RMCP Vol. 15 Núm. 3 (2024) : Julio-Septiembre (Versión en Español)

Edición Bilingüe
Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 3, pp. 483-761, JULIO-SEPTIEMBRE-2024
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 3, pp. 483-761, JULIO-SEPTIEMBRE-2024

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 15 Numero 3, Julio-
Septiembre 2024. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y
arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán,
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Distribuida por el Centro de Investigación Regional Sureste, Calle 6 No. 398 X 13, Avenida
Correa Racho, Col. Díaz Ordaz, Mérida Yucatán, C.P. 97130.
Editor responsable: Arturo García Fraustro Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número
04-2022-033116571100-102, ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del
Derecho de Autor (INDAUTOR).
Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Campo
Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454.
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en agosto de 2024.
Identificación, clasificación y selección de
embriones para transferir; Laboratorio de
Reproducción de Ovinos y Caprinos del
Colegio de Postgraduados
Autor: Christofer I. Márquez Hernández
DIRECTORIO
FUNDADOR
John A. Pino
EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS
Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera
Alfonso Arias Medina
EDITORES POR DISCIPLINA
Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Zootecnia, UNAM, México
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Tabasco, México Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Estados Unidos Zootecnia, UNAM, México
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Querétaro, México Química. UADY
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
URN, México Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
URN, México Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Salud Animal e Inocuidad, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Chapingo, México
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Estado de Hidalgo, México Metropolitana Xochimilco, México
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dra. Itzel Amaro Estrada, INIFAP, México
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México Dr. Einar Vargas Bello Pérez, Universidad Autónoma de
Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de Chihuahua, México
Baja California, México Dra. Liliana Aguilar Marcelino, INIFAP, México
Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera
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I
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en su Comité Editorial, se aceptan también para su
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Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69
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II
REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 3 JULIO-SEPTIEMBRE-2024
CONTENIDO
Contents
ARTÍCULOS
Articles
Pág.
Modelación de curvas de lactancia para producción de leche, grasa y proteína, y
evaluación de factores que las afectan en ganado Holstein en México
Modeling lactation curves for milk production, fat and protein, and evaluation of factors that
affect them in Holstein cattle in Mexico
Luis Enrique Trejo-Díaz, Felipe De Jesús Ruiz-López, Hugo Oswaldo Toledo-Alvarado, Marina
Durán-Aguilar, Adriana García-Ruiz ……...................................................................................483
Aceite de maíz en la transferencia de embriones de ovejas Pelibuey

Corn oil in Pelibuey ewes embryo transfer
Christofer Israel Márquez Hernández, Arturo Pro Martínez, Glafiro Torres Hernández,
Raymundo Rangel Santos, Jaime Gallegos Sánchez…… ……………….....................…….................501
Modelo alternativo para medir la adopción de innovaciones: aplicación en el sistema

apícola poblano
Alternative model to measure the adoption of innovations: application in the Puebla beekeeping
system
Irving César Farrera-Vázquez, Enrique Genaro Martínez-González, Vinicio Horacio Santoyo-Cortés,
Norman Aguilar-Gallegos, Reyna Azucena Luna-Olea, José Miguel Omaña-Silvestre …..…….........515
Caracterización de mataderos ovinos para la producción de barbacoa en un

municipio del altiplano central de México
Characterization of sheep slaughterhouses for barbacoa production in a municipality in the
Central Mexican Plateau
Enrique Daniel Archundia Velarde, Gisela Velázquez Garduño, Jorge Osorio Avalos, Jesús
Terreros Mecalco, María Antonia Mariezcurrena Berasain .........................................................534
Tipología de productor y efectos indirectos del cambio climático en la ganadería

bovina en Sinaloa
Producer typology and indirect effects of climate change on cattle ranching in Sinaloa
Venancio Cuevas-Reyes, Alfredo Loaiza Meza, Obed Gutiérrez Gutiérrez, Mercedes Borja Bravo,
Cesar A. Rosales-Nieto ……………………………............................................................................555
III
Effect of sex on meat quality traits and sensory properties in Argentine crossbred pigs
Efecto del sexo sobre los rasgos de calidad de la carne y las propiedades sensoriales en cerdos
mestizos argentinos
César Federico Guzmán, Julieta Fernández Madero, Alberto Enrique Carini, Malvina Marcela
Tolaba, Alejandra Picallo, Enrique Paván, Laura Pouzo .............................................................570
Resistencia a la ivermectina en Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) en el

noreste de México y factores de riesgo asociados
Ivermectin resistance in Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) in northeastern Mexico and
associated risk factors
Samantha Abigail Moreno-Linares, Romario García-Ponce, Jesús Jaime Hernández-Escareño,
Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez, José Pablo Villarreal-Villarreal ..............................……........… .584
Efecto del pastoreo, corte y riego en la producción y valor nutritivo de zacate Buffel
Effect of grazing, cutting, and irrigation on the production and nutritional value of Buffelgrass
Cristian Lizarazo-Ortega, Guadalupe Rodríguez-Castillejos, Hugo Bernal-Barragán, Erasmo
Gutiérrez-Ornelas, Emilio Olivares-Sáenz, José Luis Hernández-Mendoza ..………..................…….602
REVISIONES DE LITERATURA
Reviews
Regiones genómicas, genes y polimorfismos de un solo nucleótido en la resistencia a

nematodos gastrointestinales en ovinos. Revisión
Genomic regions, genes, and single nucleotide polymorphisms in resistance to gastrointestinal
nematodes in sheep. Review
Marcela Villegas-Castañeda, Vielka Jeanethe Castañeda-Bustos, Juan Manuel Bello-López,
Clemente Cruz-Cruz ……………………………………………………........................................................616
Uso y evolución del sexado espermático en bovinos. Revisión

Use and evolution of sperm sexing in cattle. Review
Horacio Álvarez Gallardo, David Urbán Duarte, Adriana Velázquez Roque, José Fernando De La
Torre Sánchez ......................................................................................................................641
Winemaking by-products and grape polyphenols extracts as phytogenic feed

additives in the pork production. Review
Subproductos de la vinificación y extractos de polifenoles de la uva como aditivos fitogénicos
para raciones en la producción porcina. Revisión
Dan María Alejandra Ospina-Romero, Humberto González-Ríos, Miguel Ángel Barrera-Silva, Martin
Valenzuela-Melendres, Miguel Ángel Martínez-Téllez, Araceli Pinelli-Saavedra ……………………….…669
IV
Re-seed or not re-seed? Factors affecting rangeland grass-seedling establishment.
Review
Contribution of forage grasses to biological nitrogen fixation and their response to diazotroph
inoculation. Review
Aldo Torres Sales, José Carlos Villalobos González ……………………………………………………………..…700
NOTAS DE INVESTIGACIÓN
Technical notes
Estimación de parámetros genéticos para características de flujo y conductividad

de la leche en un sistema de ordeño robotizado
Estimation of genetic parameters for milk flow rate and conductivity traits in a robotic milking
system
Norma Leticia Cornejo-García, Marina Durán-Aguilar, Felipe de Jesús Ruiz-López,
Germinal Jorge Cantó-Alarcón, José Luis Romano-Muñoz .........................................................721
Ácidos grasos y terpenos del extracto metanólico de Artemisia cina como posibles
responsables del efecto ovicida sobre Haemonchus contortus
Fatty acids and terpenes from the methanolic extract of Artemisia cina as possible compounds
responsible for the ovicidal effect on Haemonchus contortus
Luis David Arango-De la Pava, Héctor Alejandro De la Cruz-Cruz, Jorge Alfredo Cuéllar-Ordaz,
Alejandro Zamilpa, Manasés González-Cortazar, María Eugenia López-Arellano, Rosa Isabel
Higuera-Piedrahita, Raquel López-Arellano ..............................................................................734
Frecuencia y factores asociados al diagnóstico de Ehrlichia canis y Anaplasma spp.

en perros
Frequency and factors associated with the diagnosis of Ehrlichia canis and Anaplasma spp. in
dogs
Antuané Jesús Carbajal Ruiz, Jorge Luis Vilela Velarde ………………………………………….................749
V
Actualización: octubre, 2023
NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres 5 cuadros.
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de
6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
investigación y Revisiones bibliográficas.
se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
Los autores interesados en publicar en esta revista contener los componentes que a continuación se
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, empezando cada uno de ellos en página
indican, los cuales, en términos generales, están de aparte.
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Página del título
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Resumen en español
Panam 1989;107:422-437. Resumen en inglés
Texto
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
Agradecimientos y conflicto de interés
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
experimentales sin estudio estadístico cuando éste Literatura citada
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
que previamente hayan sido publicados condensados 7. Página del Título. Solamente debe contener el título
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
Congresos (a excepción de Resúmenes). como el título traducido al idioma inglés. En el
manuscrito no se debe incluir información como
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un
nombres de autores, departamentos, instituciones,
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el
datos tendrán que ser registrados durante el proceso
nombre e Institución de los autores proponentes. El
de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
(revisar el Instrucctivo para envío de artículos en la
trabajo.
dirección: http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx.
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
la Revista en la dirección electrónica:
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando
él se indicarán los propósitos del estudio o
el “Instructivo para envío de artículos en la
investigación; los procedimientos básicos y la
página dela Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”.
metodología empleada; los resultados más
Para su elaboración se utilizará el procesador de
importantes encontrados, y de ser posible, su
Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12
significación estadística y las conclusiones principales.
puntos, a doble espacio. Asimismo, se deberán llenar
A continuación del resumen, en punto y aparte,
los formatos de postulación, carta de originalidad y no
agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
revista.
clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el el resumen.
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
página deben estar numerados de manera continua a
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
lo largo de todo el documento; asimismo cada página
mismas instrucciones que se señalaron para el
debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones
resumen en español. Al final en punto y aparte, se
y gráficas.
deberán escribir las correspondientes palabras clave
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 (“keywords”).
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título,
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
siguiente:
investigación tendrán una extensión máxima de 15
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
VI
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
identificar mediante números arábigos entre
originales derivados de resultados parciales o finales
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el
divide en secciones que llevan estos
texto el nombre de los autores de las referencias.
encabezamientos:
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como
Introducción Material referencias; las “observaciones inéditas” y las
y MétodosResultados “comunicaciones personales” no deben usarse como
Discusión referencias, aunque pueden insertarse en el texto
Conclusiones e implicaciones (entre paréntesis).
Literatura citada
Reglas básicas para la Literatura citada
En los artículos largos puede ser necesario agregar Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
más claro el contenido, tanto en Material y métodos como iniciales del materno y nombre(s). En caso de
en las secciones de Resultados y de Discusión, las apellidos compuestos se debe poner un guión entre
cuales también pueden presentarse como una sola ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
sección. un autor no se debe poner ningún signo de
b) Notas de investigación. Consisten en puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos se debe poner una coma, después del último autor se
de interés especial, preliminares de trabajos o debe poner unpunto.
investigaciones limitadas, descripción de nuevas El título del trabajo se debe escribir completo (en su
variedades de pastos; así como resultados de idioma original) luego el título abreviado de la revista
investigación que a juicio de los editores deban así ser donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
publicados. El texto contendrá la misma información inmediatamente después el año de la publicación,
del método experimental señalado en el inciso a), luego el número del volumen, seguido del número
pero su redacción será corrida del principio al final del (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y revista).
coherente.
Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
aceptados, aunque todavía no se publiquen; indique la
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la
de resumir, analizar y discutir, así como poner a En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
disposición del lector información ya publicada sobre pero todos responsables del contenido total del libro),
un tema específico. El texto se divide en: después del o los nombres, se debe indicar el título
Introducción, y las secciones que correspondan al del libro, el número de la edición, el país, la casa
desarrollo del tema en cuestión. editorial y el año.
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
que corresponda, se deben especificar las autores, se debe poner el nombre del autor del
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales capítulo, luego el título del capítulo, después el
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
capítulo.
financieras que pudieran suscitar un conflicto de
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”, nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
los autores deberán mencionar si existe algún la escuela), y finalmente el año.
conflicto de interés.
12. Literatura citada. Numere las referencias
consecutivamente en el orden en que se mencionan
por primera vez en el texto. Las referencias en el
VII
Autor de capítulo.
Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación: IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
Revistas
Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el Memorias de reuniones.
nombre de todos los autores cuando sean seis o X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
los seis primeros y agregue “et al.”). Tercera reunión anual del centro de investigaciones
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa forestales y agropecuarias del estado de Veracruz.
o proteína de escape ruminal en el comportamiento Veracruz. 1990:51-56.
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
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Sólo número sin indicar volumen. alimentadas con melaza en la dieta durante la
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
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B Symposium: Biotechnology’s role in genetic
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35. improvement of farm animals. USDA. 996:13.
1
No se indica el autor. Tesis.
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Organización como autor.
Organización, como autor.
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En proceso de publicación. Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
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XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed.
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Libros y otras monografías Chemists. 1990.
Autor total. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.
Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
VIII
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http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. DL50 dosis letal 50%
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para estimar la degradación de proteína y materia h hora (s)
orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes i.m. intramuscular (mente)
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http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 J joule (s)
5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003. kg kilogramo (s)
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level km kilómetro (s)
on milk production, body weight change, feed L litro (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred log logaritmo decimal
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci Mcal megacaloría (s)
2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. MJ megajoule (s)
com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, m metro (s)
2003. msnm metros sobre el nivel del mar
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible µg microgramo (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos µl microlitro (s)
necesarios para que sean autosuficientes, que se µm micrómetro (s)(micra(s))
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. mg miligramo (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos ml mililitro (s)
convencionales. mm milímetro (s)
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores min minuto (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones ng nanogramo (s)
indicadas por el Comité Revisor. Se les enviará a los P probabilidad (estadística)
autores un instructivo que contendrá los puntos p página
esenciales para su correcta elaboración. Las PC proteína cruda
fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg
PCR reacción en cadena de la polimerasa
(o compatible) con al menos 300 dpi de resolución.
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o pp páginas
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. ppm partes por millón
Los cuadros no deberán contener ninguna línea % por ciento (con número)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan rpm revoluciones por minuto
los encabezados de columna, y la línea al final del seg segundo (s)
cuadro. t tonelada (s)
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para TND total de nutrientes digestibles
su traducción al idioma inglés o español, según UA unidad animal
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente UI unidades internacionales
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. vs versus
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de xg gravedades
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
normas de esta revista. inmediatamente después de la(s) palabra(s)
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se completa(s).
regresarán al autor, con un anexo en el que se
19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
explicarán los motivos por los que se rechaza o las
deben escribir en cursivas.
modificaciones que deberán hacerse para ser
reevaluados.
18.
IX
Updated: October, 2023
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

journal published in a bilingual format (Spanish and Abstract
English) which carries three types of papers: Research Text
Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested Acknowledgments and conflict of interest
in publishing in this journal, should follow the below- Literature cited
mentioned directives which are based on those set down
by the International Committee of Medical Journal Editors
(ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 7. Title page. It should only contain the title of the
work, which should be concise but informative; as well
1. Only original unpublished works will be accepted. as the title translated into English language. In the
Manuscripts based on routine tests, will not be manuscript is not necessary information as names of
accepted. All experimental data must be subjected to authors, departments, institutions and
statistical analysis. Papers previously published correspondence addresses, etc.; as these data will
condensed or in extenso in a Congress or any other have to be registered during the capture of the
type of Meeting will not be accepted (except for application process on the OJS platform
Abstracts). (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).
2. All contributions will be peer reviewed by a scientific 8. Abstract. On the second page a summary of no more
editorial committee, composed of experts who ignore than 250 words should be included. This abstract
the name of the authors. The Editor will notify the should start with a clear statement of the objectives
and must include basic procedures and methodology.
author the date of manuscript receipt.
The more significant results and their statistical value
3. Papers will be submitted in the Web site and the main conclusions should be elaborated briefly.
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the At the end of the abstract, and on a separate line, a
“Guide for submit articles in the Web site of the list of up to 10 key words or short phrases that best
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts describe the nature of the research should be stated.
should be prepared, typed in a 12 points font at 9. Text. The three categories of articles which are
double space (including the abstract and tables), At published in Revista Mexicana de Ciencias
the time of submission a signed agreement co-author Pecuarias are the following:
letter should enclosed as complementary file; co-
authors at different institutions can mail this form a) Research Articles. They should originate in primary
independently. The corresponding author should be works and may show partial or final results of
research. The text of the article must include the
indicated together with his address (a post office box
following parts:
will not be accepted), telephone and Email.
Introduction
4. To facilitate peer review all pages should be numbered
Materials and Methods
consecutively, including tables, illustrations and
Results
graphics, and the lines of each page should be
Discussion
numbered as well.
Conclusions and implications
5. Research articles will not exceed 20 double spaced Literature cited
pages, without including Title page and Tables and In lengthy articles, it may be necessary to add other
Figures (8 maximum and be included in the text). sections to make the content clearer. Results and
Technical notes will have a maximum extension of 15 Discussion can be shown as a single section if
pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not considered appropriate.
exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.
b) Technical Notes. They should be brief and be
6. Manuscripts of all three type of articles published in evidence for technical changes, reports of clinical
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should cases of special interest, complete description of a
contain the following sections, and each one should limited investigation, or research results which
begin on a separate page. should be published as a note in the opinion
of the editors. The text will contain the same
X
information presented in the sections of t he e. When a reference is made of a chapter of book
research article but without section titles. written by several authors; the name of the author(s)
of the chapter should be quoted, followed by the title
c) Reviews. The purpose of these papers is to
summarize, analyze and discuss an outstanding topic. of the chapter, the editors and the title of the book,
The text of these articles should include the following the country, the printing house, the year, and the
sections: Introduction, and as many sections as initial and final pages.
needed that relate to the description of the topic in f. In the case of a thesis, references should be
question. made of the author’s name, the title of the research,
10. Acknowledgements. Whenever appropriate, the degree obtained, followed by the name of the City,
collaborations that need recognition should be State, and Country, the University (not the school),
specified: a) Acknowledgement of technical support; and finally the year.
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the Examples
source of a conflict of interest.
The style of the following examples, which are partly
People which collaborated in the article may be based on the format the National Library of Medicine
named, adding their function or contribution; for of the United States employs in its Index Medicus,
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data should be taken as a model.
collection”, etc.
11. Literature cited. All references should be quoted in
their original language. They should be numbered Journals
consecutively in the order in which they are first
Standard journal article (List the first six authors
mentioned in the text. Text, tables and figure
followed by et al.)
references should be identified by means of Arabic
numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
text the name of the authors. Abstain from using o proteína de escape ruminal en el comportamiento
abstracts as references. Also, “unpublished de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
observations” and “personal communications” should 1998;36(1):35-48.
not be used as references, although they can be
inserted in the text (inside brackets).
Issue with no volume
Key rules for references II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
a. The names of the authors should be quoted
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
beginning with the last name spelt with initial capitals,
Rec 1988;(122):6-10.
followed by the initials of the first and middle name(s).
In the presence of compound last names, add a dash III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the
between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any use of artificial insemination in developing countries.
punctuation sign, nor separation between the initials World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
of an author; separate each author with a comma,
even after the last but one. No author given
b. The title of the paper should be written in full, IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
followed by the abbreviated title of the journal without
1994;84:15.
any punctuation sign; then the year of the publication,
after that the number of the volume, followed by the
number (in brackets) of the journal and finally the Journal supplement
number of pages (this in the event of ordinary article). V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
c. Accepted articles, even if still not published, can SE. Body composition at puberty in beef heifers as
be included in the list of references, as long as the influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
journal is specified and followed by “in press” (in Sci 1998;71(Suppl 1):205.
brackets).
Organization, as author
d. In the case of a single author’s book (or more
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
than one, but all responsible for the book’s contents),
Clinical exercise stress testing. Safety and
the title of the book should be indicated after the
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-
names(s), the number of the edition, the country, the
printing house and the year. 284.
XI
In press XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
Chemists. 1990.
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
Books and other monographs
XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
Author(s) Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Electronic publications
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980. XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
on growth performance and feeding patterns in
Chapter in a book growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813.
http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Accesed Jul 30, 2003.
Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield,
Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas
para estimar la degradación de proteína y materia
Conference paper orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes
en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134.
X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación
http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217
de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
Tercera reunión anual del centro de investigaciones
forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
Veracruz. 1990:51-56. level on milk production, body weight change, feed
XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. conversion and postpartum oestrus of crossbred
Concentración de insulina plasmática en cerdas lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
alimentadas con melaza en la dieta durante la 2002;27(2-3):331-338.
inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 16226. Accesed Sep 12, 2003.
1998:13.
12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic that they should be few, brief and having the
animals: strategies for conservation and necessary data so they could be understood without
development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX reading the text. Explanatory material should be
Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in placed in footnotes, using conventional symbols.
genetic improvement of farm animals. USDA.
1996:13. 13. Final version. This is the document in which the
authors have already integrated the corrections and
Thesis modifications indicated by the Review Committee. The
works will have to be elaborated with Microsoft Word.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una Photographs and images must be in jpg (or
zona endémica [tesis maestría]. México, DF: compatible) format with at least 300 dpi resolution.
Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. Photographs, images, graphs, charts or tables must
be included in the same text file. The boxes should
XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid not contain any vertical lines, and the horizontal ones
oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: only those that delimit the column headings, and the
University of California; 1965.
line at the end of the box.
Organization as author
14. Once accepted, the final version will be translated into
XV) NRC. National Research Council. The nutrient Spanish or English, although authors should feel free
requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, to send the final version in both languages. No
DC, USA: National Academy Press; 1984. charges will be made for style or translation services.
XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y 15. Thesis will be published as a Research Article or as a
Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para
Technical Note, according to these guidelines.
la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
responsables de establecimientos destinados al 16. Manuscripts not accepted for publication will be
sacrificio de animales. México. 1996. returned to the author together with a note explaining
XII
the cause for rejection, or suggesting changes which ml milliliter (s)
should be made for re-assessment. mm millimeter (s)
min minute (s)
17. List of abbreviations:
ng nanogram (s)
cal calorie (s) P probability (statistic)
cm centimeter (s) p page
°C degree Celsius CP crude protein
DL50 lethal dose 50% PCR polymerase chain reaction
g gram (s) pp pages
ha hectare (s) ppm parts per million
h hour (s) % percent (with number)
i.m. intramuscular (..ly) rpm revolutions per minute
i.v. intravenous (..ly) sec second (s)
J joule (s) t metric ton (s)
kg kilogram (s) TDN total digestible nutrients
km kilometer (s) AU animal unit
L liter (s) IU international units
log decimal logarithm vs versus
Mcal mega calorie (s) xg gravidity
MJ mega joule (s)
The full term for which an abbreviation stands should
m meter (s) precede its first use in the text.
µl micro liter (s)
µm micro meter (s) 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
mg milligram (s)
XIII
https://doi.org/10.22319/rmcp.v15i3.6528
Artículo
Modelación de curvas de lactancia para producción de leche, grasa y

