Lebanese Science Journal, Vol. 20, No.

2, 2019 193

ETUDE DE LA VARIABILITE DES PARAGNATHES

CHEZ QUATRE POPULATIONS DE HEDISTE
DIVERSICOLOR (ANNELIDE POLYCHETE) DU
LITTORAL D’EL JADIDA, MAROC
Y. Elyadari1, A. Rouhi2, J. Sif1, H. Baba1 et J. Chaouite3

Équipe de Physiologie et d’Écotoxicologie « EPE ».

1
2
Centre Régional des Métiers de l’Education et de la Formation (CRMEF), Beni Mellal,
Maroc.
3
Équipe d’Etude et d’Analyse Environnementales « EEAE ». Université Chouaib
Doukkali, Faculté des Sciences, El Jadida, Maroc.
sif.jamila16@yahoo.com

(Received July 2017 – Accepted July 2019)

RÉSUMÉ

Elyadari, Y. Rouhi, A. Sif, J. Baba H. et Chaouite, J. 2019. Etude de la variabilité

des paragnathes chez quatre populations de hediste diversicolor (annélide
polychète) du littoral d’El Jadida, Maroc. Journal Scientifique Libanais. 20(2): 193-
205.

Hediste diversicolor (Annélide Polychète) est assez fréquent dans des

écosystèmes à caractéristiques très variées comme dans le littoral d’El Jadida
(Maroc) : l’estuaire Oum Rbiaa, les deux lagunes Sidi Moussa et Oualidia et dans le
port de pêche. Dans le but de révéler une éventuelle variabilité morphologique
populationnelle entre ces quatre sites, nous avons dénombré chez une cinquantaine
d’individus de chaque population d’une part les paragnathes et d’autre part les
sétigères. Par ailleurs, la distribution des paragnathes en position I est également
étudiée. Les résultats obtenus montrent une nette ressemblance entre la population de
l’estuaire d’Oum Rbiaa et celle du port de pêche d’une part et entre la lagune Oualidia
et de Sidi moussa d’autre part. Le premier groupe se caractérise par un nombre faible
de paragnathes et une diversité moindre. Alors que le deuxième groupe est caractérisé
par un nombre élevé de paragnathes et une diversité élevée. Cette diversité semble être
liée à une différence des conditions physico-chimiques des milieux de vie des vers, tels
que : la salinité de l’eau et la granulométrie du sédiment.

http://dx.doi.org/10.22453/LSJ-020.2.193-205
National Council for Scientific Research – Lebanon 2018©
lsj.cnrs.edu.lb/vol-20-no-2-2019/
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Mots-clés: Hediste diversicolor, variabilité morphologique, paragnathes, sétigères,

Polychète.

ABSTRACT

Elyadari, Y. Rouhi, A. Sif1, J. Baba H. and Chaouite, J. 2019. Study of the

variability of Paragnaths in four populations of Hedist Diversicolor (polychaete
annelid) of the coast of El Jadida, Morocco. Lebanese Science Journal. 20(2): 193-
205.

Hediste diversicolor (polychaete annelida) is quite common in ecosystems with

varied characteristics such as in coastline of El Jadida (Morocco): the estuary of Oum
Rbiaa, the two lagoons Sidi Moussa and Oualidia and in the fishing port. In order to
reveal a possible morphological populational variability between these four sites, we
have counted among a group of 50 individuals from each population the paragnaths
and the chaetigerous. In addition, the distribution of paragnaths in position I is also
studied. The results obtained show a clear resemblance between the population of the
estuary of Oum Rbiaa and the fishing port on one hand and between the lagoon
Oualidia and Sidi Moussa on the other hand. The first group is characterized by a low
number of paragnaths and a lower diversity, while second group is characterized by a
high number of paragnaths and high diversity. This diversity appears to be related to a
difference of the physico-chemical conditions of living environments of Worms, such as:
salinity of water and particle size of sediment.

Key words: Hediste diversicolor, morphological variability, paragnaths, chaetigerous,

Polychaete.

