-6.6)

EP/DM2 7 8 71.20±9.37 1.69±0.07 24.81±2.32 113±28.44 6.98±0.65

n=15 (46.7%) (53.3%) (57-95) (1.60-1.87) (20.23-28.12) (78-158) (5.8-7.9)

CONTROL 18 12 71.0±13.89 1.66±0.08 25.38±3.35 91.4±9.03 6.0±0.4

n=30 (60%) (40%) (54-96) (1.54-1.82) (21.26-33.22) (80-119) (5.2-6.8)

IMC: Índice de masa corporal GS: Glucosa en sangre HG: Hemoglobina Glucosilada.

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En cuanto al estado periodontal, se observó una PI de 3.14 mm en los sujetos con EP, 2.56
en los sujetos con EP/DM2, y 1.16 mm en los sujetos sanos representando una diferencia
significativa entre los grupos (p<0.01; Cuadro 2).

Cuadro 2. Descripción del estado periodontal

GRUPO PI

Media ± DS (Rangos)

EP n=15 3.14 ± 0.73(1.2-3.9)

EP/DM2 n=15 2.56 ± 0.92(1.2-4.9)

CONTROL n=30 1.16 ± 0.18(0.8-1.4)

PI: Pérdida de inserción.

Al analizar los valores de PCR en los distintos grupos se observó que el grupo con EP
reportó 5.9 mg/L, en tanto el grupo con EP/DM2 presentó 5.2 mg/L y el grupo de pacientes
control 4.88 mg/L de igual forma observandose una diferencia estadísticamente significativa
(p<0.01; Cuadro 3).

Cuadro 3. Valores de Proteína C Reactiva.

GRUPO PCR

Media ± DS (Rangos)

EP n=15 5.9 ± 2.22(4.90-13.00)

EP/DM2 n=15 5.2 ± 0.19(4.90-5.50)

CONTROL n=30 4.88 ± 0.08(4.60-5.00)

PCR: Proteína C reactiva.

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Finalmente, mediante la prueba de Spearman encontramos una correlación

estadísticamente significativa de la expresión de PCR con el aumento de la hemoglobina
(Rho=0.384; p=0.002) y con valores más altos de PI (Rho=0.540; p<0.01).
A pesar de que existen diversos estudios que sugieren una posible relación entre la
inflamación crónica, mediadores proinflamatorios e inmunológicos que provienen de la EP con el
aumento de los niveles séricos de PCR; aún no es clara la función que tiene ésta durante la
manifestación de estos procesos. Pecij y col. evaluaron los niveles de PCR en 50 pacientes con
periodontitis de moderada a severa, y 25 pacientes sanos periodontal y sistémicamente como
controles, observando que los pacientes con periodontitis presentaban mayores niveles de PCR en
sangre (Peicic et al., 2011, 407). Gomes-Filho y col. reportaron resultados similares con una
muestra mayor (359 pacientes) concluyendo que existe una relación entre la EP y los niveles
elevados de PCR (Gomes-Filho et al., 2011, 969). Estos estudios concuerdan con lo observado en
el presente estudio, en donde los pacientes con EP presentaron un promedio de PCR mayor que
en el grupo control, dicha diferencia fue estadísticamente significativa en contraste con el grupo
control, donde ninguno de los pacientes mostró alteración de los parámetros normales de PCR.
Katagiri y col. sugieren que la PCR puede desarrollar un papel independiente en la
reducción de la hemoglobina glucosilada en pacientes con DM2 que recibieron tratamiento
periodontal de raspado y alisado, combinado con antibioticoterapia (Katagiri et al., 2009, 308).
Por otro lado, Koromantzos y col. no encontraron diferencias en los niveles de PCR de los
pacientes con periodontitis moderada a avanzada y con DM2 no controlada que fueron sometidos
a tratamiento periodontal no quirúrgico; por el contrario, se observó una mejoría clínica y un
efecto estadísticamente significativo en el control glicémico (Koromantzos et al., 2012, 3). En
nuestro estudio, se observó que los pacientes con EP/DM2 presentan una PI de 2.56 mm así como
PCR de 5.2 mg/L, que es más baja que la observada en los pacientes con EP únicamente (PI=
3.14, PCR=5.9).
Se puede considerar a la PCR como un importante indicador de estados inflamatorios,
más notable cuando se trata de cuadros inflamatorios agudos; sin embargo, es posible encontrar
alteraciones de sus niveles en estados crónicos. Está bien descrito que la patogenia de la
enfermedad periodontal es un proceso complejo, donde la infección bacteriana y la inflamación
juegan un papel de suma importancia. Los procesos infecciosos que se dan en la periodontitis
estimulan la producción de diversos mediadores inflamatorios entre los cuales se encuentra el