proteína, y evaluación de factores que las afectan en ganado Holstein en
México
Luis Enrique Trejo-Díaz a
Felipe De Jesús Ruiz-López b
Hugo Oswaldo Toledo-Alvarado a
Marina Durán-Aguilar c
Adriana García-Ruiz b
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Posgrado en Ciencias de la Producción y de
la Salud Animal. Circuito de Posgrados, Edificio B, 1er Piso, Ciudad Universitaria, Alcaldía
Coyoacán. 04510, Ciudad de México, México.
b
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional
de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Querétaro, México.
c
Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales, Querétaro, México.
*Autor de correspondencia: garcia.adriana@inifap.gob.mx
Resumen:
El conocimiento y modelación de curvas de lactación hacen posible identificar factores que

ayuden a explicar las variaciones ambientales y genéticas, que permitan implementar un
programa de selección. El objetivo de este trabajo fue evaluar diferentes modelos para las
curvas de producción de leche, grasa y proteína en ganado Holstein en México, así como
evaluar algunos factores que las afectan. Se usó información de 125,982 lactaciones
pertenecientes a 68,804 animales nacidos del año 2000 al 2020. Se evaluó el efecto del
número de parto, época del año y hato. Con la paquetería Lactcurves de R, se ajustaron los
38 modelos que incluye, de los cuales se eligieron los cuatro mejores (Wood, Wilmink, Ali
& Schaeffer y Pollot modificado) que posteriormente se usaron para modelar las curvas
483
Rev Mex Cienc Pecu 2024;15(3):483-500
individuales a través de un modelo de regresión no lineal. Los parámetros calculados para

cada modelo fueron estadísticamente diferentes entre el número de lactación (P<0.05), así
como el número de parto, época de parto y hato (P<0.01). Las curvas modeladas tienen
formas similares a las reportadas en otros estudios, a excepción de las obtenidas para
proteína en el tercer y cuarto o más partos con el modelo de Pollot modificado. La ecuación
propuesta por Wilmink fue la que presentó mejor ajuste para la población de estudio según
los diferentes criterios de evaluación. El emplear el modelo que mejor se adapte a los datos
dará predicciones más cercanas a la realidad, y poder aplicarlo a distintos ámbitos como el
mejoramiento genético.
Palabras clave: Curvas de lactación, Producción de leche, Grasa, Proteína, Holstein.
Recibido: 11/07/2023
Aceptado: 13/05/2024
Introducción
La curva de lactación, definida como la representación gráfica de la producción de leche en

el transcurso del ciclo productivo, puede ser descrita por medio de funciones matemáticas
que explican un proceso biológico de producción, sujeto a influencias, tanto genéticas como
ambientales(1,2). La modelación adecuada de las curvas de lactación permite realizar un
buen pronóstico de la producción total a partir de muestras parciales, una planificación del
hato a partir de la predicción confiable de la producción, y la selección de animales
mediante el conocimiento de las diferentes partes de la curva. Por lo anterior, es importante
encontrar en cada medio de producción la función matemática que mejor describa la curva
de lactación de los animales(2,3).
Generalmente, la curva de lactación se analiza a través de cuatro secciones consecutivas: a)

Producción inicial, estimada por la media de producción durante los días 4 a 6 después del
periodo calostral, b) Fase ascendente o de incremento de la producción, que es la tasa de
ascenso, hasta alcanzar el máximo nivel de producción, c) Punto máximo o pico de
producción, determinado por el nivel más alto de producción que la vaca alcanza dentro de
los primeros 90 días de lactación, y d) Descendente o reducción de la producción, también
denominada persistencia, que refiere a la disminución en la secreción de leche a partir del
pico de producción(4).
El uso de modelos matemáticos ha permitido conocer las curvas de lactación en diferentes
sistemas de producción lechera. Sin embargo, no todas las poblaciones y sistemas de
producción se ajustan a una curva de lactación típica, con sus diferentes parámetros y fases
484
de la curva como inicio, fase ascendente, pico y decremento. Los parámetros de un modelo
que se adecuan a la curva de lactación deben reflejar diversos factores, como pueden ser:
genéticos, fisiológicos, productivos, ambientales, y las interacciones entre los mismos(2,3).
Por lo tanto, es posible generar tantas curvas como lactaciones y fuentes de variación
existan. De ahí se desprende la importancia de conocer niveles estándar de producción de
leche por grupo de animales, con características similares, como misma etapa de lactación,
época de parto, nivel productivo, o número de lactación(5).
Los modelos no lineales para representar las curvas de lactación fueron propuestos
inicialmente por Wood y se han usado en bovinos, ovinos, cabras, búfalos y camélidos
sudamericanos(2). Los diferentes modelos matemáticos propuestos, han presentado ventajas
en la modelación específica de secciones de la curva de lactación, o se ajustan de manera
correcta a diversos sistemas de producción. Por ejemplo, el modelo de Wood se ajusta bien
a los datos de producción de leche, predice mejor los datos reales durante la lactación
temprana y tardía, y predice con menor precisión los datos durante la lactación media que
otros modelos no lineales(2,6). El modelo de Wilmink también es muy usado para describir
las curvas de lactación en ganado lechero, especialmente empleado para detectar los efectos
ambientales, aunque se ha reportado que en algunas poblaciones este modelo tiende a
subestimar la parte media de la curva y a sobreestimar la parte final. El modelo Ali-
Schaeffer se ajusta bien para lactaciones que comienzan con una producción baja y
alcanzan el pico más pronto de lo normal(7).
Uno de los principales problemas que han tenido los modelos empíricos es que ha sido
difícil dar un significado fisiológico a los parámetros derivados de estos. Se han realizado
diversas modificaciones a algunos modelos con la finalidad de tener una interpretación más
cercana a los aspectos fisiológicos de la curva de lactación, como las propuestas por
Pollot(8), en donde los parámetros resultantes tienen una interpretación biológica, basados
en los cambios en el número de células en la glándula mamaria durante la gestación,
lactación e involución, y sus efectos en la producción de leche(9).
El objetivo de este trabajo fue evaluar diferentes modelos matemáticos, así como algunos
factores que afectan las curvas de lactación de producción de leche y sus componentes
(grasa y proteína) en una población de bovinos de la raza Holstein de México.
Material y métodos
Edición y descripción de los datos
El estudio incluyó información de producción de leche en kilogramos, porcentajes de grasa

y de proteína de 68,804 vacas Holstein nacidas del año 2000 al 2020, pertenecientes a 198
485
hatos del sistema de producción intensiva. Los datos provienen de 17 estados del país:
Aguascalientes, Baja California, Coahuila, Chihuahua, Durango, Guanajuato, Hidalgo,
Jalisco, Estado de México, Michoacán, Nayarit, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí,
Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas, donde suelen predominar climas templado (zona centro) y
semidesértico (zona norte). Querétaro, Guanajuato, Chihuahua y el Estado de México
concentran la mayor proporción de información. Dichos datos fueron proporcionados por la
Asociación Holstein de México. En la base de datos, se excluyeron lactaciones que no
tuvieron pesaje de producción en los primeros 30 días, al igual que las que fueron mayores
a 500 días; así como lactaciones que presentaban doble o triple pico de producción, ya que
no corresponde a una curva de producción estándar. Cada lactación contó con información
de 4 a 12 pesajes y se eliminaron lactaciones que tenían menos de cuatro pesajes útiles.
Los días en leche de cada pesaje se ajustaron a valores mínimos y máximos de 5 a 305 días,
cuando el registro estaba fuera de este rango el pesaje no se incluyó en el análisis. La
producción de leche en kilos, grasa y proteína en porcentaje se ajustaron a la media ±3
desviaciones estándar. Cuando no se contó con información de grasa o proteína, se eliminó
la información de ambos componentes. Para definir la variable época de parto, se agruparon
a los animales en tres categorías según el mes en el que parieron, los cuales corresponden a
épocas de frio, calor y lluvia respectivamente. El primer grupo abarca los meses de
noviembre a febrero; el segundo de marzo a junio; el tercero de julio a octubre.
Después de la edición, el estudio incluyó información de 68,804 vacas Holstein, con

información de 125,982 lactaciones (72,979 pertenecientes a la primera lactación, 31,371 a
la segunda, 11,922 a la tercera y 9,710 a 4 o más lactaciones), y en total se contó con
1’319,810 de pesajes.
Se utilizó RStudio(10) para evaluar diferentes modelos matemáticos para describir la

representación de curvas de lactación. Se ajustaron 38 modelos incluidos en la paquetería
Lactcurves de R(11), y se eligieron los cuatro mejores según los siguientes criterios de
selección (Cuadro 1): error estándar del residual (RSE), coeficiente de determinación (R2),
coeficiente de determinación ajustado (R2 adjus), logaritmo de verosimilitud (LogL),
criterio de información de Akaike (AIC), criterio de información corregida de Akaike
(AICC), criterio de información bayesiano (BIC) y coeficiente de Durbin Watson (DW).
Los mejores modelos, se ajustaron a las lactaciones por animal, utilizando un modelo de
regresión no lineal (NLIN), mediante el programa Statistic Analysis System(12). Se obtuvo
de cada curva los parámetros que la describen, así como la persistencia, días al pico y
rendimiento al pico.
Además, mediante el proceso de modelos lineales generalizados (PROC GLM) en SAS(12),
se evaluó si en cada modelo el número de parto, el hato y la época de parto eran
estadísticamente importantes en la producción láctea, esto con la intención de evaluar
486
parámetros que pudieran incorporarse en el modelo de predicción. Con la paquetería ggplot

en R, se graficaron las curvas por lactación.
El modelo de Wood(2) usado fue el siguiente:
Donde: yt = rendimiento lechero a los t días en kg, a= rendimiento inicial, b=fase de

incremento en la curva, c= fase de descenso en la curva y t= días
A partir de los parámetros calculados se pueden estimar días al pico ( ), rendimiento

máximo al pico ( y persistencia: ).
El modelo de Wilmink(13) se describe como:
Donde: yt = rendimiento lechero a los t días en kg, a= rendimiento inicial, b=fase de

incremento en la curva, c= fase de descenso en la curva, k=parámetro asociado a los días al
pico y t= días en producción.
A partir de los parámetros calculados se pueden estimar persistencia ( ), días al pico

(14)
( ) y rendimiento al pico .
El modelo de Ali-Schaeffer(15) es:
Donde: t= días en leche, a= relacionado al pico de producción, b y c= relacionado con la

disminución de la producción, d y f= relacionado con el incremento de producción.
El modelo de Pollot modificado(8) se describe como:
Donde: yt= producción de leche al día t, t = días en leche, a= máximo potencial de

secreción de la lactación, b= relacionado con el potencial de producción de leche, c= tasa
de proliferación relativa del número de células secretoras durante la lactación temprana y
d= disminución relativa en el número de células a medida que avanza la lactación.
487
Resultados
Los modelos mejor evaluados, de acuerdo con los criterios de selección, fueron Wood,
Wilmink, Ali-Schaeffer y Pollot modificado. En el Cuadro 1 se muestran los resultados de
los cuatro modelos y los valores de los criterios de selección para estimar las curvas de
producción láctea para el ganado Holstein en México en el sistema de producción intensiva.
En la mayoría de los criterios el modelo de Wilmink es el que presenta mejores resultados.
Cuadro 1: Parámetros de selección de los modelos Wood, Wilmink, Ali- Schaeffer y Pollot
modificado en ganado Holstein en México
Modelos R2 R2 adj RSE LogL AIC AICC BIC DW
Wood 0.1378 0.138 8.911 -4998010 9996029 9996025 9996078 0.555
Wilmink 0.1381 0.138 8.910 -4997858 9995726 9995721 9995786 0.555
Ali-Schaeffer 0.1380 0.138 8.911 -4997941 9995894 9995888 9995967 0.555
Pollot modificado 0.1381 0.138 8.910 -4997874 9995758 9995753 9995819 0.555
R2= coeficiente de determinación, R2adj= coeficiente de determinación ajustado, RSE= error estándar del
residual, LogL= logaritmo de verosimilitud, AIC= criterio de información de Akaike, AICC= criterio de
información corregida de Akaike, BIC= criterio de información bayesiano, DW= coeficiente de Durbin
Watson.
En el Cuadro 2 se observan los resultados de la prueba de ANOVA y Tukey para los

parámetros de los cuatro modelos seleccionados, diferenciando por el número de lactación,
y la media de todos los animales. En el modelo de Wood, se observa que los estimadores a,
b y c son estadísticamente diferentes entre los diferentes números de lactación, a excepción
del estimador c para las lactaciones 3 y 4 o más. Además, se presentan los valores de
persistencia, pico de producción y días al pico para cada una de las lactaciones.
En lo que respecta al modelo de Wilmink, el parámetro a de la lactación 1 resultó distinto

en las lactaciones 2 y 3, que a su vez se diferenciaron del obtenido para 4 o más lactaciones.
En cuanto al parámetro b y k, no hubo diferencias significativas entre los grupos, mientras
que en el parámetro c, las lactaciones 2 y 4 son iguales entre ellas, pero distintas al resto.
En el modelo de Ali & Schaeffer se observa que los parámetros a, b, c, d y f en las
lactaciones 1 y 4 son estadísticamente diferentes a los de las lactaciones 2 y 3.
Para el modelo de Pollot modificado se observa que el parámetro a es distinto entre la

primera, cuarta y segunda-tercera lactación; en cuanto al parámetro c, el de la primera
lactación es distinto al de todas las demás; en lo que respecta a los parámetros b y d son
diferentes entre cada una de las lactaciones.
488
En el cuadro 2 también se observan los valores estimados de persistencia, producción al

pico en kilogramos y días al pico por lactación para Wood, Wilmink, Ali-Schaeffer y Pollot
modificado por número de parto, así como la media de todos los animales. En la Figura 1 se
presentan las curvas de lactación para cada uno de los modelos.
En la evaluación de factores que afectan la curva de lactación presentados en el Cuadro 2,

se encontró que el número de parto, época de parto y hato son significativos (P<0.05) en
los modelos usados, a excepción de hato en el de Ali Schaeffer. En el Cuadro 3 se observan
los parámetros para grasa y proteína con los diferentes modelos empleados, donde se puede
observar que todos los parámetros son distintos entre los números de parto (P<0.05). En el
Cuadro 4 se observan las estimaciones para los componentes de la curva con los diferentes
modelos; mientras que en las Figuras 2 y 3 se muestran las curvas calculadas para grasa y
proteína, respectivamente. En el modelo de Pollot modificado para proteína, en las
lactaciones 3 y 4 o más, los parámetros no modelaron una curva, por lo que no fue posible
obtener los días al pico, producción al pico y persistencia.
Figura 1: Curvas de lactación para producción de leche por número de lactación con los
modelos de Wood, Wilmink, Ali &Schaeffer y Pollot modificado
489
Figura 2: Curvas de lactación para porcentaje de grasa en leche por número de lactación
con los modelos de Wood, Wilmink, Ali &Schaeffer y Pollot modificado
Figura 3: Curvas de lactación para porcentaje de proteína por número de lactación con los
modelos de Wood, Wilmink, Ali &Schaeffer y Pollot modificado
490
Discusión
El error cuadrático de la media fue similar entre los diversos modelos, siendo ligeramente
menor en la primera lactación. Lo mismo sucede con los demás criterios de selección del
modelo, siendo ligeramente mejor el modelo de Wilmink.
Los parámetros obtenidos mediante el modelo propuesto por Wood son diferentes en los
números de lactación, resultados que distan de los encontrados por Duque et al(16) con el
modelo de Wood en el trópico colombiano con ganado Holstein en pastoreo. Duque et al.
(2018) estimaron una media del parámetro b (0.12) y producción al pico (26.5 kg) menores
a lo encontrado en el presente estudio, lo mismo sucede con los días en llegar a la máxima
producción entre los diferentes números de lactaciones (entre 28 a 32días). Es sabido que la
producción láctea en trópico suele ser menor debido a diversos factores que limitan la
producción, como la temperatura, donde las vacas Holstein no se adaptan de manera
adecuada en climas cálidos, aunado a esto, al estar en un sistema extensivo, la alimentación
en pastoreo suele variar en las distintas épocas del año. En cuanto a la persistencia, tuvieron
valores más altos (66 al 82 %) en comparación a lo que se reporta en este estudio, que va
del 15 al 19 %. Esto puede deberse a que están sometidos a un menor estrés de producción,
además de la variación en la alimentación dependiente de la época del año y el estrés
calórico.
En un estudio realizado por Vázquez et al(17), donde evaluaron vacas en su mayoría de la

