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Listeria monocytogenesVirulencia, resistencia

antimicrobiana y persistencia ambiental: una revisión
Lavio Tapiwa Matereke1,2,* yAnthony Ifeanyi Okoh1,2,*
1 SAMRC Microbial Water Quality Monitoring Centre, University of Fort Hare, Alice 5700, Sudáfrica Grupo de
2 Investigación de Microbiología Ambiental y Aplicada, Departamento de Bioquímica y Microbiología, University of
Fort Hare, Alice 5700, Sudáfrica
* Correspondencia: 200909597@ufh.ac.za (LTM); AOkoh@ufh.ac.za (AIO)

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Recibido: 5 de mayo de 2020; Aceptado: 20 de junio de 2020; Publicado: 30 junio 2020 ---

Resumen:Listeria monocytogeneses un patógeno oportunista ubicuo responsable de la conocida enfermedad

listeriosis. Esta bacteria se ha convertido en un contaminante común de los alimentos y amenaza a la
industria de procesamiento de alimentos. Una vez consumido, el patógeno es capaz de atravesar barreras
epiteliales, invasión celular y replicación intracelular a través de la modulación de factores de virulencia como
las internalinas y las hemolisinas. Se cree que los elementos genéticos móviles (plásmidos y transposones) y
otros mecanismos sofisticados contribuyen al aumento de la resistencia antimicrobiana deL. monocytogenes.
La persistencia ambiental del patógeno se ve favorecida por su capacidad para resistir el estrés ambiental,
como la acidez, el estrés por frío, el estrés osmótico y el estrés oxidativo. Esta revisión busca dar una idea deL.
monocytogenesbiología, con énfasis en sus factores de virulencia, resistencia antimicrobiana y adaptaciones
al estrés ambiental.

Palabras clave:Listeria monocytogenes; virulencia; biopelícula; resistencia antimicrobiana; estrés ambiental

1. Introducción

ListeriaLas especies son bacilos grampositivos ubicuos que se encuentran en diferentes nichos
ambientales. Entre las especies del géneroListeria,Listeria monocytogenesyListeria ivanovii, son
patógenos, siendo el primero un patógeno humano transmitido por los alimentos que causa listeriosis y
está asociado con otras dolencias humanas como bacteriemia, encefalitis y sepsis.1].L. monocytogenes
fue probado como el agente causante de la listeriosis luego de un brote en 1989, pero el patógeno había
sido detectado ya en 1924.2]. Es un patógeno psicotolerante, capaz de crecer a diferentes temperaturas
(1-45◦C), pero la temperatura óptima oscila entre 30 y 37◦C [3]. El patógeno es competente para cambiar
entre saprofitismo y virulencia, dependiendo del entorno ambiental.4].
Infección porL. monocytogenesresulta en listeriosis gastrointestinal no invasiva entre individuos
inmunocompetentes o listeriosis invasiva entre personas inmunodeprimidas.5,6]. La listeriosis invasiva provoca
abortos en mujeres embarazadas y meningitis en personas inmunodeprimidas.7]. Durante el brote de
listeriosis de 2017-2018 en Sudáfrica, se registró una tasa de mortalidad del 42 %, con más de 1000 casos
confirmados por laboratorio, y los más infectados fueron bebés y mujeres embarazadas.8]. Las personas que
toman medicamentos que minimizan la acidez gástrica, así como los pacientes con insuficiencia renal crónica y
cirrosis también están en riesgo.9]. También,ListeriaSe informaron infecciones del tracto urinario relacionadas
en un incidente en el queL. monocytogenesfue detectado en muestras de orina [10].
La principal vía de transmisión a los humanos son los alimentos contaminados, principalmente los alimentos listos para el
consumo.11]. Las aguas de riego y los suelos agrícolas también albergan bacterias resistentes a múltiples fármacos.L. monocytogenes
que es probable que se disemine a los productos agrícolas frescos, lo que representa una amenaza para la seguridad alimentaria [12].
Las malas prácticas de higiene y la implementación inadecuada de los procedimientos operativos estándar de saneamiento (SSOP) en
la industria de procesamiento de alimentos han provocado brotes de listeriosis [13]. Además, el patógeno forma fácilmente