INTRODUCTION

Hediste diversicolor est une espèce de la classe des Polychètes et de la famille

des Néréides. Elle est décrite pour la première fois par O.F. Müller en 1775 sous le nom
de genre Nereis puis pour la deuxième fois sous le nom de genre Hediste par Malmgren
en 1867 (Marty, 1997). Elle est caractérisée par une répartition géographique étendue.
Sa présence est signalée depuis les côtes marocaines jusqu’aux côtes finlandaises
(Smith, 1955 ; Chambers & Milne, 1975 ; Olive & Garwood, 1981 ; Gillet, 1986 ; Arias
& Drake, 1995 ; Marty, 1997 ; Fidalgo Costa et al., 1998 ; Sif et al., 2012). Hediste
diversicolor est une espèce caractérisée par une haute tolérance physiologique aux
variations extrêmes de plusieurs paramètres environnementaux comme la température,
la salinité et l’oxygène (Dales, 1951; Kristensen, 1983 ; Bartels-Hardege & Zeeck,
1990 ; Scaps, 2002). Elle vit dans le compartiment sédimentaire (vaseux ou sablo-
vaseux) des eaux marines ou saumâtres peu profondes (Scaps, 2002).

Tout le long de la côte atlantique de la ville d’El Jadida, la Polychète Hediste

diversicolor est assez abondante (Sif et al., 2012). Elle occupe des écosystèmes à
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caractéristiques physico-chimiques très variés. En effet, dans la région d’El Jadida qui
est représentative de ces différents écosystèmes, cette espèce occupe les estuaires, la
vase des ports et celle des lagunes et a fait l’objet, comme pour d’autres Polychètes,
d’études écotoxicologiques et biologiques (Sif et al., 2005 ; Rouhi et al., 2008 ; Rouhi
et al., 2013).

Comme les autres Nereidiens, la trompe de Hediste diversicolor est terminée par
deux mâchoires et porte des petites dents cornées appelées paragnathes. L’étude de la
variation de leur nombre et de leur distribution furent étudiées par plusieurs auteurs
(Smith, 1958; Muus, 1967; Cognetti-Varriale, 1973; Gillet, 1986). Cependant, aucune
étude de ce genre n’a été effectuée au niveau du littorale d’El Jadida ; ce qui donne au
présent travail une certaine originalité.

Dans le but de révéler une éventuelle variabilité morphologique chez les

populations de Hediste diversicolor, quatre sites ont été choisis: Estuaire Oum Rbiaa,
port de pêche de la ville, lagune d’Oualidia et lagune de Sidi Moussa. Le présent travail
est donc basé sur l’étude de marqueurs phénotypiques tels le nombre de sétigères, le
nombre des paragnathes ainsi que la position exacte de ces denticules cornées au sein
des différents secteurs de la trompe des animaux.

MATÉRIEL ET MÉTHODES

Sites d’étude et échantillonnage

La collecte des animaux a été effectuée à l’aide d’une bêche, à marée basse, au
niveau de quatre sites géographiquement distincts et dont les caractéristiques
écologiques et hydrologiques sont différentes (Fig. 1). Ci-dessous la succession des sites
du nord vers le sud:

* Le site EOR: situé dans l’estuaire de l’oued Oum Rbiaa (33°17'8.84"N ;

8°20'10.32"O).
* Le site PEJ: situé au port de pêche de la ville d’El Jadida (33°15'29.13"N ;
8°30'3.05"O).
* Le site LSM: situé au niveau de la lagune de Sidi Moussa (32°59'20.39"N ;
8°44'2.26"O).
* Le site LOW: situé au niveau de la lagune d’Oualidia (32°44'58.96"N ; 9°
1'12.69"O).
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Figure 1. Position des 4 sites de prélèvement des échantillons de H. diversicolor.