raza Holstein bajo un sistema intensivo en Lima Perú, los valores de los parámetros a y c
del modelo de Wood entre las diferentes lactaciones (16.41 a 18.11, y 0.0023 a 0.004,
respectivamente), así como la producción al pico (31.13 a 43.91 kg) son similares a lo
encontrado en la población Holstein de México. En ambos estudios los animales estuvieron
sometidos a sistemas de producción intensivos, y las condiciones climáticas son similares,
corresponden a un clima subtropical desértico. Para el parámetro b y los días al pico de
producción, Vázquez et al(17) muestran valores más bajos (0.1880 a 0.3043 y 66 a 82 días,
respectivamente). Esta diferencia podría atribuirse al hecho de que las vacas en el estudio
de Perú se ordeñaron 3 veces al día, por lo que la cantidad leche producida en la primera
etapa de la curva aumenta en comparación de las vacas que se ordeñan 2 veces al día, como
es el caso, de la mayoría de la población mexicana.
En un estudio realizado por Boujenane & Btissam(18) en hatos de producción semi intensiva
en Marruecos con animales Holstein, los resultados presentan algunas diferencias con
respecto a este trabajo. Los valores por lactación que reportan en Marruecos para el
parámetro a en los tres primeros partos (15.9, 16.9 y 17.2, respectivamente), presentan un
mayor valor, especialmente para los animales de primer parto. La media del parámetro b
(0.1039) es la que presenta la mayor diferencia, lo cual se ve reflejado en los resultados de
491
cada una de las lactaciones, donde también son mayores (0.073, 0.091 y 0.096 para la
primera, segunda y tercera lactación). En el mismo estudio el parámetro c es ligeramente
mayor en cada una de las lactaciones.
En lo que respecta a los componentes de la lactación, se muestran diferencias en ambos

estudios. Los tres componentes mostrados por Boujenane & Btissam(18) (41.4 para días al
pico, 23.6 para producción al pico y 6.56 para persistencia) son menores a lo encontrado en
el presente trabajo (Cuadro 2), especialmente en los días y rendimiento al pico. Lo anterior
posiblemente causado por el sistema de producción semi-intensivo y las altas temperaturas
que presenta el país africano. De forma general, la producción en los animales del estudio
marroquí es menor.
En lo que respecta al porcentaje de grasa, Gołębiewski et al(19) realizaron un estudio en

ganado Holstein en Polonia, reportan valores para los parámetros con el modelo de Wood
a, b y c de 3.05, -0.07 y 0.04, respectivamente; y para porcentaje de proteína, reportan para
los parámetros a, b y c un valor de 4.59, -0.19 y 0.04, valores similares a lo encontrado en
la población Holstein de México (Cuadro 3). Tanto los animales Holstein polacos y
mexicanos en ambos estudios estuvieron bajo un sistema intensivo, por lo que las
condiciones ambientales son similares.
En lo que respecta al modelo de Wilmink, los resultados presentados por Bouallegue et

al(20) en vacas Holstein en Túnez, el valor de los parámetros difiere a lo obtenido en la
población Holstein Mexicana. Los autores muestran valores cercanos a 28 y -7 para los
parámetros a y b; el parámetro c fue similar (-0.3), mientras que el valor de k fue fijado a
0.05. Los valores calculados en el presente estudio para pico de producción y días al pico
(Cuadro 4) fueron mayores a los presentados por los autores (26 kg y 48 días). En cuanto a
la persistencia, ellos reportan valores alrededor del 94 %. El número de animales que
usaron en el estudio fue reducido (5,649), donde los autores mencionan que se sugiere una
mayor cantidad de datos, la principal diferencia de las vacas en el estudio de Túnez con el
de la población mexicana fue temperatura. Las primeras estuvieron sometidas a estrés
calórico debido al clima en Túnez, lo cual puede mermar la producción en bovinos
Holstein, ya que los animales de esta raza suelen no adaptarse bien a este tipo de
condiciones climáticas.
En cuanto a la paridad, los resultados encontrados en este estudio son similares a los
reportados por Bouallegue et al(20), con lo que se reitera que el número de lactación es una
fuente significativa de variación, mostrando diferencias en animales con 1, 2 y 3 o más
partos, debido a que animales de primer parto no han completado el proceso de maduración
de la glándula mamaria, por lo que su producción suele ser menor a posteriores lactaciones.
Además, Bouallegue et al(20) recomiendan que se use la edad al parto como fuente de
variación. En cuanto el hato como factor que afecta las curvas de lactación, los
492
mencionados autores encontraron que es significativo, atribuyéndole un 30 % de la

variación en la producción láctea. Esto resalta la importancia de las condiciones
ambientales en la modelación de la curva de producción, las cuales son distintas entre los
hatos.
Los parámetros de porcentaje de proteína presentan poca similitud con respecto a lo

reportado en el presente trabajo (Cuadro 4). Ejemplo de ello son los resultados de pico y
días al pico mostrados de los animales de Túnez (2.84 % y 53.4 días, respectivamente) que
son menores con respecto a la población mexicana. Para porcentaje de grasa, las mayores
diferencias con respecto a este estudio se observan en el parámetro b (1.19) donde los
autores presentan valores ligeramente mayores; mientras que los días al pico (50.63) que
presentan son mucho menores a lo encontrado en este estudio (Cuadro 4). Las diferencias
en algunos resultados para proteína y grasa pueden deberse a altas temperaturas del
Mediterráneo a la que estuvieron expuestos los animales; aunque el porcentaje de grasa
tiende a variar menos por las condiciones ambientales y durante la lactación que le
porcentaje de proteína.
Torshizi et al(7) encontraron que en vacas Holstein de primer parto en sistemas de

producción intensiva en Irán, que el hato y la época de parto son fuentes de variación
significativas usando el modelo de Wilmink para modelar curvas de lactación, similar a lo
encontrado en la población de México. Además, usaron 4 valores fijos para el parámetro k
en sus análisis (0.05, 0.065, 0.61. 0.10), siendo el primero el que arrojó una correlación
entre los valores de producción observados y los predichos más altos.
En lo que respecta a los demás parámetros, también distan en gran magnitud, siendo más
evidente en los parámetros b y c (-20.227 y -0.036). El día al pico y producción al pico (66
días y 32 kg, respectivamente) son menores en las vacas iranies. Estas diferencias pueden
deberse a la longitud de las lactaciones, pues en el estudio de Torshizi et al(7) se incluyeron
animales con ciclos productivos ajustados a 200 días, contrario a lo usual en México, que es
ajustar a 305 días, y producciones mínimas de 3 kg de leche. Esto debido a la variación en
la producción que tienen por cuestiones climáticas. Los autores mencionan que el mejor
modelo para animales de primer parto es el de Wood.
Resultados presentados por Gök et al(21) con vacas Holstein de primer parto en la provincia
turca de Konya, donde usaron el modelo de Ali-Schaeffer, muestran valores similares a los
encontrados en el presente estudio para el parámetro b (138). En cuanto a los parámetros a
y f, estos autores muestran valores mayores (-51.92 y -3.62), mientras que las estimaciones
para los parámetros c y d (-648.66 y 32.68) son menores en comparación con lo encontrado
en la población Holstein Mexicana (Cuadro 4). De la misma forma, los días al pico y la
producción al pico son menores en los animales de Konya. La principal diferencia con este
estudio fue el sistema de producción. Los animales turcos estaban bajo un sistema de
pastoreo, y donde el clima suele ser extremo en las diversas estaciones del año.
493
Koçak & Ekiz(15) en su estudio realizado en ganado Holstein de Turquía, en donde

clasificaron los animales por el número de lactación (de la 1 a la 3), usando el modelo de
Ali- Schaeffer, reportaron valores para el parámetro b de (165.3, 259.3 y 280.9) y c (-101.3,
-121.1 y -127.0, respectivamente) similares a los encontrados en este estudio (Cuadro 2).
Mientras que el resto de los parámetros fueron mayores en el estudio realizado en Turquía
(-49.0, -55.7 y -50.7 para a; 103.36, 126.97 y 41.58 para c; -0.10, -6.91 y -14.71 para f).
Estas diferencias en los parámetros se reflejan en los días al pico, donde las vacas turcas
tienen su máxima producción (74.94, 47.62 y 39.62 para la primera, segunda y tercera
lactación, respectivamente) antes que las vacas mexicanas, a pesar de que las producciones
en esta etapa son similares. Los animales en el estudio de Koçak & Ekiz(15) pertenecían a
sistemas de producción semi-intensivo y eran ordeñadas tres veces al día, donde a pesar de
las altas temperaturas ambientales, los alojamientos contaban con sistemas de regulación de
la temperatura, a diferencia de lo ocurrido en México, donde no se suelen controlar las
condiciones del ambiente en los animales.
Por otra parte, Nanda et al(22) en su estudio realizado en un hato estabulado en Indonesia,
donde modelaron las curvas usando el modelo de Ali & Schaeffer por número de parto (del
1 al 4). Los parámetros a, c y f en cada una de las lactaciones de las vacas en Java
resultaron más altos que los parámetros calculados en el presente estudio (-40.79,-16.19, -
20.86 y -26.89 para a; -16.50, -7.06, -14.74 y -25.00 para c; -6.83, -4.59, -4.52 y -4.59 para
f) en lo que respeta a los parámetros b y d ellos reportan menores valores (68.32, 32.87,
44.25 y 59.15 para b; 38.85, 24.43, 25.52 y 26.83 para d). Estos valores pueden representar
que las curvas de los animales del estudio en Indonesia presenten el pico de producción en
menor tiempo y con menor rendimiento que la población mexicana. El clima cálido y
húmedo propio de la isla de Java puede ser un factor importante que explique las
diferencias en las curvas, pues estos animales no estaban alojados en sitios donde se tuviera
control de la temperatura.
Adediran et al(23) en vacas Holstein en Australia bajo un sistema de pastoreo en un clima

cálido, usaron el modelo modificado de Pollot, y encontraron que el parámetro a (13.36)
fue menor al obtenido en el presente trabajo, mientras que el parámetro b fue mayor (1.23).
Los parámetros c y d (2.80 y 0.0012) resultaron similares en ambos estudios. La principal
diferencia con la población mexicana es el tipo de sistema de producción. En el estudio en
Australia, al estar los animales en pastoreo, se tiene menor control de las condiciones
ambientales, aunado al calor intenso que reportan los autores, lo que puede limitar la
producción láctea, a diferencia de la población de este estudio que estaba en un sistema
estabulado.
La información de los parámetros de las curvas de producción de grasa y proteína con los
distintos modelos es escasa, especialmente para Ali Schaeffer y Pollot modificado, por lo
que los resultados se compararon con otros modelos, pero cabe señalar que los resultados
494
presentados en este estudio servirán de referencia para estas características en sistemas de

producción intensiva.
Conclusiones e implicaciones
De los modelos evaluados en el presente trabajo, el propuesto por Wilmink fue el que mejor
se ajustó a los datos de la población Holstein de México. La importancia de elegir un
modelo que mejor se adapte a la información radica en obtener predicciones más precisas
que se traduce en valores más cercanos a la realidad. Además, en el estudio se evaluaron
factores ambientales como número de parto, época de parto y hato fueron significativos
para la modelación de las curvas de lactación, por lo que es indispensable contemplarlos
como una fuente de variación en las predicciones realizadas con los distintos modelos. En
futuras investigaciones se podría indagar sobre otros factores ambientales que puedan
afectar las curvas. La aplicación práctica de la modelación de las curvas de lactación es
basta, incluido el mejoramiento genético, por lo que tener identificadas fuentes ambientales
de variación y elegir el modelo más adecuado permitirá seleccionar a los animales con un
mayor valor genético.
495
Cuadro 2: Parámetros de los modelos de lactación días al pico (Dpico), pico de producción (Pico) y persistencia de la curva
(Persistencia) para Wood, Wilmink, Ali-Schaeffer y Pollot modificado por número de lactación
Componentes de la curva de
Parámetros lactación
Lactación ECM (kg)
a b c d k f Dpico Pico Persistencia
Media 14.600 0.380 0.004 - - - 85.020 41.140 16.990
1 11.920a 0.370a 0.003a - - - 102.970 36.780 15.970 7.27
Wood 2 16.120b 0.380b 0.004b - - - 76.620 43.400 17.730 8.27
3 15.770c 0.400c 0.005c - - - 74.870 44.370 19.260 9.29
4 o más 16.290d 0.370d 0.005c - - - 72.760 42.990 15.560 9.64
Media 258.040 -316.000 -0.337 - 0.027 - 85.940 42.100 -47.440
1 282.120a -192.180a -0.320a - 0.017a - 107.340 37.340 -36.0050 7.27
Wilmink 2 250.040b -432.310a -0.340b - 0.033a - 75.010 44.560 -54.240 8.87
3 243.320b -453.410a -0.350c - 0.038a - 72.250 46.110 -53.510 9.29
4 o más 227.920c -317.580a -0.330b - 0.041a - 69.480 44.260 -55.730 9.64
Media -91.640 184.090 -77.400 93.570 - -20.680 87.250 39.990 9.270

a a a a a
1 -69.020 159.520 -72.310 70.810 - -15.530 116 34.870 5.930 7.27
Ali & Schaeffer 2 -127.120b 233.080b -93.630b 120.330b - -26.300b 79 41.330 9.690 8.87
3 -138.560b 247.320b -98.880b 130.450b - -28.620b 79 42.610 10.930 9.29
4 o más -74.110a 151.350a -67.760a 86.210a -19.600a 75 41.160 10.540 9.64
Pollot modifcado Media 99.250 -31.930 2.95’ -0.001 - - 72.250 40.710 5.720
1 105.300a -37.620a 1.850a -0.000a - - 103 35.420 2.980 7.27
b b b b
2 97.800 -50.650 3.740 -0.001 - - 63 42.150 6.280 8.87
3 94.170b -64.980c 3.940b -0.001c - - 62 43.420 6.940 9.29
4 o más 89.350c -35.810d 3.370b -0.001d - - 61 41.860 6.700 9.64
Dpico= días al pico, Pico= producción al pico, ECM= error cuadrático medio.
abcd
Diferencias significativas a P<0.05.
496
Cuadro 3: Parámetros de los modelos de lactación para porcentaje de proteína y grasa con los modelos de Wood, Wilmink, Ali Schaeffer y Pollot
modificado por lactación para los modelos con mejor bondad de ajuste
Proteína Grasa
Parámetros ECM Parámetros

ECM
(kg)
Lactaciones (kg)
a b c d k f a b c d k f
Media 3.630 -0.055 0.0009 - - - 5.250 -0.126 0.001 - - -
1 3.600a -0.051a 0.0008a - - - 0.24 5.310a -0.132a 0.001a - - - 0.62
Wood 2 3.660b -0.056b 0.0009b - - - 0.26 5.080b -0.120b 0.001b - - - 0.65
3 3.640c -0.057c 0.0009c - - - 0.26 5.370c -0.130c 0.001c - - - 0.66
4 o más 3.630d -0.057d 0.0009d - - - 0.27 5.250d -0.123d 0.001d - - - 0.67
Media 2.920 0.832 0.001 - 0.082 - 3.040 1.201 0.001 - 0.032 -
1 2.940a 0.798a 0.001a - 0.084a - 0.24 2.960a 1.221a 0.002a - 0.029a - 0.62
Wilmink 2 2.920b 0.799b 0.001b - 0.075b - 0.26 3.020b 1.138b 0.002b - 0.031b - 0.65
3 2.900c 0.90c 0.001c - 0.087c - 0.26 3.100c 1.276c 0.001c - 0.035c - 0.66
4 o más 2.900d 0.89d 0.001d - 0.087d - 0.27 3.140d 1.230d 0.001d - 0.037d - 0.67
Media 3.090 0.657 -0.284 -0.230 - 0.083 1.980 2.151 -0.400 0.59 - -0.01
1 2.950a 0.913a -0.441a -0.150a - 0.06a 0.24 2.650a 0.864a 0.249a 0.23a - 0.03a 0.62
Ali & 2 2.940b 0.917b -0.355b -0.150b - 0.07b 0.26 1.700b 2.648b -0.594b 0.75b - -0.04b 0.65
Schaeffe 3 3.380c 0.148c -0.037c -0.420 c
- 0.11 c
0.26 1.980 c
2.288 c
-0.537c 0.59c - -0.09c 0.66
r 4 o más 3.360d 0.117d -0.045d -0.400 d
0.10 d
0.27 0.930 d
4.138 d
-1.439d 1.18d -0.09d 0.67
Pollot Media 2.940 -0.044 -0.004 -0.0004 - - 2.960 -0.312 0.025 0.0008 - -
modifca 1 2.860a -0.079a -0.004a - - - 0.25 2.890a -0.323a 0.022a 0.0009a - - 0.63
do 2 2.970b -0.039b -0.005b 0.0006a - - 0.27 2.940b -0.302b 0.025b 0.0009b - - 0.66
3 3.000c -0.019c -0.003c - - - 0.45 3.040 c
-0.316 c
0.028c 0.0007c - - 0.68
4 o más 3.050d -0.000d -0.002d 0.0002 b
- - 0.44 3.090 d
-0.302 d
0.030d 0.0006d - - 0.67
-
0.0004c
-
0.0003d
ECM= error cuadrático de la media. abcd Diferencias significativas a P<0.05.
497
Cuadro 4: Días al pico, rendimiento al pico y persistencia para porcentaje de proteína y grasa en leche con los modelos de Wood,
Wilmink, Ali-Schaeffer y Pollot modificado
Modelo Número de Componentes de la Componentes de la
lactación curva de lactación curva de lactación
Proteína Grasa
Días al Rendimiento al pico (%) Persistencia Días al Rendimiento al pico (%) Persistencia
pico pico
Wood Media 60.890 3.050 1.670 103.130 3.050 1.420
1 61.020 3.030 1.690 105.290 3.030 1.410
2 59.950 3.080 1.670 97.370 3.080 1.440
3 60.040 3.090 1.670 105.650 3.090 1.410
4 o más 63.340 3.050 1.660 106.120 3.050 1.430
Wilmink Media 44.650 3.020 17.820 92.650 3.280 19.850
1 44.370 3.030 16.480 97.270 3.250 21.110
2 46.030 3.030 19.140 89.430 3.270 21.510
3 43.190 3.000 19.020 91.050 3.310 17.770
4 o más 44.320 2.990 17.180 85.5500 3.330 15.990
Ali & Schaeffer Media 49.250 3.010 0.150 49.250 3.010 0.150
1 50 3.040 0.140 105 3.260 0.190
2 50 3.030 0.160 93 3.270 0.180
3 47 3.000 0.160 97 3.310 0.160
4 o más 50 3.000 0.140 90 3.320 0.130
Pollot modificado Media 96.50 3.270 0.140
1 85 3.07 0.20 101 3.24 0.16
2 144 3.04 0.08 92 3.27 0.17
3 - - - 99 3.27 0.13
4 o más - - - 93 3.31 0.13
498
Literatura citada:
1. Gipson TA, Grossman M. Lactation curves in dairy goats: a review. Small Ruminant Res
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2. Quintero JC, Serna JI, Hurtado NA, Rosero N, Cerón MM. Modelos matemáticos para
curvas de lactancia en ganado lechero. Rev Colomb Cienc Pecu 2007;20(2):149–156.
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cruces Gir por Holstein (F-1) en el trópico peruano. Ann Cient U.N.A. 2018;79
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500
Artículo
Christofer Israel Márquez Hernández a
Arturo Pro Martínez b
Glafiro Torres Hernández b
Raymundo Rangel Santos a
Jaime Gallegos Sánchez b *
a
Universidad Autónoma Chapingo. México.
b
Colegio de Posgraduados. Programa de Ganadería, Montecillo, Texcoco, Estado de México.
México.
* Autor de correspondencia: gallegos@colpos.mx
Resumen:
Se evalúo el efecto de la inclusión de aceite de maíz (AM) en la dieta de ovejas Pelibuey en

un protocolo de transferencia de embriones. Veinticuatro ovejas donadoras fueron asignadas
al azar a cada uno de dos grupos (G), G1: doce ovejas alimentadas con una dieta base (DB)
con AM y, G2: doce ovejas alimentadas con DB sin AM. Los embriones fueron obtenidos
6.5 días después del estro y transferidos a ovejas receptoras formando cuatro tratamientos:
T1: receptoras alimentadas con dieta base con AM (DB+AM) transferidas con embriones de
una donadora del G1 (n=23), T2: receptoras alimentadas con DB sin AM (DB-AM)
transferidas con embriones de una donadora del G1 (n=18), T3: receptoras alimentadas con
DB+AM transferidas con embriones de una donadora del G2 (n=9) y T4: receptoras
alimentadas con DB-AM transferidas con embriones de una donadora del G2 (n=11). La
inclusión de AM en la dieta incrementó (P<0.05) la tasa ovulatoria (10.5 ± 2.07 vs 6.3±2.07
cuerpos lúteos), el número de embriones transferibles (5.5 ± 1.4 vs 2.8 ± 1.4), embriones
calidad 1 (4.41 ± 1.1 vs 2.08 ± 1.1) y la cantidad de estructuras totales (5.9 ± 1.5 vs 3.1 ± 2.7)
501
por oveja donadora, y no se encontraron diferencias (P>0.05) en el porcentaje de gestación