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TNF-α e IL-6, que tienen la capacidad de estimular a las células hepáticas para que produzcan
PCR. Esto explica no solo que los pacientes con enfermedad periodontal presenten niveles
elevados de PCR en sangre, sino que dichos niveles se incrementen de manera notable en
pacientes con EP severa (Arroniz et al., 2013, 1026). En el presente estudio, los valores más
elevados de PCR en el grupo con EP se pueden explicar debido a que se presenta una mayor PI
en este grupo, y esto se puede traducir a una mayor destrucción de los tejidos periodontales con
elevados niveles de inflamación en los sitios enfermos. Por otro lado, el grupo con EP+DM fue el
que presentó un mayor descontrol glicémico, y como está reportado, existe una relación directa
entre el descontrol glicémico y una enfermedad periodontal más destructiva. Al no controlar la
enfermedad periodontal, los niveles séricos de glucosa en sangre, así como su control, son más
complicados, lo que conlleva a una glicemia elevada.
Goyal y col. reportaron una relación positiva entre la EP y la PCR; así mismo, reportaron
que los niveles de PCR se encontraron más elevados en pacientes jóvenes con periodontitis
agresiva (Goyal et al., 2014, 484). De igual forma Kanaparthy y col. encontraron una relación
directamente proporcional entre la severidad de la enfermedad y la concentración de niveles
séricos de PCR (Kanaparthy et al., 2012, 261). En el presente estudio, concordamos con estos
resultados, ya que se mostró que valores mayores de PCR se correlacionan con el aumento de la
PI, lo que se puede relacionar con estadios más severos de EP.
Pradeep y col. establecieron 3 grupos de estudio (controles sanos, sujetos con gingivitis y
sujetos con periodontitis) buscando relacionar los niveles de PCR en sangre y en el líquido
crevicular, observando niveles mas elevados de PCR en el grupo de pacientes con EP tanto en
sangre como en liquido gingival crevicular (Pradeep et al., 2010, 133). Kanaparthy y col.
reportaron una significancia (P=0.012) en los resultados sobre niveles mayores de PCR en grupos
de periodontitis tanto crónica como agresiva, comparadas con el grupo control, y entre los grupos
de periodontitis crónica y periodontitis agresiva, siendo esta última el grupo con niveles más
altos, concordando con los resultados de nuestro estudio (P<0.001) (Kanaparthy et al., 2012,
261).
Por otro lado, existen diferencias entre la concentración de PCR y el IMC de los 3 grupos:
a mayor IMC mayor es la concentración de la PCR; por el contrario, la pérdida de peso
disminuye el valor de la PCR. Los valores de PCR también se asocian con muchas características
de la resistencia a la insulina o síndrome metabólico, incluyendo la DM. La producción de PCR

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predice el desarrollo de la DM2, independientemente de los factores de riesgo tradicionales. En

los individuos obesos propensos a la resistencia a la insulina, los valores elevados de PCR caen
en paralelo con las mejoras en la resistencia a la insulina que están asociados con la pérdida de
peso, pero la asociación entre la PCR y la resistencia a la insulina es independiente al IMC. Del
mismo modo, el ejercicio físico y el consumo moderado de alcohol están asociados con la
reducción de la concentración de PCR de línea de base. Por el contrario, la asociación positiva de
los valores de PCR con otros factores de riesgo cardiovascular clásicos, como la enfermedad
periodontal y el tabaquismo, parece más claramente relacionada con la inflamación arterial local
(Swift et al., 2012, 1028).

Conclusión
Se encontraron diferencias estadísticas significativas al comparar la concentración de PCR en los
3 grupos que se compararon, siendo el grupo de pacientes sanos el que presentaba el menor
promedio y los mayores promedios para los grupos de EP y EP/DM2. Aunque se notó esta
diferencia, existen diversos factores tanto locales como sistémicos que pueden potencialmente
influir en los niveles de PCR y estos representan una limitación y dificultad al momento de
interpretar las pruebas. Por lo que su uso como marcador inflamatorio debe ser cuidadoso y en
todo caso descartar aquellas condiciones que pudieran modificar su expresión.

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