Patógenos2020,9, 528; doi:10.3390/patógenos9070528 www.mdpi.com/journal/pathogens

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biopelículas y células persistentes en las superficies, que pueden no eliminarse fácilmente mediante protocolos de
saneamiento estándar [14].L. monocytogenesse puede encontrar oculto en herramientas difíciles de limpiar, como
rebanadoras, vehículos de transporte de alimentos y unidades de refrigeración [14]. El patógeno también habita en el tracto
gastrointestinal de humanos y animales; por lo tanto, las prácticas antihigiénicas pueden facilitar su dispersión a través de la
contaminación de alimentos y equipos [2].
Las adaptaciones del patógeno al estrés ambiental y la adaptación previa a la exposición a concentraciones
subletales de agentes antimicrobianos han contribuido posteriormente a su resistencia a los antimicrobianos.15,
dieciséis]. Por lo tanto, comprender los principales mecanismos que gobiernanL. monocytogenes la supervivencia,
virulencia, resistencia a los antimicrobianos y persistencia en condiciones ambientales adversas es vital para el
manejo y control de este patógeno, así como para el desarrollo de nuevos agentes antimicrobianos contra él.

2. Factores de virulencia

2.1. hemolisinas

Producción de hemolisinas porListeriaLa especie fue demostrada por primera vez por Harvey y Faber en 1941
usandoL. monocytogenes[17]. Más tarde se demostró que esta hemolisina es un ortólogo de la estreptolisina O (SLO)
deStreptococcus pyogenesy por lo tanto se denominó listeriolisina O (LLO) [18]. Codificado por elmuy bien gen, la
listeriolisina O es una toxina controlada por el pH que se ha demostrado que promueve la infección desde varios
nichos dentro del huésped, principalmente el entorno extracelular, el fagosoma y el citosol.19]. En el medio
extracelular, LLO facilita la internalización deL. monocytogenesen fagosomas mediante la creación de perforaciones
de membrana en la célula huésped.20]. LLO induce poros permeables a iones en la membrana plasmática que
permiten la entrada de calcio en las células huésped, y esto promueve la invasión de células epiteliales Hep-2 porL.
monocytogenes[21]. LLO también media la apoptosis de células T, linfocitos y células dendríticas.22]. Dentro del
fagosoma, LLO induce la formación de poros para facilitar el escape bacteriano de los fagosomas del huésped (lisis) y
ayuda al patógeno en la replicación intracelular.23]. Las lesiones de la membrana creadas durante el proceso
permiten el paso de fosfolipasas que hidrolizan los fosfolípidos de la membrana, lo que provoca la ruptura completa
de la membrana plasmática.17]. LLO también suprime las especies reactivas de oxígeno (ROS) liberadas por el fagocito
en respuesta a la infección, pero el mecanismo aún no se ha entendido.24]. En el citosol, la LLO provoca
modificaciones de las histonas del huésped mediante la desacetilación de H4 y la desfosforilación de Ser10 en las
histonas H3.25]. También mejora la infección al promover la degradación de las proteínas del huésped, aunque los
mecanismos aún no se conocen.19]. En un estudio, el tratamiento del proteoma del huésped con LLO redujo la
abundancia de 149 proteínas.26]. La LLO provoca la fragmentación mitocondrial al inducir la entrada de calcio a través
de los poros permeables a los iones de la membrana plasmática.27]. Sin embargo, la sobreexpresión de LLO puede
exponer al patógeno a las defensas inmunitarias del huésped. Esto es el resultado de lesiones en la membrana que
conducen a la apoptosis y la demolición del nicho intracelular del patógeno, exponiendo así al patógeno a la
maquinaria de defensa circulante.28,29]. La degradación proteasómica del huésped de LLO puede ser un mecanismo
empleado para limitar su actividad dentro del citosol del huésped.28]. Otro estudio también reveló agregación y
desnaturalización in vitro de LLO a 37◦C y pH neutro, lo que sugiere que este podría ser otro mecanismo regulador
para la actividad de LLO dentro del citosol del huésped.30].