(43.4, 55.5, 55.5 y 36.3 %) en las receptoras para ninguno de los tratamientos. La inclusión
de AM en la dieta de ovejas Pelibuey incrementa la respuesta superovulatoria en un protocolo
de transferencia de embriones.
Palabras clave: Aceite de maíz, ovejas Pelibuey, Embriones.
Introducción
Las tecnologías reproductivas son herramientas valiosas, que ayudan a incrementar la

eficiencia productiva y económica de las unidades de producción de ovinos. Por ejemplo, la
transferencia de embriones (TE) ha sido utilizada exitosamente para reproducir animales
genéticamente superiores(1). Sin embargo, a pesar de que esta tecnología ha avanzado
considerablemente en las últimas décadas, la respuesta a los protocolos de superestimulación
y el porcentaje de fertilidad han sido inconsistentes, por lo que las investigaciones se han
enfocado en dos aspectos fundamentales: Mejorar la respuesta en la superestimulación
folicular de hembras donadoras de embriones, para obtener un mayor número de embriones
transferibles, y aumentar el porcentaje de gestación en las hembras receptoras.
Algunos componentes específicos de la dieta, como la energía, pueden influir positivamente

en ciertos aspectos reproductivos de la hembra(2). La suplementación con aceite de maíz
(AM) con alto contenido de ácidos grasos poliinsaturados (AGP; oleico, linoleico y
linolénico) puede ser utilizado para modificar algunos procesos de la fisiología del ovario en
ovejas(3) debido a que estos procesos están relacionados con la disponibilidad de energía(4).
Se ha demostrado que la suplementación con AM en la dieta puede mejorar la población de
folículos grandes(5) favorece el número de cuerpos lúteos(6) y la prolificidad(7). Los AGP
tienen un efecto mayor en las primeras etapas de la foliculogénesis y, por lo tanto, pueden
aumentar el número de embriones obtenidos por hembras donadoras y son capaces de
favorecer la tasa de concepción en vacas lecheras(8). Con base en estos antecedentes, el
objetivo de la investigación fue determinar si la inclusión de AM en la dieta de ovejas
Pelibuey mejora la respuesta superestimulatoria e incrementa el número de embriones
transferibles en las ovejas donadoras, y mejora el porcentaje de gestación de ovejas
receptoras en un programa de TE en ovejas de raza Pelibuey.
502
Material y métodos
El estudio se realizó durante los meses de julio a diciembre de 2017 en el Laboratorio de

Reproducción de Ovinos y Caprinos (LaROCa) del Colegio de Postgraduados, Campus
Montecillo, ubicado a 19° 29’ N y 98° 53’ O y 2,240 msnm(9).
Se utilizaron 24 ovejas donadoras Pelibuey de 3.5 ± 0.3 años de edad y un peso promedio de
51.9 ± 3.2 kg. De este grupo, doce de ovejas recibieron una dieta base con aceite de maíz
(G1), a razón de 2.0 kg oveja-1 dia-1 que consistió de: 60% heno de avena, 25% alfalfa
achicalada, 6% de aceite de maíz (Mazola®) y 9% concentrado comercial (Borrega plus:
Alimentos Unión Tepexpan ®); el resto de las ovejas (12) recibieron la siguiente dieta sin
aceite de maíz (G2): 63% heno de avena y 26% alfalfa achicalada, 11% concentrado
comercial (Borrega plus: Alimentos Unión Tepexpan ®;12 % PC, 40 % FDA, 51 % FDN,
2.3 % EE y 9 % cenizas), las dietas experimentales fueron isoenergéticas e isoprotéicas,
contenían 12 % PC y 3.2 Mcal EM, y se ofrecieron durante 16 días, desde el día tres del
protocolo de sincronización de estro, hasta el día previo a la transferencia (el momento de la
inserción del dispositivo intravaginal CIDR fue considerado día 0).
Como ovejas receptoras se utilizaron 61 ovejas Pelibuey de 3.4 ± 0.3 años de edad y un peso
promedio de 54.6 ± 1.2 kg. Treinta y dos (32) ovejas recibieron la misma dieta que G1 a
razón de 2.0 kg oveja-1 dia-1, el resto (29) de las ovejas recibieron la alimentación igual que
G2. Las dietas experimentales se ofrecieron durante 16 días, desde el día tres del protocolo
de sincronización de estro, hasta el día previo a la transferencia (momento de la inserción del
CIDR fue considerado como día 0). Los tratamientos quedaron asignados de la siguiente
manera (Cuadro 1):
Cuadro 1: Asignación de tratamientos experimentales en receptoras

Tratamientos Descripción N
T1 Receptoras alimentadas con DB+AM, transferidas con 23

embriones provenientes de donadoras del G1.
T2 Receptoras alimentadas con DB-AM, transferidas con 18
embriones provenientes de donadoras del G1.
T3 Receptoras alimentadas con DB+AM transferidas con 9
embriones provenientes de donadoras del G2
T4 Receptoras alimentadas con DB-AM transferidas con 11
embriones provenientes de donadoras del G2
*DB+AM= Dieta base con aceite de maíz, DB-AM=Dieta base sin aceite de maíz.
503
El número de hembras receptoras en los tratamientos estuvo sujeto a la disposición de los

embriones transferibles al momento del lavado de las donadoras.
Todas las ovejas se manejaron según las normas establecidas por el “Reglamento para el uso
y cuidado de animales destinados a la investigación en el Colegio de Postgraduados” y la
Norma Oficial Mexicana NOM-062-ZOO-1999, con la finalidad de evitar estrés y el
sufrimiento innecesario de los animales.
Todas las ovejas receptoras fueron sometidas a un protocolo de sincronización de estro,

mediante la inserción de un dispositivo intravaginal (CIDR®-Pfizer), impregnado con
progesterona (0.3 g de P4) durante nueve días, en el día siete se aplicaron por vía IM 300 UI
de gonadotropina coriónica equina eCG (Folligon-Intervet ®) además de una dosis vía IM
de 5 mg de prostaglandina F2α (Lutalyse®, Laboratorios Pharmacia Animal Health). La
sincronización en las donadoras fue similar, solo se incluyó en los días 6 al 9 de la inserción
del CIDR, la aplicación im de 200 mg en dosis decrecientes (40-40, 30-30, 20-20, 10-10 mg)
de hormona folículo estimulante (FOLLTROPIN® Laboratorios Vetoquinol) en intervalos
de 12 h entre cada aplicación (am-pm) para el proceso de superestimulación.
El día nueve del protocolo de sincronización, se retiró el CIDR y la detección de hembras en

estro inició 4 h después de su retiro, con el auxilio de un carnero provisto con un mandil con
la finalidad de evitar la cópula. Las ovejas donadoras que presentaron conducta de estro, se
inseminaron de manera intrauterina (laparoscopía) de 12 a 18 h después del inicio del estro,
y permanecieron sin alimento durante 24 h, procedimiento para reducir el contenido ruminal
y evitar broncoaspiraciones(10). Para la inseminación se utilizaron dos pajillas de 0.25 ml de
semen fresco conteniendo 80 x 106 de espermatozoides por pajilla.
Colección y transferencia de embriones
Las ovejas que presentaron respuesta superestimulatoria (>2 cuerpos lúteos(11)) se sometieron
a una colecta de embriones, 6.5 días después del estro, mediante laparotomía media
ventral(12). Para ello, las ovejas fueron expuestas a un ayuno previo de 24 h al procedimiento
y se registró el número de CL presentes en cada ovario. Se aplicó un protocolo de anestesia
con una combinación de xilacina (Procin ® Laboratorios Pisa) Ketamina (Anesket®
Laboratorios Pisa) en una dilución 0.8:0.2, aplicado de forma intravenosa en la vena yugular.
Posteriormente la oveja se preparó en la camilla colocada en un plano a 45°, se aplicó 1 ml
de lidocaina (Pisacaina ® Laboratorios Pisa). Se colocaron los campos quirúrgicos y se
procedió a hacer una incisión de 7 cm sobre la línea media ventral y con unas pinzas de Bab-
cock exponer el aparato reproductor. Con ayuda de un catéter intravenoso (Punzocat ® de 32
mm) se hizo una punción en la unión útero-tubárica para ingresar al lumen del cuerno uterino;
enseguida se realizó una segunda punción a nivel del ligamento intercornual para introducir
504
un catéter Foley No. 10. Una jeringa con 60 ml de un medio de lavado (Vigro Complete
Flush Solution, Laboratorios Bioniche®) a 37 °C fue conectada al catéter intravenoso para
que por arrastre los embriones fueran recolectados en cajas Petri cuadriculadas con la
solución que salía por el extremo anterior de la sonda Foley. Las cajas de Petri se trasladaron
al laboratorio para iniciar la búsqueda y evaluación de los embriones.
La búsqueda de los embriones se realizó con un microscopio estereoscópico (Barnstead,

USA) a un aumento de 40X, de manera minuciosa, observando cada uno de los cuadrantes
de la caja de Petri. Las estructuras encontradas se colocaron en una caja Petri de cuatro pozos
que contenía 200 µl de medio de mantenimiento (Holding®, Laboratorios Bioniche) en cada
pozo, colocadas en una platina térmica a 37 °C. Los embriones fueron evaluados y
clasificados en el microscopio estereoscópico a un aumento de 100X, de acuerdo a su
morfología, y en base a los criterios de la Sociedad Internacional de Transferencia de
Embriones (IETS por sus siglas en inglés(13)).
Los embriones se transfirieron en fresco, seis días y medio posteriores a la aparición del estro
(tratando de aminorar el tiempo de asincronía entre la donadora y la receptora), seleccionando
hembras tanto del grupo DB+AM como del grupo DB-AM, asegurándose de que a todas las
hembras de los cuatro tratamientos, les tocara el mismo número y calidad de embrión
transferido. Con un periodo previo de 24 h de ayuno, la receptora se colocó en una camilla
y se llevó a cabo el mismo protocolo que para la colecta de embriones. Se visualizaron los
cuernos uterinos por laparoscopia y mediante una laparotomía media ventral, se realizó una
incisión de 2 cm en la línea media abdominal, con una pinza Bab-cock se exteriorizó el
cuerno uterino ipsilateral del ovario con uno o más cuerpos lúteos normales, hidratándolo
permanentemente con solución salina fisiológica (Solución CS® Pisa Laboratorios). Con
ayuda de un catéter intravenoso (Punzocat ® de 32 mm) se hizo una punción en la unión
útero-tubárica, se colocó un embrión de calidad 1 o 2 (dependiendo la disponibilidad) en un
catéter (TOMCAT®) bajo el siguiente orden: una columna de medio, aire, medio con dos
embriones, aire y finalmente medio. Con una jeringa de insulina, los embriones colocados en
el catéter se impulsaron hacia la luz del cuerno uterino. La sutura de los planos quirúrgicos
se realizó con Catgut® crómico calibre cero para peritoneo y el músculo, y la piel se suturó
con Nylon calibre cero. Para prevenir infecciones post-operatorias y una vez terminada la
sutura se aplicaron 100 mg de oxitetraciclina IM (Emicina LA ®, Laboratorios Pfizer).
Las variables evaluadas fueron:
Manifestación de estro (%): porcentaje de ovejas que mostraron signos de estro dentro de
cada tratamiento.
Tiempo a la manifestación del estro (h): horas transcurridas desde el retiro del dispositivo
hasta la presentación del estro.
505
Tasa ovulatoria (TOV): número de cuerpos lúteos presentes al momento de la extracción de

los embriones (6.5 días después del estro).
Embriones calidad 1 (EQ1): número de mórulas o blastocistos calidad 1.
Embriones calidad 2 (EQ2): número de mórulas o blastocistos calidad 2.
Embriones transferibles (ET): número de mórulas o blastocistos calidad 1 y 2.
Ovocitos (OV): número de ovocitos que no fueron fertilizados.
Estructuras totales (ST): número de estructuras colectadas totales.
Porcentaje de gestación: número de ovejas receptoras gestantes a los 40 días post
transferencia entre el número de ovejas en cada tratamiento, por 100.
Tasa de parición: número de ovejas receptoras paridas en relación al número de ovejas
transferidas en cada tratamiento.
La respuesta en las ovejas donadoras se analizó utilizando una regresión de Poisson mediante
el Modelo Lineal Generalizado (PROC GENMOD). Para analizar el porcentaje de gestación
en las receptoras, se utilizó el análisis de tablas de contingencia para dos factores (DAM y
RAM) utilizando el modelo Log lineal a través del procedimiento CADMOD del paquete
estadístico SAS(14). La manifestación del estro se analizó mediante una prueba de
independencia de Ji-cuadrada utilizando el procedimiento PROC FREC y el tiempo a la
manifestación del estro fue analizada con el método de curvas de supervivencia de Kaplan
Meier usando el procedimiento LIFETEST y se establecieron diferencias entre tratamientos
con la prueba de LOG RANK.
Resultados
La proporción de ovejas donadoras con signos de estro y el tiempo al estro fueron similares
entre tratamientos (P>0.05); sin embargo, la inclusión de AM en la dieta de ovejas donadoras
incrementó (P<0.05) la TOV, ET, EQ1, OV, y la cantidad de ST por oveja (Cuadro 2).
506
Cuadro 2: Respuesta de ovejas donadoras Pelibuey alimentadas con dieta base con aceite
de maíz (DB+AM) o con dieta base sin aceite de maíz (DB-AM) (Medias ± EE)
G1 DB+AM G2 DB-AM
Variable P-value
(n=12) (n=12)
Ovejas en estro, % 91.6a 100a
Tiempo al estro, h 19.13±3.04a 20.6±3.1a
Tasa ovulatoria, n 10.5±2.07a 6.3±2.07b <0.0001
a b
Embriones transferibles, n 5.5±1.4 2.8±1.4 <0.0001
a b
Embriones calidad 1, n 4.41±1.1 2.08±1.1 0.0002
a a
Embriones calidad 2, n 1.08±0.52 0.83±0.52
a
Ovocitos, n 0.41±0.25 0.33±0.25b 0.0163
a b
Estructuras totales, n 5.9±1.5 3.1±2.7 <0.0001
ab
Valores con diferente literal dentro de hilera presentan diferencias (P<0.05).
No se observaron diferencias en la probabilidad de manifestación de estro entre grupos,

obtenidas por medio de las curvas de supervivencia, (Figura 1). Así, el 100 % de las ovejas
con DB+AM manifestaron estro a las 42 h post retiro del CIDR mientras que las ovejas DB-
AM lo hicieron hasta las 62 h.
Figura 1: Curvas de supervivencia para el tiempo transcurrido entre el retiro del CIDR y la
manifestación del estro en ovejas donadoras Pelibuey alimentadas con dieta base con aceite
de maíz (DB+AM) o con dieta base sin aceite de maíz (DB-AM)
507
Respuesta en receptoras
La inclusión de AM en la dieta no alteró el tiempo ni el número de ovejas receptoras en estro

con dieta base con aceite de maíz (DB+AM, 24.08 ± 1.03) o con dieta base sin aceite de maíz
(DB-AM, 25.8 ± 3.0).
Las curvas de supervivencia para la manifestación del estro en receptoras no mostraron

diferencias entre tratamientos (Figura 2). El 100% de las ovejas con AM manifestaron estro
a las 38 h post retiro del CIDR mientras que las ovejas testigo lo hicieron a las 72 h.
Figura 2: Curvas de supervivencia para el tiempo transcurrido entre el retiro del CIDR y la
manifestación del estro en ovejas receptoras Pelibuey alimentadas con dieta base con aceite
No se encontraron diferencias (P>0.05) ni en el porcentaje de gestación y parición para

ninguno de los tratamientos de las receptoras (Cuadro 3).
Cuadro 3: Respuesta en ovejas receptoras Pelibuey alimentadas con dieta base con aceite
Ovejas receptoras
Tratamientos
Transferidas (n) % Gestación 40 días % Pariciones
T1 23 43.4 (10) 39.1 (9)
T2 18 55.5 (10) 50.0 (9)
T3 9 55.5 (5) 22.2 (2)
T4 11 36.3 (4) 9.0 (1)
(P>0.05).
508
Discusión
La respuesta a la manifestación y el tiempo al estro en ovejas Pelibuey donadoras y

receptoras, no presentó diferencias entre tratamientos (P>0.05). En forma similar, en una
investigación con ovejas Corriedale, se reportó un 100 % de ovejas superovuladas en estro
con eCG y FSH durante la época de cría(15). En el presente estudio el 25 % de las ovejas
donadoras no respondió al protocolo de superovulación, lo cual coincide con otros trabajos
en los que la proporción de hembras que no respondieron a la superovulación fue entre 20(16)
y 30 % (17). Al suplementar AGP omega 6 (n-6) se incrementa el consumo de energía, ya
que, estos son esenciales para la alimentación en rumiantes, además de que participan en los
procesos de foliculogénesis, ovulación y conducta estral(18). La población de folículos
medianos y grandes se incrementó cuando se suplementó aceite de maíz como fuente de AGP
en ovejas, lo que puede dar lugar a una mayor producción de estrógenos por parte de esos
folículos, ejerciendo un efecto similar a la eCG(19). En el presente estudio la inclusión de
AGP en la dieta de las ovejas no modificó su comportamiento reproductivo, posiblemente
debido al corto tiempo de exposición a los AGP en la dieta; ya que se ha mencionado, que
para observar una respuesta en la conducta reproductiva de las hembras, se requiere de una
exposición de al menos 20 días antes del día del empadre y continuar durante el empadre(20).
El tiempo a la manifestación de estro entre las receptoras (24.08 vs 25.8 h) y donadoras (19.13
vs 20.6 h) fue similar entre tratamientos (P>0.05). Resultados de otros autores mostraron un
inicio de estro de 34.5 ± 2.6 h(21) o de 32 ± 5.6 h(22) cuando se aplicaron 500 UI de eCG,
difiriendo de lo encontrado en esta investigación. Se ha mencionado que el tiempo al inicio
del estro está determinado por la raza y el tipo de FSH empleados en los protocolos de
supereovulación(23). El tiempo al inicio del estro fue 24 h más corto cuando las ovejas fueron
sometidas a una infusión intravenosa de aceite de oliva comparado con aceite de soya. Se ha
mencionado que el aceite de oliva, estimula las concentraciones plasmáticas de metabolito
alfa F2 de prostaglandina (PGFM) y prostaglandina E2 (PGE2)(24) aportando evidencia de la
posible relación entre los ácidos grasos, las prostaglandinas y el inicio del estro(25). En la
presente investigación no fue posible observar tal efecto, probablemente debido a las
hormonas utilizadas para la sincronización.
La inclusión de AM en la dieta de ovejas donadoras mejoró la respuesta a la

superestimulación en el G1, resultados similares a los encontrados por Herrera-Camacho(6)
al evaluar ovejas Pelibuey superovuladas y suplementadas con AM (4% MS), observándose
un incremento en el número de cuerpos lúteos, embriones colectados y mórulas; por su parte,
Zeron(26) reportaron una mayor calidad en los ovocitos y un incremento en la proporción de
AGP en plasma, líquido folicular y células del cumulus ooforus, al suplementar ovejas con
jabones cálcicos de aceite de pescado. La nutrición durante la maduración de los ovocitos
tiene efectos importantes en la viabilidad de los embriones en ovejas superovuladas(27). Los
509
AG pueden afectar directamente la maduración del ovocito a través de la composición de su

membrana(28), o indirectamente afectando la concentración de metabolitos en el líquido
folicular, impactando en su posterior desarrollo y viabilidad(29). Por tanto, se sugiere que la
inclusión de AM en esta investigación pudo influir en la calidad de los ovocitos y de los
embriones durante las primeras etapas de desarrollo, ya que se obtuvieron más embriones
transferibles cuando se adicionó AGP en la dieta; además, el incremento en el número de
cuerpos lúteos pudo haber modificado la secreción de progesterona, al tener una mayor
disponibilidad de colesterol para el tejido lúteo(6), optimizando las condiciones para un mejor
desarrollo embrionario.
No se observaron diferencias en el porcentaje de gestación entre los cuatro tratamientos