Les spécimens ainsi échantillonnés (une cinquantaine par site) sont transportés
au laboratoire dans des récipients couverts par des ulves humidifiées. Arrivés au
laboratoire, les vers sont rincés à l’eau de mer puis relaxés par une solution de chlorure
de magnésium. Cette dernière solution empêche toute contraction de l’animal en
facilitant la dévagination de sa trompe. Les Polychètes sont ensuite fixés et stockés dans
une solution de formol à 8 %. Pour chaque spécimen et après dévagination de la trompe,
l’observation se fait sous la loupe binoculaire afin d’identifier les différents secteurs au
niveau de la trompe (Secteurs I, II, II’, III, IV, IV’, VI, VI’, VII et VII’). Le comptage
du nombre de paragnathes est déterminé au niveau de chacun des secteurs de la trompe.
La répartition de ces paragnathes au sein du secteur I est également étudiée chez tous les
vers des différents sites prospectés. De même, le nombre de sétigères est également
noté.

Traitements statistiques des données

Le nombre de paragnathes et le nombre de sétigères des animaux issus des

différents sites prospectés sont exprimés en moyenne ± écart type. La différence inter-
sites a été évaluée en utilisant l’analyse de variance (ANOVA), exprimée à travers le
paramètre de Fisher (F : rapport carrés moyens groupes / carrés moyens erreurs) et par
le degré de signification p (Probabilité d’être hors de l’intervalle de confiance). Cette
analyse a été complétée par le test de Newman-Keuls. L’analyse en composantes
principales (ACP) basée sur le calcul du coefficient de Spearman a été également
utilisée afin d’exprimer l’importance de chacun des groupes étudiés et une éventuelle
distinction de nouvelles populations.
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 197

RÉSULTATS ET DISCUSSION

Le tableau 1 et les figures 2 et 3 représentent les valeurs moyennes des

paragnathes aux différents secteurs de la trompe ainsi que le nombre total chez les
individus du Polychète Hediste diversicolor issues des différents sites étudiés (Fig. 2).
L’analyse de variance (Anova) nous a permis de constater qu’il existe une différence
hautement significative (p < 0,0001) entre les vers des quatre sites notamment au niveau
des secteurs I, II, II’, III, IV et IV’ ainsi que le nombre total de paragnathes (Tableau 1).
Au niveau du secteur VI’, la différence est significative (p < 0,05). Cependant les
secteurs VI, VII-VIII des trompes des animaux ainsi que le nombre de sétigères ne
montrent aucune différence significative. La comparaison du nombre de paragnathes
des différents secteurs des Polychètes des sites prises deux à deux et effectuée par le test
de Newman-Keuls montre que pour:

* Le secteur I : Le nombre de paragnathes est similaire entre les deux sites EOR
et PEJ d’une part et entre les deux sites lagunaires LSM et LOW d’autre part.
* Les secteurs II et II’ : La seule variation est notée entre EOR et PEJ pour le
secteur II et entre EOR et les deux sites PEJ et LSM pour le secteur II’ (Fig. 3).
* Les secteurs III, IV, IV’ et le nombre total de paragnathes : Les résultats
montrent que le nombre de paragnathes dans ces secteurs et le nombre total de
paragnathes des animaux du site EOR est le plus faible et diffère significativement de
celui des vers des trois autres sites étudiés (Fig. 2). De même, chez les animaux
provenant des deux lagunes, le nombre total de paragnathes est également différent.

Tableau 1. Valeurs moyennes (± écart type) du nombre de paragnathes des

différents secteurs et du nombre de sétigères pour les animaux des quatre sites
étudiés.

Nombre de
Groupes I *** II' *** II *** III *** IV' *** IV *** VI' * VI VII-VIII Total ***
parapodes
Estuaire Oum Rabia Moyenne 2,04 10,09 10,38 18,43 4,38 4,45 4,38 4,45 28,91 105,91 83,24
(EOR) ±écart-type 1,06 3,77 3,72 5,14 3,17 4,20 1,65 1,49 5,92 20,13 14,77

Port-El Jadida Moyenne 2,40 13,07 12,71 28,18 19,56 19,96 4,84 4,80 30,18 135,69 84,50
(PEJ) ±écart-type 0,86 2,61 3,33 6,40 3,60 3,24 1,52 1,10 6,92 18,38 13,38