2.2. Fosfolipasas
L. monocytogenessecreta fosfolipasa C específica de fosfatidilinositol (PI-PLC o PLC-A)
codificado por elpor favorgen y fosfotidilcolina fosfolipasa C no específica (PC-PLC o PLC-B)
codificada por elplcBgen [31]. PLC-A (PI-PLC) ayuda al patógeno a salir del fagosoma hacia el citosol.
32]. Junto con PC-PLC y LLO, PI-PLC también facilita la salida del patógeno de la vacuola de doble
membrana que se forma tras la propagación de célula a célula.33]. Ambos PI-PLC y PC-PLC ayudan
L. monocytogenesen subvertir la eliminación mediada por autofagia al inhibir la maduración preautofagosómica o el
reconocimiento de objetivos por la vía degradativa.34]. La autofagia es el proceso a través de
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que hospedan orgánulos intracelulares disfuncionales son degradados y reciclados.35]. La autofagia también se dirige a los
patógenos invasores y, por lo tanto, desempeña un papel en la inmunidad innata.35]. En un estudio, mutante
L. monocytogenesLas cepas incapaces de expresar fosfolipasas eran vulnerables a la autofagia durante la
infección por macrófagos.36].
PC-PLC se expresa inicialmente como un zimógeno que luego es activado por una metaloproteasa de zinc en
ambientes ácidos.37]. Ayuda en el escape vacuolar en tiempos de deficiencia de LLO durante su invasión de células
epiteliales, y su actividad es crucial para la propagación de célula a célula.38]. La actividad enzimática dual PC-PLC
como fosfolipasa y esfingomielinasa podría ser esencial paraL. monocytogenesdispersión dentro del huésped [39].
PC-PLC es un factor de patogenicidad esencial que contribuye aL. monocytogeneslisteriosis cerebral murina [40]. Sin
embargo, la descarga prematura de PC-PLC en el citosol de la célula huésped puede ser letal para
L. monocytogenes; por lo tanto, el patógeno tiene un mecanismo de regulación PC-PLC para una patogenicidad
eficiente [41]. Un mutante de PC-PLC exhibió baja resistencia contra la muerte intracelular por parte de los neutrófilos,
lo que sugiere que PC-PLC puede potenciar la acción de los neutrófilos contraL. monocytogenes[42].L. monocytogenes
regula la actividad de PC-PLC aumentando el pH dentro de la vacuola de doble membrana [41]. Esto inhibe la actividad
de la metaloproteasa, lo que da como resultado un PC-PLC inactivo.43].

2.3. Ley A

Codificado por elActAgen, la proteína actA permite el reclutamiento y la polimerización de actina, lo que da como
resultado una motilidad intracelular basada en actina en patógenosListeriaespecies [17]. La actina polimerizada cerca
de la membrana del fagosoma posiblemente ingresa a través de los poros mediados por listeriolisina, y su
polimerización podría ensanchar los poros.44]. Esto da como resultado la interrupción del fagosoma, lo que promueve
el escape bacteriano del fagosoma.44]. La actina impulsaL. monocytogenesa las membranas de las células huésped, lo
que da como resultado protuberancias alargadas de la membrana (fibromas) que rodean a las bacterias y se
extienden a las células adyacentes que engullen los fibromas [17]. En las células epiteliales, ActA camufla al patógeno
con las proteínas del huésped, protegiéndolo así de la autofagia.45]. Usando un modelo murino, un estudio demostró
que ActA es crucial para la invasión placentaria porL. monocytogenesy facilita su diseminación vertical al feto [46].
ActA facilita la agregación enL. monocytogenesa través de interacciones ActA-ActA ininterrumpidas, participa en la
formación de biopelículas y media la colonización intestinal.47]. Los resultados de un estudio demostraron que la
motilidad intracelular basada en actina facilita la salida del patógeno de las membranas autofágicas dentro del citosol
de los macrófagos.48].