(P>0.05). Resultados similares fueron encontrados en otras investigaciones en donde al
adicionar AM en la dieta de ovejas Pelibuey no observaron diferencias en el porcentaje de
gestación(7,19). Al respecto se ha mencionado que tanto la subnutrición como la
sobrealimentación pueden provocar alteraciones en el medio ambiente intrauterino que
impiden un adecuado desarrollo del embrión, afectando su viabilidad(30).
Las dietas que contienen altas concentraciones de AGP como el ácido linoleico en el aceite
de maíz, pueden regular la síntesis de prostaglandinas y sus efectos posteriores sobre la
persistencia del cuerpo lúteo, síntesis de E2(4,8,25) y el reconocimiento materno de la preñez(31).
Además los AGP pueden incrementar las concentraciones circulantes de progesterona,
debido a un aumento en la disponibilidad de colesterol(32), el principal precursor para la
síntesis de progesterona (P4) en el cuerpo lúteo(33).
La respuesta a la superovulación encontrada en el presente estudio fue similar a lo reportado

en otras investigaciones, obteniendo un incremento en la cantidad de embriones transferibles
en las donadoras que recibieron los AGP, sin embargo, la adición de AGP en la dieta de
ovejas receptoras no mejoró el porcentaje de gestación, por lo cual es necesario realizar más
estudios sobre el tiempo de exposición de las hembras a la dieta con AGP, así como la
cantidad y calidad de los AGP que se ofrecen, ya que en ovinos, existen muy pocos estudios
publicados donde se expliquen los efectos directos de los ácidos grasos poliinsaturados sobre
la fertilidad(25).
En conclusión, las ovejas donadoras presentan buena respuesta a la inclusión de aceite de

maíz en un programa de transferencia de embriones. El uso de aceite de maíz en la dieta de
ovejas Pelibuey incrementa la tasa ovulatoria, el número de estructuras totales y embriones
transferibles, pero no tiene efecto en el porcentaje de preñez de las hembras receptoras de
embriones.
510
Agradecimientos
Al Laboratorio de Reproducción de Ovinos y Caprinos (LaROCa), Campus Montecillo del

Colegio de Postgraduados y a la Líneas de Generación y Aplicación del Conocimiento
(LGAC) Innovación Tecnológica y Seguridad Alimentaria en Ganadería por su apoyo
financiero.
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514
Artículo
Modelo alternativo para medir la adopción de innovaciones: aplicación en

el sistema apícola poblano
Irving César Farrera-Vázquez a
Enrique Genaro Martínez-González a*
Vinicio Horacio Santoyo-Cortés a
Norman Aguilar-Gallegos b
Reyna Azucena Luna-Olea c
José Miguel Omaña-Silvestre c
a
Universidad Autónoma Chapingo (UACh). Centro de Investigaciones Económicas Sociales
y Tecnológicas de la Agroindustria y la Agricultura Mundial (CIESTAAM). Km 38.5
Carretera México -Texcoco, Chapingo, Estado de México. México.
b
Universidad Panamericana. Facultad de Ciencias Económicas y Empresariales, México.
c
Colegio de Postgraduados. Posgrado en Socioeconomía, Estadística e Informática, México.
* Autor de correspondencia: enriquemartinez@ciestaam.edu.mx
Resumen:
Este trabajo tuvo como objetivo adaptar una herramienta metodológica capaz de mejorar la
forma de obtener el Índice de Adopción de Innovaciones en el sistema apícola poblano. Se
diseñó y aplicó un cuestionario a una muestra de 62 apicultores de donde se obtuvo
información sobre el uso de innovaciones de manejo, genética, alimentación y sanidad, de la
cual se definieron 32 variables originales y siete categorías de innovación. Se rediseñó y
adaptó el índice de adopción de innovación (InAI) utilizando el proceso analítico jerárquico
(PAJ), lo que facilitó la identificación de aspectos sociales de los apicultores y las
innovaciones que contribuyen a mejorar la productividad de miel. Los resultados muestran
515
que las innovaciones que más contribuyen a la producción son las contenidas en las
categorías de ubicación del apiario y sanidad. Por otro lado, la evaluación del InAIalt, mostró
ser una alternativa pertinente para la explicación del comportamiento del rendimiento por
colmena, además de mostrar los porcentajes de aportación específicos sobre las innovaciones
evaluadas, con lo cual se pueden calcular estimaciones más precisas y consistentes con los
rendimientos esperados de la región.
Palabras clave: Apicultura, Proceso Analítico Jerárquico, Innovación agrícola, Adopción de

innovaciones.
Introducción
El actual entorno económico ha impuesto demandas de competitividad sin precedentes a

todas las empresas, lo que ha subrayado la importancia de las actividades de innovación,
investigación y desarrollo. La innovación, siendo un proceso dinámico, no sólo impulsa el
crecimiento empresarial y el desarrollo económico, sino que también se convierte en una
estrategia para el cambio social y cultural dentro de la organización. Además, promueve la
creación de nuevas tecnologías que sustituyen a las antiguas(1), impulsando así la evolución
continua.
Es cierto que no todas las innovaciones poseen el mismo impacto o valor, los procesos de
innovación varían significativamente de un sector a otro, influenciados por sus condiciones
y tasas de adopción(2,3). Además, lo que puede ser considerado como nuevo para una persona
en una región puede no serlo para otras dentro de la misma área geográfica, incluso algunas
innovaciones, una vez que dejan de ser novedosas, se convierten en prácticas comunes,
formando parte de un conjunto tecnológico aplicado regularmente por algunos, mientras que
para otros que las están aprendiendo y utilizando, aún son consideradas como innovaciones,
si no como buenas prácticas de producción(4).
En la actualidad, existe un consenso sobre una serie de ideas para caracterizar la innovación
en la agricultura. Se reconoce que la innovación requiere de conocimientos provenientes de
diversas fuentes, incluidos los usuarios de esas innovaciones. Además, diferentes fuentes de
516
conocimiento interactúan entre sí, compartiendo y combinando ideas, en procesos que suelen
ser específicos para un contexto determinado. Cada contexto tiene sus propias órdenes,
reflejando sus orígenes históricos determinados por factores culturales, políticos y sociales(5).
Por lo tanto, tener metodologías que permitan medir las innovaciones resulta un eslabón
fundamental para la comprensión de éstas.
Una metodología se define como un conjunto de principios, procedimientos y prácticas

destinadas a alcanzar un objetivo específico(6). Estas metodologías son relevantes en el
desarrollo de productos, ya que no sólo garantizan que el producto final sea adecuado y
adaptable a las necesidades del usuario, sino que también contribuyen a estructurar y mejorar
el proceso de desarrollo en sí mismo. En este sentido, comprender las características de la
innovación y contar con metodologías adecuadas es esencial para impulsar el desarrollo y la
mejora continua en el sector agrícola(7).
La primera metodología empleada para medir la innovación agrícola fue desarrollada por
Fliegel(8), quien propuso un indicador de adopción de prácticas agrícolas basado en el
porcentaje de prácticas que los productores adoptan en comparación con el total de prácticas
disponibles. Posteriormente, Muñoz et al(9) propusieron un índice de adopción de innovación
(en adelante, InAI) para evaluar la capacidad innovadora de un productor. Este índice guarda
similitudes con el propuesto por Fliegel, aunque los segundos autores categorizan las
innovaciones según paquetes tecnológicos y calculan un InAI específico para cada categoría,
dividiendo el número de innovaciones realizadas por el productor entre el total de
innovaciones registradas en esa categoría. Luego, promedian los InAI de cada categoría para
obtener el InAI general de cada productor.
Sin embargo, en ambas propuestas metodológicas no se establece una clara diferenciación

entre las innovaciones evaluadas, lo cual supone que todas las innovaciones tienen el mismo
peso. Por otro lado, Pérez et al(10) sostienen que para medir el nivel de innovación de un
productor es necesario considerar tanto la cantidad como el tipo de innovaciones
implementadas. Proponen la implementación de un modelo alternativo que combine
elementos de enfoques tradicionales con nuevas perspectivas, con el objetivo de alcanzar un
equilibrio entre complejidad y dinamismo en la medición. Para ello, se requiere determinar
la fuerza de las interrelaciones entre los elementos de una jerarquía.
Un método utilizado para jerarquizar y ponderar criterios es el Proceso Analítico Jerárquico

(PAJ), propuesto por Thomas Saaty(11) en los años 80. Esta herramienta multicriterio se basa
en comparaciones por pares de criterios o alternativas mediante una escala definida, lo que
permite priorizar la resolución de una variedad de problemas complejos multicriterio. El
proceso implica la obtención de opiniones y evaluaciones subjetivas. En el PAJ, se comparan
elementos entre sí utilizando una matriz cuadrada definida por una serie de criterios, lo que
517
implica ponderar el número de filas y columnas y asignar a cada elemento una importancia
relativa basada en el juicio de expertos.
En este contexto, el objetivo de la investigación fue adaptar una metodología para obtener un
Índice de Adopción de Innovación Alternativo (InAIalt) mediante el PAJ, con el fin de obtener
un indicador que refleje de manera más precisa la medición del proceso de adopción de
innovaciones, y que a su vez permita entender este proceso de vital importancia para el sector
agroalimentario; con un énfasis particular en el sector apícola, el cual desempeña un papel
fundamental en la polinización de cultivos y la producción de diversos productos que
contribuyen significativamente a la seguridad alimentaria, la biodiversidad y el desarrollo de
las comunidades rurales.
Material y métodos
La investigación fue de carácter exploratorio, descriptivo y de corte transversal, soportada en

fuentes primarias y secundarias con técnicos, proveedores de insumos en el sector apícola y
productores de miel. Para asegurar la integridad de la muestra, se verificó la credibilidad de
las fuentes mediante la revisión de su experiencia en campo, su reputación en la comunidad
apícola y la coherencia de sus datos con la literatura existente. Las encuestas se llevaron a
cabo de julio de 2021 a marzo de 2022, en los municipios de Acatlán de Osorio, Guadalupe,
San Pablo Anicano y San Pedro Yeloixtlahuaca, en la región mixteca del estado de Puebla.
De una lista proporcionada por técnicos y proveedores de la región se entrevistaron a 48
apicultores, mientras que aquellos no registrados (14), se identificaron mediante la técnica
de bola de nieve lineal durante el mismo periodo. Esta investigación se destaca por la
relevancia que adquiere al enfocarse en el estado de Puebla, que ocupa el octavo lugar en la
producción de miel en México(12). Este dato subraya la presencia significativa de la apicultura
en la región, la cual merece un análisis detallado de su impacto en la economía local y
nacional. Específicamente, la región de la Mixteca Poblana emerge como un área propicia
para el desarrollo de la apicultura y la producción de miel de alta calidad. Este fenómeno se
atribuye a una combinación de factores, entre los que destacan las condiciones climáticas
favorables, la riqueza de la flora local, la arraigada tradición apícola, así como el impacto
económico y social generado por esta actividad en la región.
518
Variables y su análisis
Se analizaron 32 ítems agrupados en siete categorías (¡Error! No se encuentra el origen de

la referencia.), tomando como base el manual de buenas prácticas pecuarias en la producción
primaria de miel de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y
Alimentación (SAGARPA) como base de análisis.
Cuadro 1: Ítems de buenas prácticas de producción de miel

Categoría Innovación tecnológica en la producción de miel
IT01. Frecuencia de revisión; IT02. Registro en bitácoras; IT03. Flameo
Sanidad de cuña; IT04. Control de varroasis; IT05. Retiro de timol 15 Días antes
de la cosecha; IT06. Cambio de reina cada año; IT07. Cambio de
bastidores de cámara de cría 2/año.
Alimentación IT08. Insumo para alimentación de sostén o mantenimiento; IT09. Insumo
para alimentación de estímulo; IT10. Insumo para alimentación
artificial
suplementaria. IT 11. Suspende la alimentación al inicio de la floración.
IT12. Distancia a la fuente más cercana de agua; IT13. Ubicación del
apiario asentamientos humanos; IT14. Distancia a la zona de floración;
Ubicación IT15. Apiario limpio de malezas; IT16. Colmenas sobre base 20 cm;
IT17. Distancia a zonas habitada; IT18. Conocimiento sobre aplicación de
productos químicos; IT19. Distancia entre colmenas.
Material de IT20. Condición actual del equipo de la colmena; IT21. Material correcto
protección a para recubrir la colmena (resinas, ceras), IT22. Uso de ahumador con
la colmena material combustible de origen vegetal.
Cosecha IT23. Correcto porcentaje de operculación; IT24. Material utilizado para
desalojar abejas durante la cosecha.
Personal IT25. Personal conoce BPPM; IT26. Tiene bitácora de higiene; IT27.
Vestimenta limpia; IT28. Vestimenta de uso exclusivo.
IT29. Programa de procedimientos sobre higiene y limpieza personal;
Limpieza e IT30. Procedimientos higiene y limpieza de equipo de protección; IT31.
higiene Procedimientos de limpieza de los utensilios y recipientes; IT32. Asiste a
talleres de capacitación.
IT= Innovación tecnológica.
Fuente: Elaboración propia con base en lo propuesto por SAGARPA(13)
El cálculo del InAI o de buenas prácticas de producción, se lleva a cabo para cada unidad de
producción apícola, lo que permite la evaluación del grado de innovación. El InAI es una
medida que varía entre cero y uno, donde cero indica un nivel de innovación nulo, mientras
que uno representa el máximo nivel de innovación alcanzado por un productor. Este índice
refleja el porcentaje promedio de prácticas implementadas por el productor. Para calcular el
InAI de cada productor, se promedian los valores del índice de adopción de innovaciones en
cada categoría, utilizando la Ecuación 1(9).
519
∑𝑛
𝑗=1 𝐼𝐴𝐼𝐶𝑘
𝐼𝑛𝐴𝐼𝑖 = (Ecuación 1)
𝐾
Donde InAIi= índice de adopción de la innovación del i-ésimo productor; IAICik= índice de
adopción del i-ésimo productor en la k-ésima categoría; K= número total de categorías.
Para poder comparar el InAIi vs el InAIalt se tuvieron que emitir juicios sobre la importancia
de la innovación en la producción de miel por colmena. Para ejemplificar una aplicación del
PAJ se utilizó la creación del InAIalt. El modelo jerárquico establecido en dicho factor se
ilustra en la Figura 1, donde se observa que el InAIalt es explicado por siete criterios (sanidad,
alimentación artificial, ubicación, material de protección a la colmena, cosecha, personal y
limpieza e higiene) y a su vez cada uno de ellos es resultado de las variables que constituyen
a los subcriterios y sus alternativas.
Para determinar la importancia relativa de cada innovación, se llevó a cabo un proceso de

evaluación realizado por un grupo de cinco expertos en el ámbito de la apicultura y la
innovación en este sector. Estos expertos fueron seleccionados debido a su experiencia y
conocimientos prácticos en la actividad apícola, así como su dominio técnico de las
innovaciones y buenas prácticas de producción en el sector. Se procuró un perfil que
englobara varios aspectos fundamentales para el estudio, incluyendo una comprensión sólida
de las necesidades y desafíos que enfrentan las unidades de producción apícola. Durante la
evaluación, los expertos asignaron un peso o ponderación a cada innovación, considerando
dos criterios principales: primero, ponderaron la contribución o importancia de cada
innovación dentro de las categorías correspondientes; y segundo, utilizaron una escala del 1
al 9 para indicar la prioridad relativa de una alternativa sobre las opciones comparadas. En
esta escala, el valor 1 indica que ambas opciones son igualmente importantes para el objeto
de estudio, mientras que el valor 9 indica la mayor prioridad de una alternativa sobre las
opciones comparadas. Los detalles del criterio numérico se encuentran especificados en el
Cuadro 2.
520
Cuadro 2: Escala de comparación de preferencia

Valor Definición Explicación
De igual importancia Las innovaciones contribuyen de igual forma a la
1
productividad
Moderada importancia La innovación contribuye moderadamente a la
3
productividad
Importancia fuerte La innovación contribuye fuertemente a la
5
productividad
Importancia muy fuerte o La innovación es más favorecida que la otra; su
7
demostrada predominancia se demostró en la productividad
Importancia extrema La evidencia favorece a la innovación sobre la otra
9
incuestionablemente
2, 4, 6, Valores intermedios Se ocupan cuando no se puede definir un valor
8 intermedio entre las innovaciones adyacentes
Fuente: Elaboración propia adaptado de Saaty(11).
Una vez que las matrices de comparación estuvieron llenas, se procedió a realizar un análisis
de consistencia de los juicios emitidos por los expertos, siguiendo el procedimiento descrito
por Zamudio Sánchez y Núñez Vera(14); las matrices que no resultaron consistentes se
reevaluaron hasta lograr consistencia con un nivel de significancia muestral menor a 0.05.
Una vez probada la consistencia de la asignación de valores en las matrices se procedió a
calcular los pesos de cada atributo o alternativa considerando al autovalor asociado al
autovalor máximo de cada matriz de comparación siguiendo el procedimiento descrito por
Saaty(11).
Las dos tareas anteriores se automatizaron utilizando la herramienta SAS® V9 para

programar en condiciones dinámicas e interactivas con el procedimiento IML (Interactive
Matrix Language) los cálculos matriciales, en donde se programaron rutinas auxiliares, para
generar las salidas que incluyeron los pesos específicos de cada innovación o categoría.
Con el propósito de valorar la congruencia de los valores obtenidos con el InAIalt respecto a
variables de importancia productiva, se utilizó un modelo de regresión lineal múltiple
(Ecuación 2) para explicar el rendimiento registrado por colmena como función del InAIalt
en interacción con el tamaño del apiario. Para la agrupación en clústeres, se utilizó el número
de colmenas que tiene cada apicultor entrevistado, dividiéndolas en tres grupos (Clúster 1, 1-
10 colmenas; Clúster 2, 11-20 colmenas y Clúster 3, 21-32 colmenas). Este ejercicio se
contrastó con el propio que utiliza el InAIi. Es importante mencionar que la decisión de
utilizar el número de colmenas como criterio de agrupación se fundamentó en su relevancia
dentro del contexto apícola regional, así como en su facilidad de medición y manejo en el
estudio. Esta elección permitió una distribución equilibrada y representativa de las unidades
de producción apícola, facilitando así la comparación analítica entre los distintos niveles de
productividad y la adopción de innovaciones.
521
E(Yi /X = xi ) = β1 χ1i ∗ Z1i + β2 χ1i ∗ Z2i + β3 χ1i ∗ Z3i (Ecuación 2)
Donde Yi: Rendimiento por colmena del i-ésimo productor; X1= InAIi o InAIalt del i-ésimo
productor; Zji =1 si el i-ésimo productor pertenece al clúster j=1,2,3; y 0 de otra forma.
El propósito del modelo de regresión fue fundamental para la evaluación tanto de la precisión
predictiva como explicativa de las relaciones entre las variables, considerando el InAIalt como
una técnica adicional para capturar de manera más efectiva la complejidad de los datos y las
interacciones entre las variables. Además, se procedió a representar gráficamente los valores
de InAIi frente a los valores de InAIalt obtenidos en cada categoría con el fin de evidenciar
las diferencias entre estos índices.
Resultados y discusión
La edad promedio de los apicultores fue de 39 años; más del 20 % son menores de 26 años,
y el resto menor de 55 años, lo que permite suponer que la actividad apícola se encuentra en
manos de gente adulta; si bien es cierto que la edad promedio coincide con lo reportado en
otros estudios en México(15–18), la apicultura en la región de estudio muestra un cambio
generacional donde los jóvenes empiezan a retomar esta actividad como una fuente de
ingresos alternativa.
En cuanto a los años de escolaridad promedio, estos fueron de 8.8; un dato superior al
reportado por Güemes et al(19) y Magaña et al(20) para otros estados de la República Mexicana,
quienes indicaron un nivel de educación de primaria incompleta.
La región presenta un promedio de ocho años dedicados a la apicultura. Sin embargo, otros
estudios (21,22,23), reportaron un promedio de 16, 21 y 22 años respectivamente de ejercer la
apicultura, superior a lo encontrado en esta región, lo que indica que la actividad es
relativamente joven comparada con los estados de Jalisco, Yucatán y Veracruz.
En cuanto al tiempo semanal dedicado a la actividad, el promedio fue de 1.65 h, aunque el

rango varía de 1 a 3.5 h, dependiendo del número de colmenas que posea el apicultor. Esta
flexibilidad en las jornadas laborales se debe a que la apicultura no requiere largas horas de
trabajo para obtener buenos resultados, lo que la convierte en una excelente actividad
complementaria según la percepción de los propios apicultores.
522
La apicultura en la región se encuentra estrechamente ligada a los cultivos básicos y a las