Lagune Sidi Moussa Moyenne 3,49 12,57 12,14 29,26 21,74 21,69 5,31 4,97 29,86 141,03 91,23
(LSM) ±écart-type 1,46 2,79 2,73 3,74 3,60 3,41 1,55 1,04 4,24 14,75 10,63

Lagune Oualidia Moyenne 3,67 11,15 10,89 26,09 18,04 19,07 4,76 4,76 29,78 128,11 90,68
(LOw) ±écart-type 1,43 1,85 2,00 3,69 4,05 3,65 0,88 1,04 4,45 14,33 7,95

(*) P < 0,05 ; (***) P < 0,001.

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Total
180
Nombre total moyen de paragnathes

a b
160 c
140 a,b
120
100
80
60
40
20
0
EOR PEJ LSM LOW

Figure 2. Variation du nombre moyen total de paragnathes de la Polychète

Hediste diversicolor issue des différents sites prospectés.

(Pour chaque groupe, les sites avec la même lettre ne sont pas statistiquement
différents (P < 0,05)).
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Secteur I Secteur III

Nombre moyen de paragnathes

6
b b
40 a,b
5 a
35 b
4 a a 30
25
3
20
2 15
10
1
5
0 0
EOR PEJ LSM LOW EOR PEJ LSM LOW

Secteur II Secteur II'

Nombre moyen de paragnathes

18 c 18
a,b,c b b,c
16 a,b 16 a
14 b,c 14 a,c
12 12
10 10
8 8
6 6
4 4
2
2
0
0
EOR PEJ LSM LOW
EOR PEJ LSM LOW
Secteur IV Secteur IV'
Nombre moyen de paragnathes

30 30
a a
25 a,b b 25 a,b b
20 20

15 15

10 10

5 5

0 0
EOR PEJ LSM LOW EOR PEJ LSM LOW
Secteur VI Secteur VI'
Nombre moyen de paragnathes

7 8
a a a a a,b
6 7 a b
a,b
5 6
5
4
4
3
3
2
2
1 1
0 0
EOR PEJ LSM LOW EOR PEJ LSM LOW
Secteur VII/VIII
40 a
Nombre moyen de paragnathes

a a a
35
30
25
20
15
10
5
0
EOR PEJ LSM LOW

Figure 3. Variation du nombre moyen de paragnathes de la Polychète

Hediste diversicolor issue des différents sites prospectés.
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 200

(Pour chaque groupe, les sites avec la même lettre ne sont pas statistiquement
différents (P < 0,05)).

Plusieurs auteurs se sont basés dans leurs études sur les variations
intraspécifiques et/ou entre les espèces du même genre, au niveau du secteur I. Dans la
présente étude, les premiers résultats qui méritent d’être soulignés pour les quatre
populations étudiées sont représentés dans la figure 4. Ils montrent l’existence d’une
grande diversité de la disposition des paragnathes au niveau du secteur I de la trompe
des animaux.

Figure 4. Différents types de répartition des paragnathes du secteur I chez

Hediste diversicolor des populations étudiées.

Dans la figure 4 sont rapportées l’ensemble des formes phénotypiques

nouvellement identifiées (formes soulignées) ; comparées à celles présentes dans
l’estuaire de Bou Regreg (Gillet, 1986). En effet, ces nouvelles formes phénotypiques
sont au nombre de 7: 3D, 4F, 4G, 5D, 5E, 7A et 8D (Fig. 4). Cependant, les formes
phénotypiques 3C, 4D, 5C et 6D n’ont pas été rencontrées.
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 201

Nous avons noté chez les Polychètes des différents sites prospectées la présence
de 1 à 8 paragnathes qui diffèrent d’un site à l’autre (Tableau 2). Il est à noter une
dominance des phénotypes de 1 à 5 paragnathes avec une absence totale du phénotype
0. En effet, pour les vers des sites EOR et PEJ, les phénotypes sont essentiellement de 1
à 5 et de 1 à 4 paragnathes, respectivement. Cependant, pour les animaux issus des deux
sites lagunaires LSM et LOW, se sont respectivement les phénotypes de 2 à 7 et de 2 à 8
paragnathes qui ont été observés.