2.4. Internalinas

Las internalinas son proteínas de superficie codificadas por genes que están asociados con la virulencia en patógenos.
Listeriaespecies. Internalina A (InlA) e Internalina B (InlB), ambas codificadas por elinlABoperón, fueron las primeras
internalinas que se caracterizaron a partir deL. monocytogenes[17]. E-cadherina y Met son los receptores de las internalinas,
respectivamente, ambos ubicados en las superficies de las células huésped.49]. Las internalinas median la adhesión e
internalización del patógeno por parte de las células no fagocíticas del huésped.50]. La internalización mediada por InlA está
restringida a una población limitada de células epiteliales, y la internalización mediada por InlB se dirige a varias células como
los hepatocitos y las células epiteliales y endoteliales.51]. Usando una cepa epidémica, un estudio demostró que InlB aumenta
la infección del hígado y el bazo alL. monocytogenes[52].
Las internalinas consisten en un péptido señal en el extremo N y repeticiones ricas en leucina (LRR) de 22
aminoácidos.53]. La región N-terminal por sí sola es capaz de mejorar la penetración bacteriana en las células
permisivas.54]. Estas regiones LLR son responsables de las interacciones proteína-proteína y están presentes tanto en
células procariotas como eucariotas, donde también facilitan la adhesión.55]. Otras especies bacterianas patógenas
también expresan regiones LLR.50]. Las interacciones entre la Internalina A y la E-cadherina son vitales para atravesar
las barreras placentarias e intestinales.49]. La novela InlL facilitaL. monocytogenes se adhiere a superficies abióticas y
juega un papel en el establecimiento de biopelículas.56]. La internalina K recluta una proteína principal de la bóveda
(MVP) que camufla al patógeno, protegiéndolo del reconocimiento autofágico.57]. Otras internalinas novedosas (InlP1,
InlPq e InlP4) que contribuyen a la virulencia deL. monocytogenes, ha sido reportado [58].
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3. Resistencia a los antimicrobianos

3.1. Transferencia horizontal de genes

Según se informa, las especies de Listeria son capaces de intercambiar determinantes de resistencia con otras especies
bacterianas. La amplia gama de huéspedesStreptococcus agalactiaeEl plásmido IP501, que confiere resistencia contra los
macrólidos, las lincosamidas, el cloranfenicol y las estreptograminas, se informó que era transferible a
L. monocytogenesa través de la conjugación [59,60]. Según los informes, el mismo plásmido era capaz de
replicarse dentro de Listeriaespecies y transferencia entre diferentesListeriaespecies, así como volver a
Estreptococo[61]. El plásmido de resistencia a los antimicrobianos pAM Beta I (pAMβ1) se transfirió con
éxito de estreptococo faecalisPara algoL. monocytogenesaislados por conjugación [62]. En el mismo
estudio, se encontró que los conjugados se replicaban dentro del huésped y eran transferibles entreL.
monocytogenes cepas o volver aestreptococo faecalis. Un estudio demostró la conjugación deltet(S)gen
de Lactococcus garvieae, un patógeno de peces, paraL. monocytogenes[63]. El transposón Tn916 que
alberga el tet(M)gen, originalmente descubierto enenterococo faecalis, se demostró que es transferible
entreenterococo faecalisylisteria inocuay que era capaz de saltar de un host a otro entre variosListeria
especies [64]. Otro transposón similar a Tn916, TnFO1, albergado por multirresistentesenterococo
faecalis, se encontró que fue transferido deEnterococo. faecalisa algunas especies, incluyendolisteria
inocua, por conjugación [sesenta y cinco].
Se cree que los plásmidos y los transposones median la resistencia a la tetraciclina enListeriaespecies [66]. TetM
genes descubiertos en dos resistentes a la tetraciclinaL. monocytogenesaislados eran análogos a los descubiertos
previamente enestafilococo aureus[67]. En el mismo estudio,TetMlos genes de los otros dos aislamientos tenían
secuencias que estaban estrechamente relacionadas con las de una familia de transposones conjugativos (Tn916-
Tn1545). La familia Tn916-Tn1545 está estrechamente relacionada con SHGII, que albergaTetMgenes enenterococos.