áreas de vegetación silvestre. Se identificaron un total de 62 apiarios, los cuales albergan en
conjunto 757 colmenas. Los municipios que destacan por tener el mayor número de apiarios
son Guadalupe y Acatlán de Osorio, con 21 y 16 apiarios, respectivamente, seguidos por San
Pablo Anicano con 15 y San Pedro Yeloixtlahuaca con 10 apiarios.
En cuanto al tamaño de las unidades de producción apícola, se observa que el promedio es

de 12.21 colmenas, aunque se registran variaciones, desde un mínimo de tres hasta un
máximo de 32. Este rango de tamaños refleja la diversidad en la escala de producción apícola
en la región, lo cual puede estar influenciada por factores como la disponibilidad de recursos,
la experiencia de los apicultores y la demanda del mercado local.
La principal fuente de ingresos para los apicultores proviene de las actividades agrícolas,
representando el 57.17 % del total, según datos que coinciden con los reportados en otros
trabajos(19,22). Este dato sugiere una fuerte dependencia económica de la agricultura en la
región de estudio. En segundo lugar, se encuentran las remesas provenientes de Estados
Unidos, un fenómeno que también ha sido documentado(24), donde se menciona que el 80 %
de las remesas que llegan al estado de Puebla benefician a los habitantes de la región de la
Mixteca. La apicultura ocupa el tercer lugar como fuente de ingresos, siendo considerada una
actividad complementaria debido a la naturaleza estacional de su proceso de producción. Esta
característica puede limitar su contribución económica en comparación con las actividades
agrícolas y las remesas. Sin embargo, algunos productores, como los asesores técnicos y los
veterinarios, encuentran en la apicultura una segunda fuente de ingresos.
De acuerdo con el Banco Mundial(25), la diversificación de fuentes de ingresos no solo reduce

la vulnerabilidad ante posibles fluctuaciones en una sola fuente de ingresos, sino que también
fortalece la capacidad de resistencia financiera frente a eventos inesperados, demostrando ser
un factor clave para promover el desarrollo económico local.
En el Cuadro 3 se presentan los pesos específicos por categoría según el tipo de InAI; como
se mencionó anteriormente en el InAIi tradicional, tanto el valor de cada innovación como el
de cada categoría siempre será el mismo. El InAIi general fue de 54.14 %, es decir, los
apicultores están aplicando 17 de 32 innovaciones tecnológicas evaluadas para la producción
de miel, lo cual refiere que son pocas las innovaciones adoptadas, quedando un margen para
seguir avanzando en este sentido. De acuerdo con esta metodología, la categoría de cosecha
es la que más aporta a la producción de miel (13.71 %).
523
Cuadro 3: Pesos específicos y número de innovaciones (INOV) por categoría

%
INOV
Categoría InAIi InAIalt
(n) InAIi Peso InAIalt Peso
ponderado ponderado
Ubicación 8 65.52 14.29 9.36 81.82 31.74 25.97
Sanidad 7 36.87 14.29 5.27 52.57 29.15 15.32
Alimentación 4 47.98 14.29 6.85 31.12 19.21 5.98
Materiales 3 91.94 14.29 13.13 79.98 7.78 6.22
Cosecha 2 95.97 14.29 13.71 76.86 6.87 5.28
Personal 4 27.42 14.29 3.92 51.55 2.77 1.43
Limpieza e
4 13.31 14.29 1.90 17.96 2.48 0.45
higiene
Total 32 100.00 54.14 100.00 60.65
InAIi= Índice de Adopción de Innovación; InAIalt= Índice de Adopción de Innovación Alternativo.
Por otro lado, de acuerdo con los pesos obtenidos por medio del PAJ, indica que las categorías
de ubicación y sanidad del apiario aportan casi el 61 % de las innovaciones para la producción
de miel. La relevancia de estas categorías en la producción apícola conlleva diversas
implicaciones de importancia. En primer lugar, señala que la selección correcta de la
ubicación del apiario debe tener en cuenta variables como la disponibilidad de fuentes
florales, las condiciones climáticas y la presencia de agentes pesticidas, ya que éstas pueden
influir considerablemente en los volúmenes de producción de miel. Además, la adopción de
innovaciones de manejo sanitario, incluyendo el control de enfermedades y la prevención de
plagas, resulta crucial para salvaguardar la salud y el bienestar de las colonias apícolas.
En este sentido varios autores afirman que la productividad de la miel es el resultado de una
combinación de varios factores, entre ellos, la densidad y calidad de la floración, el ambiente
físico natural y la sanidad(26,27). Gracias a la riqueza de los recursos naturales con los que
cuenta la región de estudio, la práctica de alimentación artificial (jarabe de azúcar
principalmente) a las colmenas en tiempos de escasez, es baja (2.71 veces/año). Aunque
Tucuch-Haas et al(28) mencionan que la alimentación suplementaria incrementa el número de
abejas, número de celdas con cría operculada, néctar-miel y polen.
En el Cuadro 4 se ejemplifica la construcción de las categorías y como cada innovación

aporta un porcentaje a cada una de ellas. Como se planteó la ubicación del apiario es una
categoría que explica un 27.21 % de la producción de miel, pero dentro de esta categoría las
distancias inferiores a 1 km a la fuente de agua y la zona de floración contribuyen 68 % a
esta categoría, por lo cual son actividades prioritarias para la instalación o manejo de un
apiario, datos similares fueron reportados por otros investigadores(29).
524
Cuadro 4: Peso de las principales innovaciones en la producción de miel

Ubicación del apiario Sanidad
Innovación % Innovación %
Distancia < 1,000 m a la fuente más
48.35 Frecuencia de revisión ≤ 15 días 33.89
cercana de agua
Distancia < 1,000 m a la zona de Flameo de cuña previo a inspeccionar
19.69 24.71
floración una colmena
Control de acaro (Varroa destructor)
Distancia mínima entre colmenas ≥ 2 m 9.44 22.78
(timol)
Realiza cambios de bastidores de
Colmenas sobre base ≥ 20 cm 7.95 6.52
cámara de cría 2/año
Apiario limpio de malezas 5.44 Cambio de reina cada año 5.61
Conocimiento sobre fechas de aplicación Retira el timol 15 días antes de la
4.10 3.60
de productos químicos floración
Distancia a zonas habitada > 200 m 2.74 Utiliza registro en bitácoras 2.90
Distancia > 400 m de asentamientos
2.30
humanos
Porcentaje Total 100.0 100.00
La sanidad es otro pilar fundamental, porque un manejo sanitario pobre aumenta los costos
de producción y la mortalidad de las colonias de abejas; mantener una colmena fuerte se
traduce en una mayor eficiencia productiva. A pesar de que existen siete innovaciones dentro
de sanidad; la frecuencia de revisión, el flameo de cuña y el control de varroasis aportan más
del 80 % de esta categoría, por lo cual se convierten en actividades de alto impacto.
El InAIalt presentó variaciones para diferentes innovaciones (Figura 2); se puede observar
que, para una misma cantidad de innovaciones, se puede obtener un porcentaje de innovación
diferente dentro de cada categoría (mayor o menor) de acuerdo al peso obtenido por medio
del PAJ, a excepción de los valores extremos que siempre mantienen el mismo porcentaje (0
o 100), sin importar el número de innovaciones o el peso asignado por cualquier metodología.
Esta situación favorece tanto a investigadores como a productores para conocer el nivel actual
entre un productor y otro, aun teniendo el mismo número de innovaciones, debido a que cada
uno tiene objetivos y prioridades distintas en términos de innovación.
525
Figura 2: Comparación de las principales categorías de innovación que aportan a la

producción de miel
8 7
Ubicación Sanidad
Cantidad de innovaciones
7 6
6 5
5
4
4
3
3
2 2
1 1
0 0
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
Porcentaje de innovación Porcentaje de innovación
4 Alimentación 3
Materiales
3
2
1
1
0 0
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
2 Cosecha 4 Limpieza
1 2
0 0
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
4 Capacitación
2
InAI
1 InAIAlt
0
0 20 40 60 80 100
Porcentaje de innovación
526
Una de las ventajas de usar el PAJ es que se pueden asignar valores a innovaciones que, pese
a que no cumplen con lo planteado en el manual de buenas prácticas, podría tener algún valor
diferente a cero o estar con un valor mayor sin cumplir en su totalidad con lo requerido, como
se hace tradicionalmente con la metodología de InAI. Para ejemplificar esta situación se
observa en la gráfica de materiales (Figura 1) que a pesar de cumplir con las tres
características, el porcentaje de innovación es inferior al 100; esta situación podría explicarse
porque a pesar de contar con los materiales necesarios para cubrir esta categoría, su condición
actual puede no ser la óptima para un manejo adecuado en el apiario, pero no se puede
descartar por completo porque es mejor tener esa innovación en condiciones no tan
favorables, que no tenerla.
Sobre la evaluación del INAI, en el Cuadro 5 se presenta los resultados generales. Ambas
regresiones (InAI e InAIalt) muestran una prueba general significativa (<.0001) y la raíz del
CME alrededor de 3.4, significando que ambos modelos son estadísticamente pertinentes en
la explicación del comportamiento del rendimiento por colmena. Juzgando el estadístico R2
ambos modelos explican el 69 % de la variabilidad inherente al rendimiento por colmena.
Cuadro 5: Resultado del modelo de regresión múltiple

INAI
Parámetro Coeficiente S.D. Valor t Significancia FIV
InAI Rendimiento/colmena*Clúster 1 15.80 1.37 11.55 <.0001 1.75
(1-10 colmenas) n=30
<.0001 2.07
InAIalt 14.33 1.22 11.79
InAIalt (11-20 colmenas) n=19 16.68 1.25 13.37 <.0001 2.07
InAIalt (21-32 colmenas) n=13 22.95 1.19 19.24 <.0001 2.07
FIV Factor de inflación de varianza.
Prueba general de regresión de InAI: F-valor 217.48, P-valor <.0001, R2 0.652, RMSE 3.544.
Prueba general de regresión de InAIalt: F-valor 229.29, P-valor <.0001, R2 0.668, RMSE 3.459.
También se observa que los coeficientes asociados a los InAI e InAIalt en cada clúster son
estadísticamente significativos (<.0001), es decir, todos son distintos de cero; sin embargo,
los errores estándar asociados al InAI son mayores al InAIalt entre 8 y 10 %. Los coeficientes
estimados revelan una diferencia significativa entre el modelo propuesto y el tradicional. Este
hallazgo sugiere que los rendimientos esperados en cada clúster (pequeño, mediano y grande)
están sobrevalorados cuando se emplea el método tradicional, mientras que la alternativa
propuesta produce estimaciones más ajustadas a la realidad analizada. Esta discrepancia
puede atribuirse a que el modelo propuesto minimiza los errores, lo que resulta en
estimaciones más precisas (Figura3). Además, con el nuevo InAIalt podría ayudar a entender
el por qué los productores del estrato 3 pueden llegar a obtener una mayor cantidad de
527
subproductos de la colmena.
Figura 3: Rendimiento promedio por colmena en la Mixteca Poblana, México

b b
0.60 0.58 0.60
c 18.00
17.48
0.50 15.00
kilogramos
0.40 b
12.00
litros
10.44
0.30 9.00
a a
0.20 0.14 6.05
b 6.00
0.12
0.10 a 3.00
a a a b
0.02
0.00 0.00 0.00 0.01
0.00 0.00
1 2 3
Estrato
Cera (izq) Polen (izq) Propóleo (izq) Miel (der)
abc Medias con diferentes literales por columna, para la variable respectiva, indican diferencias significativas
(P<0.05).
El uso del InAIalt permitió identificar las categorías y prácticas más relevantes en el ámbito
de la apicultura, lo que sugiere una nueva forma de planificar y ejecutar los programas de
capacitación y extensión en esta actividad. Al definir áreas prioritarias, la capacitación de los
apicultores puede centrarse en aspectos clave como la salud de la colmena, el manejo de
alimentos y la selección del mejor sitio para el apiario. Este enfoque posibilita que los
apicultores se concentren en mejorar las prácticas que tienen un mayor impacto en la salud y
productividad de las abejas, en lugar de intentar innovar en todos los aspectos
simultáneamente. Esta estrategia no solo optimiza los recursos disponibles, sino que también
promueve una transición gradual y exitosa hacia métodos de apicultura más eficientes y
sostenibles.
En la Mixteca Poblana la apicultura se practica principalmente en unidades de pequeña escala

y generalmente como actividad complementaria. Aunque por otro lado existe un potencial
productivo debido a sus condiciones agroecológicas, además de ser una fuente de ingresos
con jornadas reducidas de trabajo. El InAIalt propuesto permitió identificar las categorías e
innovaciones con mayores contribuciones para la producción de miel en la región de estudio
basado en los pesos otorgados atreves del PAJ el cual permite adaptar esta metodología a
diferentes regiones y sistemas productivos gracias a su adaptabilidad, la cual solo requiere
528
una base de datos con las innovaciones que se desean evaluar en un sistema productivo y un
panel de expertos de la zona para llegar a un resultado más contundente con la realidad de la
región. Se ha demostrado que la medición de la innovación, no sólo incluye aspectos técnicos
y productivos, sino también aspectos ambientales; esta visión holística permite una
evaluación más precisa del impacto global de la innovación y su contribución al desarrollo
apícola. La evaluación de pertinencia del InAIalt realizada a través de los modelos de
regresión indica que los resultados son consistentes con los que se obtienen en el INAI (ajuste
de los modelos); sin embargo, la propuesta produce estimaciones más precisas y consistentes
con los rendimientos esperados de la zona. Por lo cual se propone que para futuras
investigaciones se realicen regresiones considerando cada uno de los subproductos de la
apicultura para corroborar el alcance del modelo. Finalmente, la metodología propuesta
exhibe una flexibilidad sectorial y territorial, caracterizándose por su versatilidad y capacidad
de adaptación, lo cual la distingue como un instrumento idóneo para la implementación en
múltiples escenarios productivos. En consecuencia, su adopción contribuiría a generar
mejoras tangibles en términos de eficiencia y calidad en el ámbito operativo, en aras de tener
una mejor medición del proceso de adopción de innovaciones en el sector agropecuario.
529
Figura 1: Modelo Jerárquico para la obtención del InAI apícola con el PAJ
Frecuencia de revisión (< 15 días)
Registro en bitácoras
Flameo de cuña
Sanidad Control de varroasis (T imol)
Retiro de tim ol 15 días antes de la cosecha
Cambio de reina cada año
Cambio de bastidores de cámara de cría 2/año
Jarabe
Insumo para alimentación de sostén o mantenim iento
Miel
Alimentación artificial Insumo para alimentación de estím ulo o suplementaria
Suspende la alimentación al inicio de la floración

m
Distancia a la fuente más cercana de agua m
Ubicación del apiario a 400 m de asentamientos humanos >2000 m
Colmenas sobre base 20 cm
Apiario limpio de malezas m

Ubicación
Distancia a la zona de floración m
Distancia a zonas habitadas 200 m >2000 m
Conocimiento sobre aplicación de productos químicos

Creación del Índice de
Adopción de Distancia mínima entre colmenas 2 m
Innovaciones alternativo Malo
Condición actual del equipo de la colmena Regular

Material de protección
Material correcto para recubrir la colm ena (resinas, ceras) Bueno
a la colmena
Uso de ahumador con material combustible de origen vegetal
–
Correcto porcentaje de operculación % –

Cosecha
Material utilizado para desalojar abejas durante la cosecha –
Personal conoce Buenas Practicas para la Producción de Miel
Tiene bitácora de higiene

Personal
Vestimenta limpia
Vestimenta de uso exclusivo
Programa de procedimientos sobre higiene y limpieza personal
Procedimientos higiene y limpieza de equipo de protección

Limpieza e higiene
Procedimientos de limpieza de los utensilios y recipientes
Asiste a talleres de capacitación
Problema / Objetivo Criterios Subcriterios Alternativas
530
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533
Artículo
Caracterización de mataderos ovinos para la producción de barbacoa en

un municipio del altiplano central de México
Enrique Daniel Archundia Velarde a
Gisela Velázquez Garduño a
Jorge Osorio Avalos b
Jesús Terreros Mecalco a
María Antonia Mariezcurrena Berasain b*
a
Universidad Tecnológica del Valle de Toluca. Carretera del Departamento del D.F. km 7.5.
52044. Santa María Atarasquillo, México.
b
Universidad Autónoma del Estado de México. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Toluca, México.
* Autora para correspondencia: maria.mariezcurrena@yahoo.com.mx
Resumen:
Asegurar la calidad e inocuidad de la carne de animales de abasto es tema de preocupación

mundial. De los factores que se deben cuidar están las actividades que generan estrés al
animal durante el manejo ante-mortem (transporte, descanso y aturdimiento) y el manejo de
la canal post-mortem (maduración y almacenamiento), aunado a las prácticas de higiene en
instalaciones y personal. El objetivo del trabajo fue caracterizar unidades de matanza ovina
con base a la normatividad mexicana vigente dentro del municipio de Capulhuac de
Mirafuentes, Estado de México. Para lo cual, se realizó un análisis de componentes
principales (CP), destacando que los que representaron mayor variabilidad en los centros de
matanza fueron el precio de las canales y sus productos, lugar de comercialización, volumen
de matanza, sexo del animal e inocuidad de las canales, los cuales representaron el 50.4 %
de la varianza explicada. Así mismo se realizó un análisis de conglomerados el cual
representó la integración de cuatro grupos de descriptores de matanza (P<0.05). Como
534
resultados se encontró que 65 % de animales son faenados en locales comerciales y casas

habitación, los cuales no cumplen con la tecnificación descrita en la normatividad; además
de que presentan manejos deficientes ante-mortem y post-mortem de animales; también se
observó que el 98.3 % de los establecimientos utiliza un método de matanza denominado
descabellado, no reportado en la NOM-033-SAG/ZOO/ 2014, aunado al desconocimiento
del personal en temas de bienestar animal. Afectando la calidad e inocuidad de la carne y
poniendo en riesgo la salud de los consumidores.
Palabras clave: Mataderos, Inocuidad, Bienestar animal, Calidad de la carne, Clúster.
Introducción
La matanza de un animal constituye el cambio fisicoquímico de músculo a carne(1), en esta

práctica se debe asegurar la muerte humanitaria, profesional e indolora del mismo, además
de cuidar que el animal sea expuesto a un nivel bajo de estrés, garantizando el bienestar
animal y la calidad del producto final denominado carne(2).
Las características más importantes de la carne fresca que determinan la calidad, inocuidad
y aceptación por parte del consumidor son las propiedades físíco‐químicas (pH, capacidad
de retención de agua, color y textura), organolépticas (suavidad, consistencia, olor, sabor y
color) y microbiológicas (ausencia de bacterias enteropatógenas y hongos)(3).
Estas propiedades están influenciadas por factores como el sistema de producción (tipo de
alimentación, manejos animales, cuidado sanitario, así como reproductivo y genético),
factores ante-mortem (transporte, descanso, ayuno y manejo del animal)(4) y post-mortem
(tiempo de maduración y temperatura de almacenamiento)(2,3). Así como el manejo de
animales durante la matanza por parte de los operarios(5).
La carne ovina es considerada uno de los alimentos más completos desde el punto de vista
nutricional dentro de la dieta de consumo humano(6), debido a que proveen ácidos grasos
esenciales, proteínas y grasas de alto valor biológico(7) además de ser rica en vitaminas y
minerales(8).
El México el 95 % del consumo de esta carne es a través del platillo típico denominado
barbacoa, producto obtenido de la cocción al vapor de la carne ovina en un hoyo bajo tierra
535
cubierto de ladrillos, envuelta en pencas de maguey pulquero (Agave salmiana Otto)

adicionado con condimentos y especias y el resto 5 % en cortes finos(9,10).
En el municipio de Capulhuac de Mirafuentes, Estado de México se matan alrededor de