Tableau 2. Abondance de Hediste diversicolor en fonction du nombre de

paragnathes du secteur I.

Nombre de paragnathes 1 2 3 4 5 6 7 8 Total (individus)

Estuaire Oum Rabia (EOR) 18 15 9 4 1 0 0 0 47

Port d'El Jadida (PEJ) 5 23 11 6 0 0 0 0 45

Lagune Sidi Moussa (LSM) 0 10 12 6 1 5 1 0 35
Lagune Oualidia (LOW) 0 8 19 8 5 4 1 1 46
Total (individus) 23 56 51 24 7 9 2 1 173

Les résultats exposés dans le tableau 3 et la figure 5 sont issus d’un ACP
comportant quatre variables (sites) et vingt-quatre modalités (caractères phénotypiques).
Les deux premiers axes F1 et F2 présentent respectivement 52 % et 33 % de
l’information, soit un total de 85 % de la variabilité totale (Tableau 3). Cette
représentation permet de distinguer deux groupes opposés, rassemblant deux types de
populations (Figure 5) : population du site de l’estuaire Oum Rabia (EOR) et celle du
port de pêche de la ville (PEJ) d’une part et les populations des lagunes de Sidi Moussa
(LSM) et de Oualidia (LOW) d’autre part. Cette dernière est aussi distinguée des autres
par le nombre élevé de paragnathes totales.

Tableau 3. Taux de participation de chaque axe factoriel dans l’établissement des

plans de projection. Fn représente les axes factoriels de l’ACP.

Axes factoriels F1 F2 F3
Valeur propre 12,40 8,02 3,57
(%) Variabilité 51,69 33,42 14,89
% Cumulé 51,69 85,11 100,00
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 202

Varaiables et modalités (axes F1 et F2 : 85 %)

8

6
Ph4E

Ph5B Ph3A Ph6A

4 Ph3D
Ph4G Ph4A Ph8A
EOR
Ph5E Ph5A LOW
Ph4C Ph1
2
Ph2B
Axe F2 (33 %)

Ph6C

Ph2A Ph4F Ph5D

0
PEJ

N.setig
-2
total parag Ph6B
Ph7A

-4 LSM

Ph3B Ph6E
-6 Ph4B

-8
-8 -6 -4 -2 0 2 4 6 8
Axe F1 (52 %)

Figure 5. Représentation en composantes principales (ACP) des variables (sites) et

des modalités (caractères phénotypiques).

(Ex : Ph2A : Phénotype à deux paragnathes en position I de type A).

L’étude des caractéristiques morphologiques des spécimens de H. diversicolor

des quatre populations étudiées nous a permis de déduire que la population du site EOR
présente le nombre de paragnathes le plus bas. Leur distribution en position I ainsi que
le nombre faible de sétigères soulignent une grande ressemblance avec la population du
port de pêche de la ville (PEJ). Pour les populations des sites LSM et LOW, le nombre
de métamères et le nombre total de paragnathes sont plus élevés, avec une distribution
des petites dents cornées en position I sensiblement identique. Cela suppose une
similarité entre les populations des deux sites.

Plusieurs travaux ont étudié chez H. diversicolor la relation des paragnathes

avec les conditions physico-chimiques du milieu de vie. La corrélation entre la salinité
et le nombre total de paragnathes a été recherchée par Barnes (1978), Cognetti-Varriale
(1973), Gillet (1986) et Baba et al. (2018). Ces auteurs ont signalé l’augmentation du
nombre de paragnathes lorsque la salinité décroit. Cette augmentation implique tous les
secteurs de la trompe des animaux, sans exception. La variation inter-population chez
H. diversicolor a été également signalée pour 14 biotopes européens d'eaux saumâtres
(Maltagliati et al., 2006). Selon ces auteurs, aucune corrélation entre le nombre de
paragnathes et la distance entre sites n’a été relevée. Ils ont en déduit que l’adaptation
des populations à différents régimes et modes alimentaires dominants agirait sur le
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 203

nombre et le modèle de répartition des paragnathes. Les trois populations étudiées