3.2. Células persistentes y formación de biopelículas

Un mecanismo subyacente a la resistencia antimicrobiana enL. monocytogeneses la formación de células

persistentes y biopelículas. Las persistentes son una fracción de la población celular total que se encuentra en un
estado latente, que no se divide, lo que las mejora para resistir los antibióticos bactericidas y las duras condiciones
ambientales.68]. Las células persistentes proporcionan una estrategia de resistencia paraL. monocytogenes, que se
transforma de bacilos a cocos durante la transición [69]. El fenómeno persistente probablemente contribuye a
L. monocytogenessupervivencia frente a los desinfectantes y puede proteger al patógeno del sistema de defensa del huésped durante
períodos más prolongados, lo que explica la ausencia de síntomas clínicos de listeriosis varios días después de la infección.68]. En un
estudio, las células de supervivencia a largo plazo fueron extremadamente resistentes a las altas temperaturas y al estrés por presión.
69]. Estos persistentes también son capaces de resistir los conservantes utilizados para controlar las bacterias resistentes al calor
durante el procesamiento de alimentos [70].
Una biopelícula es una población de células bacterianas adheridas entre sí o a una superficie y encerradas
por una matriz de producción propia de sustancias poliméricas extracelulares (EPS) (proteínas, polisacáridos y
ADN extracelular) [71]. La matriz es un reservorio de nutrientes, facilita la adhesión, actúa como una barrera
protectora contra el calor y la desecación, metales pesados, rayos ultravioleta, ácidos y también inhibe la
permeación de agentes antimicrobianos al restringir sus potenciales de difusión.72,73]. Persistente
L. monocytogenesSe encontró que las cepas tenían capacidades de formación de biopelículas significativamente mejores que
las no persistentes.74]. Según los informes, las biopelículas están detrás de la mayor tolerancia del patógeno a los
compuestos de amonio cuaternario debido a los cambios en la fluidez de la membrana.75]. Las biopelículas también pueden
protegerL. monocytogenesde la acción de los biocidas, pero el mecanismo subyacente de la protección de los biocidas aún no
se ha aclarado [76].

3.3. mifflBombas auxiliares

La susceptibilidad mínima deL. monocytogenesa los agentes antimicrobianos también se atribuye a algunas bombas de
expulsión. Se encontró que la bomba de eflujo Lde estaba asociada con la resistencia a las fluoroquinolonas en
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L. monocytogenesaislado de pacientes con listeriosis [77]. En el mismo estudio, se encontró que la secuencia de
proteínas de la bomba Lde era un 44 % similar a la de PmrA desteotococos neumonia, un transportador secundario de
múltiples fármacos de la superfamilia de facilitadores principales (MFS). La evidencia de otro estudio también sugiere
que la bomba de salida Lde contribuye a la resistencia a la ciprofloxacina enL. monocytogenes[78]. En el mismo
estudio, las concentraciones inhibitorias mínimas (MIC) del desinfectante cloruro de benzalconio (BC) no se vieron
afectadas por la ausencia delldegen, lo que indica que la bomba de salida de Lde puede no conferir resistencia a BC.
Un estudio anterior había informado que tanto las bombas de salida Lde como MdrL pueden conferir resistencia BC a
L. monocytogenes, junto con otros mecanismos [79]. AumentóL. monocytogenesla tolerancia a BC puede ser el
resultado de la expresión de una bomba de eflujo EmrE [80]. La bomba de eflujo MdrL se encarga de la extrusión de
agentes antimicrobianos y metales pesados del patógeno [81]. Las bombas de eflujo MdrM y MdrT permiten la
persistencia y replicación del patógeno dentro del tracto gastrointestinal, contrarrestando los efectos bactericidas de
la bilis de los mamíferos.82]. El ácido cólico componente biliar induce la expresión de ambas bombas, pero MdrT
regula la extrusión de ácido cólico, que puede ser letal para las cepas mutantes que carecen de la bomba de eflujo
MdrT.83].