400,000 cabezas de ganado ovino al año para abastecer la demanda de la zona centro del
país(11). En este municipio se comercializan alrededor de 8 mil canales de ovinos por semana,
por lo cual es considerado el productor y comercializador número uno a nivel nacional de
carne fresca de la especie ovina. Este municipio si bien cuenta actualmente cuenta con un
rastro municipal con una capacidad instalada para albergar el 67 % de las matanzas, se ve
rebasado, lo que ha orillado a los productores a generar sus propias unidades de matanza,
desconociendo si cumplen con la normatividad vigente, lo cual pone en riesgo el bienestar
animal, la calidad de la carne y la salud de los consumidores. Por tal motivo el objetivo del
trabajo fue caracterizar unidades de matanza ovina con base a la normatividad mexicana
vigente, dentro del municipio de Capulhuac de Mirafuentes, Estado de México.
Material y métodos
El presente estudio se definió como una investigación cualitativa y descriptiva y fue realizado
en el mes de julio de 2022. En el municipio de Capulhuac de Mirafuentes (19°12’N 99°28´W;
2700 msnm) Estado de México (altiplano central de México).
Elaboración de la encuesta
Para la elaboración de la encuesta, se consultaron las normas NOM-008-ZOO-1994

(Especificaciones zoosanitarias para la construcción y equipamiento de establecimientos para
la matanza de animales y los dedicados a la industrialización de productos cárnicos, en
aquellos puntos que resultaron procedentes)(12), NOM-033-SAG/ZOO/ 2014 (Métodos para
dar muerte a los animales domésticos y silvestres)(13), NOM-213 SSA-1 2018 (Productos y
servicios. Productos cárnicos procesados y los establecimientos dedicados a su proceso.
disposiciones y especificaciones sanitarias)(14) y NOM 194-SSA1-2004 (Especificaciones
sanitarias en los establecimientos dedicados al sacrificio y faenado de animales para abasto,
almacenamiento, transporte y expendio)(15), NOM-120-SSA1-1994 (Prácticas de higiene y
sanidad para el proceso de alimentos, bebidas no alcohólicas y alcohólicas)(16), NOM-051-
ZOO-1995 (Trato humanitario en la movilización de animales)(17). También se obtuvo
información primaria y secundaria con visitas de campo y entrevistas no estructuradas con
dueños y empleados de mataderos y personal del rastro municipal.
En primera instancia la encuesta fue validada por expertos académicos y médicos veterinarios
zootecnistas que realizan la inspección sanitaria por parte del Instituto de Salud del Estado
536
de México (ISEM) y con ella, se realizó una prueba piloto, la cual fue aplicada a 10
productores, mismos que no se incluyeron en los resultados de la investigación.
Con los datos recopilados en una segunda instancia se generó una nueva final que fue
estructurada mediante preguntas abiertas, cerradas y de opción múltiple con la finalidad de
facilitar su aplicación y que integró 74 preguntas acordes a las especificaciones más
importantes referidas por los expertos universitarios y productores ovinos como se muestra
en el Cuadro 1.
Tamaño de muestra
El número de establecimientos evaluados se calculó con base en un muestreo simple

aleatorio, considerando una población finita. Los componentes de la fórmula fueron un valor
de confianza del 95% (Z = 1.96), precisión del 5%, un estimador de varianza igual a 0.25 [σ2
= π(1-π)] y un valor de N = 65 a partir de la base de los establecimientos inscritos en el padrón
de funcionamiento del Ayuntamiento Municipal de Capulhuac. El tamaño de muestra
obtenido fue de n= 57.
Descripción del estudio
En la aplicación de encuestas se utilizó un método de muestro probabilístico completamente

al azar de manera deliberada por su alto número de matanzas ovinas que se realizan.
Para minimizar el error se informó que la participación sería voluntaria y se aseguró que los
dueños y encargados de los establecimientos no conocieran el día de muestreo, además de no
ofrecer alguna remuneración económica a los establecimientos participantes e indicando que
toda la información sería confidencial y sólo con fines de la investigación.
Análisis estadístico
Fueron utilizadas dos técnicas estadísticas multivariadas, análisis de componentes principales

y análisis conglomerados (clúster). Con la información de la encuesta, la cual fue aplicada a
57 unidades de matanza ovina (UMO), en primera instancia se realizó un análisis
discriminante con la finalidad de eliminar aquellas variables que no permitían la
diferenciación de las unidades de matanza ovina. Posteriormente con las variables que
permitieron la diferenciación se realizó el método de componentes principales para la
extracción de factores, además del índice de Kaiser-Mayer-Olkin (KMO) y la prueba de
esfericidad de Bartlett para medir la correlación entre variables. Aquellas variables con una
comunalidad (h<0.9) no fueron incluidas en el factor de análisis factorial porque indican que
estas variables no fueron correlacionadas con los nuevos factores. Los factores seleccionados
537
fueron los que presentaron valores propios ≥1. Para obtener una mejor comprensión de los
factores obtenidos, se llevó a cabo un método de rotación ortogonal (Varimax) y, en
consecuencia, las puntuaciones de los factores en el análisis se estimaron mediante el método
de regresión y se guardaron como nuevas variables. Posteriormente se realizó un análisis
jerárquico de conglomerados para identificar semejanzas y a su vez diferencias en las salas
de matanza. La distancia utilizada fue la euclidiana cuadrada como medida de similitud y
aglomeración, se realizó por el método de Ward. Para seleccionar las variables más
significativas que permitirían la diferenciación entre los grupos obtenidos, se realizaron las
pruebas no paramétricas de Kruskal Wallis y pruebas de Mann Whitney, teniendo en cuenta
las características del estudio y las variables.
Resultados
Análisis discriminante
Los resultados del análisis discriminante permitieron descartar 28 variables que no

presentaban diferencia significativa (P>0.05). Por tanto, finalmente fueron consideradas solo
46 variables para los análisis posteriores, que permitieron la explicación de variabilidad de
los descriptores de matanza ovina (Cuadro 2).
Cuadro 2: Resultados análisis discriminante

Variables o descriptores de matanza seleccionados Variables o descriptores de
matanza discriminados
1, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 17, 18, 19, 2, 16, 21, 22, 23, 25, 31, 35, 40,
20, 24, 26, 27, 28, 29, 30, 32, 33, 34, 36, 37, 38, 39, 41, 42, 49, 51, 52, 53, 56, 60, 61,
43, 44, 45, 46, 47, 48, 50, 54, 55, 57, 58, 59, 65, 67, 62, 63, 64, 66, 68, 70, 71, 72, 73,
69 74
Se obtuvieron 13 componentes principales (CP) que explicaron el 78.64 % variabilidad de

los datos (Cuadro 3), mismos que fueron renombrados de acuerdo con las variables que se
correlacionaron. Se conformaron tres grupos, donde se pueden observar que las variables de
estudio, el precio de canales y subproductos representó el 22.58 % y el lugar de
comercialización de productos el 9.96 %, estos fueron las que generaron los mayores valores.
Posteriormente como segundo componente, fueron integradas por las variables: volumen de
matanza, sexo del animal, factores que afectan la inocuidad de las canales, generación
desechos, afectaciones sociales y práctica de higiene del personal y como tercer componente
de importancia, fue tan solo la variable capacitación de personal, que integrados estos tres
componentes principales representaron el 46.14 % de la variabilidad.
538
Cuadro 3: Componentes principales en matanza ovina en el municipio de Capulhuac de

Mirafuentes
CP Nombre VC Autovalor Porcentaje 1 Porcentaje 2
Precio de canales y 7, 8, 9, 10,
CP1 9.71 22.58 22.58
subproductos 11, 12
Lugar de
CP2 5, 6 4.28 9.96 32.54
comercialización
CP3 Volumen de matanza 3, 4 2.81 6.54 39.09
CP4 Sexo del animal 13, 14 2.53 5.89 44.99
Factores que afectan
32, 34, 50,
CP5 la inocuidad de las 2.32 5.39 50.38
55, 69
canales
Generación desechos
CP6 y afectaciones 20, 57, 59 2.16 5.03 55.42
sociales
Práctica de higiene 45, 46, 47,
CP7 1.94 4.51 59.92
del personal 48, 54, 58
Capacitación de
CP8 54 1.61 3.75 63.67
personal
Infraestructura del 15, 17, 26,
CP9 matadero 27, 29, 30, 1.61 3.63 67.30
65
Factores que afectan
CP10 33, 37 1.41 3.29 70.59
la calidad de la carne
CP11 Tipo de matadero 1 1.28 2.98 73.58
Método de
CP12 55 1.14 2.65 76.24
aturdimiento
Periodo descanso
CP13 19 1.05 2.40 78.64
antes de la matanza
CP= componente principal; VC= variables correlacionadas; Porcentaje 1=% de la varianza total explicada;
Porcentaje 2= % acumulado de la varianza explicada.
Análisis de clúster
En la Figura 1. Se muestra el dendograma de los clústers formados de los ambientes de

matanza.
539
Figura 1: Clústers jerárquico (dendograma) del análisis de agrupamiento a partir de los

descriptores de matanza (N=46)
Descripción de los agrupamientos (clúster) por similitudes en ambientes

de matanza
Clúster 1
Conformado por 10 UMO (unidades de matanza ovina), se caracteriza por estar conformado
sólo de establecimientos privados que matan un promedio de 31 animales por semana (ovinos
machos en 84 %), para venta de carne en el municipio de Capulhuac y la comercialización
de barbacoa en la zona metropolitana de México. En cuanto a canales se comercializan dos
tipos: recia (animales adultos) en un precio de $91.00 y canal tierna (animales menores de 9
meses de edad) en un precio de $97.00, también comercializan subproductos como vísceras
en ($163.00), patas ($34.00), cabeza ($53.00) y el platillo denominado barbacoa y panza de
ovino en un precio de $391.00 el kilo; en cuanto a las condiciones de infraestructura de los
establecimientos que cumplen la normatividad vigente es que cuentan con una área de
desembarque de animales y área de carga de canales y vísceras, contando con corrales de
descanso donde les dan un tiempo de 12 a 24 h, las uniones de los pisos y paredes son de
fácil limpieza.
En el área de matanza cuenta con tapetes sanitarios con solución desinfectante. Todas las
áreas de la unidad de matanza se mantienen libres de plagas y se impide la entrada a animales
domésticos, y en su totalidad todos los empleados usan cubrebocas, así cómo se les prohíbe
entrar al área de matanza con algún tipo de accesorio. En cuanto al manejo post-mortem, los
establecimientos cuentan con congeladores, dándoles un tiempo de maduración de 1 a 6 h,
separando e identificando las vísceras por animal. Sin embargo, no cuentan con corrales de
identificación de animales enfermos. No cuentan con plan de control de plagas, ni
protecciones en ventanas y ventilas que ayuden a reducir la entrada de polvo, lluvia e insectos
540
y en general la sangre que se desecha es composteada; en cuanto a los litros de agua que se
gastan por animal está en un rango de 7 a 12 L (Cuadro 4).
Clúster 2
Conformado por 6 UMO, está conformado por los tres tipos de mataderos: rastro municipal,
instalación de rastro con personal privado y unidades de matanza privados, en general son
unidades con grandes volúmenes de matanza (promedio de 86 animales por semana). Su
principal destino es la venta de carne y subproductos, así como barbacoa en el municipio de
Capulhuac y principalmente para reventa. Comercializan dos tipos de canales: tierna en un
precio de $99.00 y canal recia en $89.00, también se caracterizan por la comercialización de
subproductos como vísceras: $151.00, patas: $35.00, cabeza: $53.00 y la comercialización
de platillo denominado barbacoa y panza de ovino en un precio de $360.00/kg. En cuanto a
preferencia de matanza por sexo de los animales, no le dan importancia. La infraestructura
cumple con área de desembarque y área de carga de canales y vísceras, también cuentan con
corrales para animales enfermos, así como corrales de descanso dando un periodo de entre
13 y 24 h. Cumplen con materiales en uniones de pisos y paredes que facilitan la limpieza.
La limpieza de corrales, rampas, mangas, baño ante mortem y área de secado y escurrimiento,
se realiza todos los días por los altos volúmenes de matanza, cumpliendo con la identificación
de vísceras por animal. Existe nulo cumplimento con el control de plagas y tapete sanitario.
Las protecciones en ventanas y ventilas no se encuentran en buen estado para reducir la
entrada de polvo, lluvia y fauna nociva. No existe rótulos que indique al personal lavarse las
manos después de usar los sanitarios. No existen medidas que impidan la entrada de animales
domésticos a las áreas de matanza, canales y vísceras. Tampoco se asegura que todas las
áreas de la planta se mantengan libres de insectos, pájaros o roedores. El personal cumple
muy poco con la existencia de ropa u objetos personales en el área de matanza. No existe
prohibición a los empleados de entrar a las áreas de matanza o proceso de canal con joyas,
pinzas, aretes, anillos, relojes o pulseras. El destino de la sangre es vertido al drenaje público.
El gasto de agua para el procesado del animal va desde los 25 a los 48 L.
Cluster 3
Este grupo está conformado por 26 UMO el cual se compone por mataderos privados e
instalaciones del rastro con personal privado, los cuales tienen un volumen de matanza
promedio de 60 animales por semana (65 % machos). Son ovinos introducidos de diferentes
estados de la república, quienes sacrifican, y comercializan su carne y sus subproductos solo
en el municipio de Capulhuac, con dos tipos de canales recia en un precio promedio de $88.00
y tierna en $97.00. También comercializan subproductos como vísceras: $159.00, patas:
$36.00, cabeza $53.00. La normatividad que cumple, es que cuentan con un plan de control
de plagas, las uniones de piso y pared son de fácil limpieza, se impide la entrada a animales
domésticos al área de matanza y tiene un tiempo de maduración de canales (7 a 12 h). Todas
541
las áreas de la planta se mantienen libres de insectos, pájaros y roedores, también se

identifican las vísceras de cada canal para ser inspeccionadas y cuenta con congeladores. En
cuanto a los empleados todos usan cubrebocas y medianamente cumple con la existencia de
ropa o objetos personales en el área de matanza. La normatividad que no se cumple es que
no existen tapetes sanitarios a la entrada de los establecimientos. La sangre se comercializa
dentro del municipio para la realización del platillo tipo moronga. El agua que gastan en el
procesado por animal es de 13 a los 24 L.
Clúster 4
Conformado por 14 UMO, solo matanzas en instalaciones del rastro con personal privado
que matan y procesan la menor cantidad de animales (27/semana). Destinan totalmente los
animales para la producción de barbacoa y panza ($379.00/kg), sólo se comercializan en la
zona metropolitana de la Ciudad de México, procesan 76 % de ovinos machos para la
elaboración del platillo de la barbacoa. La normatividad que cumplen es que el
establecimiento tiene área de desembarque de animales y área de carga de canales y vísceras.
Cuentan con corrales para animales enfermos o sospechosos, dan un tiempo de descanso
antes de la matanza de entre 13 y 24 h, tienen un plan de control de plagas, las uniones de
piso y pared son de fácil limpieza, se impide la entrada a animales domésticos al área de
matanza, permiten un tiempo de maduración de canales entre 7 a 12 h, todos cuentan con
congeladores, todos los empleados usan cubrebocas y cumple con la nula existencia de ropa
o objetos personales en el área de matanza, la normatividad que no cumple es que no existen
tapetes sanitarios, ni tampoco un plan de control de plagas, ni cuentan con uniones de fácil
limpieza entre pisos y paredes, no se impide la entrada de animales domésticos en las áreas
de matanza, canales y vísceras, dan un tiempo deficiente de maduración de entre 7 y 12 h, no
mantienen las áreas de la empresa libres de insectos, pájaros y roedores; no se prohíbe a los
empleados entrar a las áreas de matanza y procesado de canales con joyas, pinzas, aretes,
anillos, relojes o pulseras y tampoco se identifican las vísceras de cada animal y gastan en
promedio de 7 a 12 L.
Cuadro 5: Principales diferencias en fortalezas y debilidades entre clústers

Clúster 1 Clúster 2 Clúster 3 Clúster 4
Dan un periodo El establecimiento Cuentan con un Dan un periodo
adecuado de descanso cuenta con control de plagas(4) aceptado de
antes de la matanza de corrales para descanso antes de la
13 a 24 h(4) animales enfermos matanza de 13 a 24
Fortalezas
o sospechosos(4) h(4)
en matanza
Cumple con la existencia Dan un periodo Cumple en impedir Dan un tiempo de
ovina
de tapete sanitario con adecuado de la entrada de maduración como
solución desinfectante descanso antes de animales lo indica NOM 194-
como lo indica la la matanza de 13 a domésticos en las SSA1-2004) el cual
norma(4) 24 h(4) es de 7 a 12 h(4)
542
áreas de matanza,
canales y vísceras(4)
Cumple en tener uniones Cumple con Dan un tiempo de
de pisos y paredes de lavado diario de maduración
fácil limpieza(1) corrales, rampas, adecuado (7 a 12
mangas, baño h)(4)
ante-mortem y
área de secado y
escurrimiento
diariamente(4)
Cumple en impedir la Cumple en tener Cumplen en su Cumplen en su
entrada de animales uniones de pisos y totalidad en el uso totalidad en el uso
domésticos en las áreas paredes de fácil de cubrebocas en el de cubrebocas en el
de matanza, canales y limpieza como lo personal de personal de
vísceras(4) indica la norma producción(3) producción(3)
Cumplen mucho en el Cumple en Dan un manejo Gastan entre 7 a 12
uso de cubrebocas en el impedir la entrada adecuado a la L de agua por
personal de producción(3) de animales sangre (venta)(4) matanza de animal
domésticos en las
áreas de matanza,
canales y vísceras
como lo indica la
norma(4)
Dan un manejo Cumplen en su Dan un periodo de Lavan
adecuado a la sangre totalidad en el uso descanso antes de la semanalmente
(composta)(4) de cubrebocas en matanza muy largo rampas, mangas,
el personal de de 24 a 48 h(4) baño ante-mortem y
producción, como área de secado y
se indica en la escurrimiento por
norma(3) tal motivo no
cumple(4)
Cumple en su totalidad Los Lavan Los
en la identificación de establecimientos semanalmente establecimientos no
vísceras de cada canal (4) no cuentan con un rampas, mangas, cuentan con un plan
plan de control de baño ante-mortem y de control de
plagas(4) área de secado y plagas(4)
escurrimiento por
tal motivo no
cumple(4)
Gastan entre 7 a 12 L de No cumplen en No cumplen en No cumplen en
agua por matanza de tener en la entrada tener en la entrada tener en la entrada
animal del área de del área de matanza del área de matanza
matanza un tapete un tapete sanitario un tapete sanitario
sanitario con con solución con solución
solución desinfectante(4) desinfectante(4)
desinfectante(4)
Lavan semanalmente No cumplen en No cumple en la Las uniones de
rampas, mangas, baño impedir la entrada identificación de pisos y paredes no
543
ante-mortem y área de de animales vísceras de cada son de fácil