(LSM, LOW et PEJ) dans le présent travail ne sortent pas de ce constat, elles se situent
dans la moyenne des populations Italiennes (Maltagliati et al., 2006), à l’exception du
site estuarien (EOR) ou la population enregistre des valeurs très faibles en nombre de
paragnathes.
De même, l’étude du nombre et de la distribution des paragnathes dans le
secteur I chez cette espèce des eaux saumâtres de Livroune a montré que les phénotypes
à nombre élevé de paragnathes se trouvent dans la partie amont (salinité faible)
(Cognetti-Varriale, 1973). L’étude par Gillet (1986) dans l’estuaire de Bou Regreg au
Maroc (Côte Atlantique) a montré que les populations issues des sites proches de
l’embouchure sont caractérisées par la présence des phénotypes à 1, 2, 3 ou 4
paragnathes ; cependant, les phénotypes à 5 ou 6 paragnathes se trouvent chez les
individus des sites de l’amont. Ces données concordent avec les résultats obtenus dans
la présente étude. En effet, H. diversicolor de l’estuaire d’Oum Rbiaa (EOR) et du port
de pêche de la ville d’El Jadida (PEJ) est caractérisé par un nombre plus ou moins faible
de paragnathes et des phénotypes à 1, 2, 3 et 4 et à 1, 2, 3, 4 et 5 paragnathes
respectivement. Ces deux sites étant caractérisés par une salinité proche de celle de
l’eau de mer. Le site EOR se situe à l’embouchure de l’oued (à environ 3 Km de la mer)
tandis que le site PEJ se sépare de l’eau de mer franche juste par une digue portuaire
ouverte. A l’inverse, les populations des systèmes lagunaires se localisent dans des
endroits éloignés des passes et dont les influences continentales sont dominantes.
L’émergence des eaux souterraines plus ou moins douces rend le milieu moins salé.
Chez les individus issus de ces lagunes, le nombre de paragnathes est élevé dans tous
les secteurs, avec des phénotypes de 1 à 8 paragnathes en positon I.

La salinité n’étant pas le seul facteur qui influence le nombre de paragnathes.

Gillet (1986) a également observé une relation forte de la granulométrie du sédiment
(médiane du sédiment). L’auteur a noté l’augmentation du nombre de paragnathes en
fonction de l’élévation du grain sédimentaire. Cette situation est expliquée par
l’importance de l’activité de broyage des sédiments grossiers par rapport à celle des
individus vivant dans des sédiments fins. Il est donc intéressant de compléter les
résultats obtenus par l’étude de l’effet de la granulométrie sur le nombre de paragnathes.

REFERENCES

Arias, A.M. et Drake, P. 1995. Distribution and production of the Polychaete Nereis
diversicolor in a shallow coastal lagoon in the bay of Cadiz (SW Spain). Cahier
de biologie Marine, 36: 201-210.
Baba, H., Rouhi, A. et Sif, J. 2018. Etude de l’effet de la salinité et de la granulométrie
sur la variabilité du nombre de paragnathes chez Hediste diversicolor (Annélide
Polychète) de l’estuaire d’Oum Rabiâ (Maroc). Smetox Journal, 1: 37-40.
Barnes, R.S.K. 1978. Variation in paragnath number of Nereis diversicolor in relation to
sediment type and salinity regime. Estuarine Coastal Marine Sciences, 275-283.
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 204