3.4. Exposición al estrés ambiental

Listerialas especies pueden encontrar concentraciones subletales de agentes antimicrobianos e inhibidores del
crecimiento, por ejemplo, bacteriocinas y desinfectantes (biocidas) en las industrias de procesamiento de alimentos y
agricultura [84]. Tal exposición puede desencadenar la adaptación para resistir concentraciones más altas de estos
antimicrobianos. La adaptación previa a la exposición contribuye posteriormente a la resistencia a los antibióticos deListeria
especies [15]. Co-selección para la resistencia a los antibióticos deListeriaSegún se informa, las especies resultantes del uso de
biocidas y metales pesados son una preocupación general [85]. Un estudio informó correlaciones significativas entre la
tolerancia a los biocidas y la resistencia a los antibióticos enListeriaentre otras especies bacterianas aisladas de mariscos [86].
La exposición ilimitada del patógeno a dosis subletales de cloro puede inducir indirectamente una tolerancia significativa a los
antibióticos, debido a alteraciones en la estructura y morfología celular.87]. La bacteriocina nisina producida porLactococcus
lactises uno de los agentes antimicrobianos comúnmente aplicados en la industria de procesamiento de alimentos. Sin
embargo, la resistencia a la nisina porL. monocytogenesHa sido reportado [88]. La nisina se dirige a la biosíntesis de la pared
celular y a la ruptura de la membrana celular, por lo que la resistencia puede surgir de alteraciones en la composición de la
pared celular, lo que dificulta la entrada de bacteriocina en la célula.89].
L. monocytogenesencuentra tensiones ambientales en la cadena de procesamiento de alimentos, y estas tensiones
Suelen ser efectos de los numerosos métodos de conservación de alimentos, como la alta salinidad y el pH ácido.90]. Se ha
informado que la adaptación del patógeno a estas condiciones ambientales estresantes subletales contribuye a la resistencia
a los antimicrobianos.91]. Esto suele ser el resultado de cambios fenotípicos bacterianos, que afectan principalmente la pared
celular y las estructuras de la membrana, o alteraciones en la actividad de la bomba de eflujo.92].

4. Adaptación al estrés ambiental

4.1. Acidez
La respuesta de tolerancia al ácido (ATR), la arginina deiminasa (ADI) y el sistema glutamato
descarboxilasa (GAD) son los tres mecanismos empleados porL. monocytogenespara persistencia en
ambientes de pH bajo [93,94]. El sistema ATR se activa mediante la exposición previa a un pH subletal (5–6) y
facilita la resistencia del patógeno en entornos altamente ácidos.95]. La vía de dos componentes también
protege al patógeno del estrés osmótico y las altas temperaturas.2].
El sistema ADI es operado por tres enzimas: la arginina deiminasa hidroliza la arginina a citrulina y
amoníaco, la ornitina carbamoiltransferasa cataliza la conversión de citrulina a amoníaco y carbamoilfosfato, y
la carbamato quinasa sintetiza ATP usando carbamoilfosfato y adenosina difosfato (ADP) [94]. El sistema GAD
promueve la supervivencia y el crecimiento del patógeno en ambientes templados y extremadamente ácidos [
96]. También favorece su paso por el estómago (ambiente gástrico), permitiendo el acceso e invasión de las
células epiteliales intestinales. Bajo condiciones extremadamente ácidas
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condiciones, la enzima glutamato descarboxilasa (codificada porgadAogadB) descarboxila el ácido glutámico

extracelular importado a γ-aminobutirato (GABA), consumiendo proteínas intracelulares [97].
Otro mecanismo para la tolerancia al ácido es el complejo F0F1-ATPasa. La enzima F0F1-ATPasa tiene dos
dominios diferentes: una porción catalítica citoplasmática (F1) responsable de la síntesis o hidrólisis de ATP y el
dominio de membrana integral (F0), funcionando como un canal de protones [98]. La enzima sintetiza ATP
aeróbicamente utilizando protones que pasan al citoplasma celular (fosforilación oxidativa) o hidroliza ATP a medida
que los protones salen de la célula, generando una fuerza motriz de protones (PMF) [99].

4.2. Estrés osmótico

L. monocytogenessegún se informa, es capaz de soportar altas concentraciones de sal (NaCl) [100].

En respuesta al estrés osmótico, el patógeno activa dos mecanismos diferentes: la respuesta primaria y la
secundaria. Durante la respuesta primaria, hay una entrada de cationes de potasio y glutamato en la célula.89].
Sigue la absorción de osmoprotectores como la glicina betaína y la carnitina [101]. Ambos mecanismos también
ayudan a la bacteria a mantener la turgencia y ayudan a estabilizar la estructura y función de la proteína.102].
dos genes (lmo1078ylmo2085) son responsables de la modificación de la envoltura celular como una
adaptación al estrés osmótico [103,104]. Una glucosa fosforilasa, lmo1078, sintetiza UDP-glucosa, la unidad de
construcción de los glicolípidos de membrana y la pared celular [103]. lmo2085Es una proteína exterior unida
covalentemente a los peptidoglucanos de la pared celular.104]. Las proteínas de respuesta al estrés general
también se expresan en respuesta al choque osmótico y, en ausencia de osmoprotectores, se expresa la
proteína Ctc, que confiere alta resistencia a la osmolaridad.105].

4.3. Bajas temperaturas (estrés por frío)

Adaptación deL. monocytogenesa bajas temperaturas implica la expresión de proteínas de choque frío (CSP) [
106]. Estas son pequeñas proteínas que asumen el papel de chaperonas moleculares, lo que permite la replicación,
transcripción, traducción y plegamiento de proteínas a bajas temperaturas.107]. Otro mecanismo de adaptación es la
importación de glicina betaína y carnitina como crioprotectores.90]. El aumento de los niveles de solutos intracelulares
ayuda a reducir la pérdida de agua intracelular en épocas de bajas temperaturas [89]. En una investigación, un
mutanteL. monocytogenesLa cepa para los sistemas de captación de glicina betaína y carnitina no pudo acumular o
transportar ninguno de los dos y, por lo tanto, no pudo sobrevivir a bajas temperaturas.108].
L. monocytogenestambién alteran su estructura de membrana a bajas temperaturas. La rigidez de la membrana
aumenta debido a un aumento en la concentración de ácidos grasos insaturados.109]. Esto evita el desarrollo de una
estructura similar a un gel que puede permitir la fuga del contenido citoplasmático.110].

4.4. estrés oxidativo

El estrés oxidativo surge de la exposición a ROS (superóxido, radicales hidroxilo y peróxido de hidrógeno) que
pueden generarse durante el procesamiento de alimentos.111]. Las adaptaciones al estrés oxidativo incluyen
sistemas de desintoxicación de ROS como catalasa (Cat), superóxido dismutasa (Sod) y alquil hidroperoxidasa (AhpCF)
[112]. Proteína similar a la ferritina (vie) supuestamente protegeL. monocytogenesde los efectos oxidativos del
peróxido de hidrógeno [113].

5. Conclusiones

L. monocytogenesindudablemente sigue siendo un patógeno transmitido por los alimentos de interés para la salud pública, debido a la
altas tasas de mortalidad y hospitalización causadas por su infección [73]. El brote de listeriosis de 2017-2018 en
Sudáfrica fue una clara evidencia de que, a pesar del desarrollo de tratamientos y agentes de biocontrol para combatir
L. monocytogenes, el patógeno sigue siendo una amenaza para la seguridad alimentaria [114]. Esto empeora aún más
por la creciente tolerancia del patógeno a los agentes de biocontrol y antimicrobianos. El estrés ambiental también
tiene un impacto en la fisiología, morfología, patogenicidad, expresión génica y resistencia antimicrobiana del
patógeno.91]. Comprender la virulencia del patógeno, los mecanismos de resistencia a los antimicrobianos y la
adaptación al estrés ambiental contribuirá significativamente al desarrollo de nuevos agentes antimicrobianos
eficientes y rentables y métodos de biocontrol para combatir el patógeno.
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El monitoreo continuo, la vigilancia estricta y el seguimiento de la fuente también son cruciales para la detección de
desarrollos de resistencia antimicrobiana del patógeno.15].

Contribuciones de autor:LTM realizó la búsqueda bibliográfica y preparó el manuscrito original. AIO

proporcionó la conceptualización, la revisión, la edición, la supervisión y obtuvo los fondos. Todos los autores
han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.
Fondos:Esta investigación fue financiada por el Consejo de Investigación Médica de Sudáfrica (Número de concesión: SAMRC/UFH/

P790). Expresiones de gratitud:Los autores agradecen al Consejo de Investigación Médica de Sudáfrica por el apoyo financiero.

Conflictos de interés:Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

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