Bartels-Hardege, H.D. et Zeeck, E. 1990. Reproductive behaviour of Nereis

diversicolor (Annelida: Polychaeta). Marine biology, 106: 409-412.
Chambers, M.R. et Milne, H. 1975. Life cycle and production of Nereis diversicolor O.
F. Müller in the Ythan estuary, Scotland. Estuarine. Coastal and Shelf Science,
3: 133-144.
Cognetti-Varriale, A.M. 1973. Caractéristiques morphologiques et écologiques d’une
population de Nereis diversicolor des eaux saumâtres de Livourne. Cahier de
Biologie Marine, XIV: 1-10.
Dalles, R.P. 1951. The reproduction and larral development of Nereis diversicolor. O.F.
Müller. J Mar. Biol. Ass. U.K :321-360.
Fidalgo Costa, P., Sarda, R. et Cancela da fonsesca, L .1998. Life cycle, Growth and
production of the Polychaete Nereis diversicolor O. F. Müller in three lagoonal
estuarine systems of the southwestern portuguese coast (Odeceixe, Aljezur and
Carrapeteira). Ecologie, 29(4): 523-533.
Gillet, P. 1986. Variations de la distribution des paragnathes chez Nereis diversicolor
dans l’estuaire du Bou Regreg (Maroc). Cahier de Biologie Marine, 28: 481-
490.
Kristensen, E. 1983. Ventilation and oxygen uptake by three species of Nereis
(Annelida: Polychaeta). Effects of hypoxia. Marine Ecology Progress Series,
12: 289-297.
Marty, R. 1997. Biologie de reproduction et de développement de deux espèces
d’annélides polychètes Nereis diversicolor (O.F. Muller) et Perinereis cultrifera
Grube. Thèse Doc. Rennes. Univ. Rennes, 173p.
Marty, R., Brenot, S., Retière, C. et Desrosiers, G. 1997. Premier cas d’adelphophagie
étudié chez les Néréides (Annélides Polychètes) : signification écologique de ce
comportement développé par Nereis diversicolor (O.F Muller). Journal
Canadien de Zoologie, 75(10): 1575-1584.
Muus, B.J. 1967. The fauna of Danish estuaries and lagons. Meddelelser fra Danmarks
Fiskeri Havundersgelser, 5: 1-316.
Olive, P.J.W. et Garwood, P.R. 1981. Gametogenic cycle and population structure of
Nereis (Hediste) diversicolor and Nereis (Nereis) pelagica from Northern-East
England. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom,
61: 193-213.
Rouhi, A., Sif, J., Gillet, P. and Deutch, B. 2008. Reproduction and population
dynamics of Perinereis cultrifera (Polychaeta: Nereididae) of the Atlantic coast,
El Jadida, Morocco. Cahier de Biologie, 49: 151-160.
Rouhi,A., Sif, J. et Chemaa, A. 2013. The evaluation of metal pollution on the littoral
d’El Jadida city (Morocco, Atlantic Ocean): using Arenicola grubii (Polychaeta:
Nereididae) as biological indicator. Cahier de Biologie Marine, 54: 53-56.
Scaps, P. 2002. A review of the biology, ecology and potential use of the ragworm
Hediste diversicolor (O.F. Muller) (Annelida: Polychaeta). Hydrobiologia, 470:
203-218.
Lebanese Science Journal, Vol. 20, No. 2, 2019 205

Sif, J., Ferssiwi, A., Talib, N., Rouhi, A. et Merzouki, M. 2005. Etude et suivi des
éléments-traces au niveau de la lagune de Oualidia. Rapport Scientifique,
Programme Lagmar, Maroc, 1: 63-66.
Sif, J., Rouhi, A., Gillet, P. et Moncef, M. 2012. Diversité et écologie des Annélides
Polychètes du littoral atlantique de la région d’El Jadida (Maroc). Bulletin de
l’Institut Scientifique, Rabat, section Sciences de la Vie, 34(2): 95-106.
Smith, R.I. 1955. On the distribution of Nereis diversicolor in relation to salinity in the
vicinity of Tvärmine, Finland and the Isefjord Denmark. Biological Bulletin.
108: 326-345.
Smith, R.I. 1958. On reproductive pattern as a specific characteristic among Nereid
polychaetes. Systematic Zoology. 7: 60-73.