secado y escurrimiento domésticos en las canal(4) limpieza(4)
por tal motivo no cumple áreas de matanza,
con la norma(4) canales y
vísceras(4)
El establecimiento Dan un tiempo de Gastan entre 13-24 No cumplen en
cuenta con un plan de maduración de L por animal impedir la entrada
control de plagas(4) canales muy corto de animales
de 1 a 6 h(4) domésticos en las
áreas de matanza,
Debilidades
canales y vísceras(4)
en matanza
Dan un tiempo de No se cuenta con No se cuenta con
ovina
maduración de canales congeladores (4) congeladores(4)
muy corto de 1 a 6 h
No dan un destino No dan un destino
adecuado de la adecuado de la
sangre (drenaje)(4) sangre(4)
No se identifican No se identifican las
las vísceras de vísceras de cada
cada canal(4) canal(4)
Gastan entre 25-
48 L por animal
* Variable cualitativa, ** Variable cuantitativa, Escala de Likert (no cumple, cumple muy poco, medianamente cumple,
cumple mucho, cumple en su totalidad), 1(NOM-008-ZOO-1994) , 2(NOM-033-SAG/ZOO/ 2014, 3(NOM-213 SSA-1
2018), 4(NOM 194-SSA1-2004), 5(NOM-120-SSA1-1994), 6(NOM-051-ZOO-1995).
Discusión
En México existen pocos estudios que han documentado las condiciones en las que se realiza
la matanza de ovinos en las diferentes zonas del país y su efecto a la salud de los
consumidores. Los resultados del presente estudio describen las condiciones de matanza de
más de 400 mil ovinos al año en Capulhuac, los cuales son destinados para consumo humano
a través de la venta de carne en cortes finos y barbacoa, platillo muy popular para consumir
especialmente los días sábados y domingos en diferentes zonas de la zona metropolitana de
la Ciudad de México, además de su ocupación en eventos sociales(18). Se lograron caracterizar
tres tipos de establecimientos de matanza ovina: el primero corresponde a todos los animales
faenados en el rastro municipal de Capulhuac con personal contratado. El segundo a todos
los animales faenados en área alterna al aire libre con corrales, piletas y mesas de concreto,
que el rastro renta al público en general para realizar el faenado de ovinos y la tercera que
corresponde a mataderos con establecimientos privados de los cuales, el 35 % cuenta con la
infraestructura adecuada e instalaciones para realizar la matanza de ovinos y el 65 %
corresponde a locales y casas habitación acondicionadas para realizar estas actividades.
544
También se encontró que los tres tipos de UMO cuentan con corrales para el periodo de
descanso ante-mortem de los animales. Sin embargo, tienen un manejo deficiente en tiempo
de descanso y ayunos prolongados, factores relacionados con generaciones de periodos de
estrés al animal; esto puede ser explicado por las largas distancias que recorren los animales.
Capulhuac se caracteriza por ser un introductor de animales, los cuales provienen
principalmente de estados de Coahuila, Zacatecas y Jalisco, e incluso se ha llegado a importar
de otros países como Nueva Zelanda(19,20). Sin embargo, los productores de carne dan los
mismos tiempos de descanso, sin tomar en cuenta, infraestructura de camiones, distancias o
tiempos de traslado; factores de suma importancia que pueden desencadenar en la formación
de carnes oscuras, duras y secas (DFD), y con ello afectar el rendimiento de la canal y la
preferencia por los consumidores(21-25). Cuentan entre uno y cinco empleados siendo su
vestimenta habitual ropa de calle cubiertos con un mandil y botas de plástico, estando fuera
de la normativa.
Los hábitos de higiene que cumplen en su totalidad son el lavado y desinfección de manos,
antebrazos y uñas antes de ingresar a las áreas de matanza, así como en la prohibición a los
empleados de fumar, beber, comer y escupir en áreas de matanza y procesamiento de canales.
En cuanto al método de insensibilización, menos del 2 % utilizan un método aprobado por la
norma NOM-033-ZOO/SAG-2014 como lo es el uso de pistola de perno cautivo de
penetración y electro insensibilización, métodos que garantizan la inconciencia del animal y
la nula generación de sufrimiento, mientras que el resto (98 %) utilizan un método que
denominan de manera local “descabellado” y hace referencia a un método de matanza
reportado por SADER conocido como “puntilla” que consiste en un proceso de destrucción
del tejido nervioso en la región del tallo cerebral para asegurar la muerte del animal; se realiza
insertando una puntilla que lesiona el bulbo raquídeo al introducirse en la articulación
occipito-atlantoidea, ocasionando parálisis motora pero no hay pérdida inmediata de la
conciencia, quedando íntegras las facultades cerebrales(26). Este método a pesar de ser
recomendado en emergencias sanitarias podría violar la norma de métodos para dar muerte a
los animales domésticos y silvestres (NOM-033-SAG/ZOO-2014), al desconocerse si
nulifique la generación de estrés y dolor al animal. Factores determinantes como lo reportan
algunos investigadores(6), quienes observaron que un método deficiente de matanza puede
resultar en carnes de mala calidad con vida útil más corta.
En cuanto al manejo post-mortem se puede observar que ninguno de los establecimientos de

matanza cuenta con cámaras de refrigeración para la correcta maduración de carne y solo el
12 % le da un tiempo de entre 12 y 48 h, el resto se caracterizan por comercializar las canales
calientes, factor perjudicial para la terneza de la carne, como lo mencionaron en una
investigación(27) donde evaluaron diferentes tiempos de maduración de carne ovino
concluyendo que la terneza de la carne se incrementa a medida que aumenta el tiempo de
maduración de las canales. Se señala(28), que el manejo pre-matanza y el tiempo de
maduración, así́ como las condiciones de almacenamiento de la carne ejercen un papel
545
determinante sobre la calidad del producto final, lo cual concuerda con lo reportado(29), quien
indica que el estrés generado por el mal manejo de animales aunado a las condiciones
deficientes de maduración y almacenamiento de canales afecta la pérdida de peso en canal,
la terneza y genera cortes con coloraciones oscuras, afectando directamente las características
sensoriales de la carne y con ello la decisión de compra o condicionando su venta a menores
precios(30).
En cuanto a los empleados, ningún establecimiento les proporciona ropa de trabajo adecuada,
ni se exige desinfectar el calzado antes de entrar al área de matanza. En el 50 % de mataderos
se encontraron problemas de plagas como roedores, pájaros, insectos o animales domésticos
en las áreas de matanza, coincidiendo con lo observado por otros(31), quienes mencionan que
la presencia de plagas son un reflejo de las malas condiciones de limpieza en mesas de
trabajo, vehículos, utensilios e indumentaria de trabajo. Por otra parte el personal carece de
capacitación, al encontrar que más del 90 % desconoce cuáles son las buenas prácticas de
matanza y bienestar animal, elementos de suma importancia; y que coinciden con un estudio
en donde se evaluó la eficacia de capacitar al personal en cuanto al manejo y matanza de
animales, como su efecto en la calidad de la carne, concluyendo que un equipamiento
apropiado y la capacitación del personal mejoran significativamente la eficacia del proceso,
asegurando el bienestar animal y la calidad de la carne(32).
En el 93 % del manejo de las canales de los establecimientos no se realizan exámenes ante-

mortem, además de no realizar el baño de animales el cual tiene la finalidad de disminuir la
carga microbiológica que trae el animal como son restos de excremento, orina o tierra(33),
resultados que coinciden con un trabajo en donde se encontraron irregularidades en la
inspección veterinaria, comprometiendo la recepción segura de animales e incrementando
los riesgos de introducción de agentes causales de enfermedades transmitidas por alimentos
(ETA´s) desde las explotaciones hasta el matadero(34).
Los tres tipos de establecimiento conformados no cuentan con el conocimiento básico sobre
las normas del bienestar animal, faltando una adecuada capacitación del personal. Las
condiciones de infraestructura, del personal y el manejo de residuos no son las adecuadas de
acuerdo con la normatividad vigente para asegurar la inocuidad y calidad de la matanza.
Particularmente de los tres tipos de establecimientos para realizar la matanza, el rastro
municipal es el que en cierta medida se apega a un nivel de cumplimiento más alto en la
normatividad vigente. Sin embargo, las instalaciones ya son viejas, carentes de tecnología
que lo amerita para la cantidad de animales que se faenan, aunado a el limitado personal con
el que cuenta, ocasionando con ello prolongados lapsos de tiempo en el proceso de la
matanza. Se sugiere implementar programas de capacitación por parte de autoridades
546
oficiales competentes, con la finalidad de mejorar las condiciones en el proceso de la matanza

apegados a la normatividad vigente. Así como acondicionar y tecnificar las instalaciones del
rastro municipal de Capulhuac de Mirafuentes para garantizar las buenas prácticas de
matanza e inocuidad de la carne comercializada, así como hacer eficiente la capacidad
instalada a la actual demanda en el procesado de matanza de este municipio.
Agradecimientos
Al Consejo Mexiquense de Ciencia y Tecnología por la beca de estancia de investigación

otorgada, para la realización de esta investigación, así mismo al Ayuntamiento Municipal de
Capulhuac de Mirafuentes, Estado de México, por las facilidades otorgadas en poder
desarrollar esta investigación en el municipio.
547
Cuadro 1: Preguntas de la encuesta

(1) ¿Tipo de matadero?* (26) ¿Los pisos de las instalaciones de matanza son (51) ¿Se realiza la inspección ante-mortem?
impermeables, homogéneos y de características que (Si, No)*(4)
permitan su fácil limpieza y desinfección? (Si, No)*(5)
(2) ¿Origen de los animales?* (27) ¿A la entrada del área de matanza existe un tapete (52) ¿Quién realiza la inspección sanitaria
sanitario con solución desinfectante? (Si, No)*(4) ante-mortem?*(4)
(3) ¿Cuántos animales matan a la semana? (28) ¿Las uniones del piso y la pared son de fácil (53) ¿Realizan baño ante-mortem? (Si, No)*(4)
(N)** limpieza? (Si, No)*(1)
(4) ¿Con que frecuencia se matan ovinos? (N)** (29) ¿Las ventanas y ventilas están provistas de (54) ¿Se capacita al personal para realizar su
protecciones en buen estado de conservación para reducir trabajo? (Escala de Likert)*(5)
la entrada de polvo, lluvia y fauna nociva? (Si, No)*(1)
(5) ¿Destino de las canales?* (30) ¿Existen rótulos en los que se indique al personal (55) ¿Método de aturdimiento?*(2)
que debe lavarse las manos después de usar los
sanitarios? (Si, No)*(4)
(6) ¿Lugar de comercialización?* (31) ¿El establecimiento cuenta con una área exclusiva (56) ¿Se cuenta con rieles o ganchos para el
para el depósito temporal de desechos y basura, manejo de las canales? (Si, No)*(4)
delimitada y fuera del área de producción? (Si, No)*(4)
(7) ¿Precio canal tierna? ($/kg)** (32) ¿Se impide la entrada de animales domésticos en las (57) ¿Destino de la sangre?*(4)
áreas de matanza, canales y vísceras? (Si, No)*(4)
(8) ¿Precio canal recia? ($/kg)** (33) ¿Tiempo de maduración de canales? (horas)*(4) (58) ¿Cuenta con recipientes para desinfección
de cuchillos? (Si, No)*(1)
(9) ¿Precio vísceras? ($/kg)** (34) ¿Todas las áreas de la planta se mantienen libres de (59) ¿Se identifican las vísceras de cada canal?
insectos, roedores, pájaros u otros animales? (Si, No)*(4) (Escala de Likert)*(4)
(10) ¿Precio patas? ($/kg)** (35) ¿El agua que se emplea para lavar los equipos y (60) ¿En qué se depositan las vísceras?*(1)
utensilios es potable? (Si, No)*(4)
(11) ¿Precio cabeza? ($/kg?)** (36) ¿Cuenta con cámara de refrigeración? (Si, No)*(4) (61) ¿Existen salas separadas para el manejo de
vísceras verdes y rojas? (Si, No)*(1)
(12) ¿Precio de barbacoa? ($/kg)** (37) ¿Cuenta con congeladores? (Si, No)*(4) (62) ¿Se realiza inspección post-mortem? (Si,
No)*(4)
(13) Porcentaje de ovinos vendidos (%)** (38) ¿Cuántos empleados trabajan en el establecimiento? (63) ¿Quién realiza la inspección sanitaria
(N)**(5) post-mortem?**(4)
(14) Porcentaje de ovejas vendidas (%)** (39) ¿No existe presencia de ropa u objetos personales en (64) ¿Se cuenta con incineradores? (Si,
el área de matanza? (Escala de Likert)*(5) No)*(1)(4)
(15) ¿El establecimiento cuenta con un área de (40) ¿Existen casilleros donde los empleados puedan (65) ¿Cuál es el destino de las vísceras y
desembarque para animales y área de carga de guardar sus pertenencias? (Si, No)*(3) canales decomisadas*(4)
canales y vísceras? (Si, No)*(4)
1
548
(16) ¿El establecimiento cuenta con un área (41) ¿Los empleados se presentan aseados a trabajar? (Si, (66) ¿Se lavan las canales después de remover
identificada, con toma de agua y drenaje para el No)*(5) la piel? (Si, No)*(4)
lavado y desinfección del transporte? (Si,
No)*(4)
(17) ¿El establecimiento cuenta con corrales (42) ¿Usan cofia? (Escala de Likert)*(5) (67) ¿Cuántos litros de agua se gastan por
para animales enfermos o sospechosos? (Si, animal? (L)**
No)*(4)
(18) ¿El establecimiento cuenta con corrales (43) ¿Usan cubrebocas? (Escala de Likert)*(3) (68) ¿Dónde se vierten las aguas residuales?*(4)
para el periodo de descanso antes de la
matanza? (Si, No)*(4)
(19) ¿Periodo de descanso antes de la matanza? (44) ¿El calzado es desinfectado antes de entrar al área de (69) ¿Existe señalización de áreas peligrosas?
(horas)**(4) matanza? (Escala de Likert)*(3) (Escala de Likert)*(5)
(20) ¿Con que frecuencia se lavan los corrales, (45) ¿El establecimiento proporciona ropa adecuada para (70) ¿Tiene algún programa de promoción de
rampas, mangas, baño ante-mortem y área de trabajar? (Escala de Likert)*(3) la salud?*, (Si, No)*(5)
secado y escurrimiento?**(4)
(21) El establecimiento cuenta con drenaje? (Si, (46) ¿Se prohíbe a los empleados entrar a las áreas de (71) ¿Saben qué son las buenas prácticas de
No)*(4) matanza o proceso de canal con joyas, pinzas, aretes, matanza? (Si, No)**(5)
anillos, relojes o pulseras? (Escala de Likert)*(5)
(22) El establecimiento cuenta con baños? (Si, (47) ¿Se prohíbe a los empleados fumar, beber, comer, (72) ¿Se capacita al personal en BPM? (Si,
No)*(4) escupir en áreas de matanza y procesamiento de canales? No)*(5)
(Escala de Likert)*(5)
(23) ¿Los baños se encuentran fuera de las (48) ¿Con que tipo de vestimenta se presentan a trabajar (73) ¿Sabe que es el bienestar animal? (Si,
instalaciones de matanza y procesamiento de la los empleados?*(5) No)*(6)
canal? (Si, No)*(4)
(24) ¿El establecimiento cuenta con un plan de (49) ¿Se restringe el acceso a las salas de matanza a (74) ¿Realizan prácticas de bienestar animal?
control de plagas? (Si, No)*(4) personal enfermo? (Escala de Likert)*(5) (Si, No)*(6)
(25) ¿Material de construcción de pisos y (50) ¿El personal debe lavarse y desinfectarse las manos
paredes?*(1) y antebrazos, así como cepillarse las uñas antes de
ingresar a las áreas de proceso? (Escala de Likert)*(3)(5)
N (número), * Variable cualitativa, ** Variable cuantitativa, Escala de Likert (no cumple, cumple muy poco, medianamente cumple, cumple mucho, cumple en su totalidad), 1(NOM-008-ZOO-1994) ,
2
(NOM-033-SAG/ZOO/ 2014, 3(NOM-213 SSA-1 2018), 4(NOM 194-SSA1-2004), 5(NOM-120-SSA1-1994), 6(NOM-051-ZOO-1995).
2
549
Cuadro 4. Características relevantes y de importancia de los cuatro clústers conformados en los mataderos ovinos en el municipio de
Capulhuac de Mirafuentes
Valor de
No Variable o descriptor de matanza Clúster 1 Clúster 2 Clúster 3 Clúster 4
(P)
1 Número de UMO 10 6 26 14
Tipo de matadero Mataderos privados Mataderos privados (33.4%), Mataderos privados (84.6%), Instalaciones del 0.0001
(100%) Rastro Municipal (16.6%), Instalaciones del rastro con rastro con personal
2
Instalaciones de rastro con personal privado (15.4%) privado
personal privado (50%) (100%)
3 Cuántos animales matan a la semana 3126.8 86114.0 6058.0 2730.0 0.1078
4 Con que frecuencia se mata ovinos Cada semana Cada semana Cada semana Cada semana 0.2285
Destino de las canales Venta de carne y Venta de carne y barbacoa Venta de carne barbacoa 0.0001
5
barbacoa
Lugar de comercialización Capulhuac y Zona Capulhuac Capulhuac Zona Metropolitana 0.0001
6 Metropolitana Ciudad México
Ciudad México
7 Precio canal tierna/kg 96.94.03 99.48.00 97.06.25 N/C 0.0001
8 Precio canal recia/kg 91.504.03 898.00 886.50 N/C 0.0001
9 Precio vísceras/kg 16310.59 15118.60 15913.20 N/C 0.0001
10 Pecio patas/pza 345.27 355.00 36.304.05 N/C 0.0001
11 Precio cabeza/pza 534.40 500.00 53.045.50 N/C 0.0001
12 Precio de barbacoa/kg 39116.93 36028.28 N/C 37924.66 0.0001
13 % de ovinos vendidos 84.447.26 5020.54 65.8320.14 76.522.11 0.0001
14 % de ovejas vendidas 16.675.47 5020.54 34.216.32 23.514.12 0.0001

El establecimiento cuenta con un área de desembarque de animales y Si (100%) Si (100%) No (100%) Si (100%) 0.0001
15
área de carga de canales y vísceras
El establecimiento cuenta con corrales para animales enfermos o No Si No Si 0.0001
16
sospechosos
El establecimiento cuenta con corrales para el periodo de descanso Si Si Si Si 0.3930
17
antes de la matanza
18 Periodo de descanso antes de la matanza 13- 24 h 13-24 h 24-48 h 13-24 h 0.0490
Con que frecuencia se lavan los corrales, rampas, mangas, baño ante- Semanalmente Diario Semanalmente Semanalmente 0.0172
19
mortem y área de secado y escurrimiento
20 El establecimiento cuenta con un plan de control de plagas No No Si No 0.0053
A la entrada del área de matanza existe un tapete sanitario con Si No No No 0.0012
21
solución desinfectante
22 Las uniones del piso y la pared son de fácil limpieza Si Si Si No 0.0001
550
3
Las ventanas y ventilas están provistas de protecciones en buen estado No No No No 0.0580

23
de conservación para reducir la entrada de polvo, lluvia y fauna nociva
Existen rótulos en los que se indique al personal que debe lavarse las No No No No 0.8340
24
manos después de usar los sanitarios
Se impide la entrada de animales domésticos en las áreas de matanza, Si No Si No 0.0001
25
canales y vísceras
26 Tiempo de maduración de canales 1-6 h 1-6 h 7- 12 h 7- 12 h 0.0470
27 Cuenta con cámara de refrigeración No No No No 0.3643
28 Cuenta con congeladores Si Si Si Si 0.0253
29 Cuántos empleados trabajan en el establecimiento 1-5 1-5 1-5 1-5 0.9080

Todas las áreas de la planta se mantienen libres de insectos, pájaros y Si No Si No 0.0001
30
roedores
No existe presencia de ropa u objetos personales en el área de matanza Cumple en su Cumple muy poco Medianamente cumple Cumple en su 0.0164
31
totalidad Totalidad
Los responsables de los establecimientos de productos cárnicos, No cumple No cumple No cumple No cumple 0.7601
32
proporcionan ropa de trabajo limpia a los trabajadores
Usan cubre bocas Cumple mucho Cumple en su totalidad Cumple en su totalidad Cumple en su 0.0035
33
totalidad
34 El calzado es desinfectado antes de entrar al establecimiento No cumple No cumple No cumple No cumple 0.0980
Se les prohíbe a los empleados entrar a las áreas de matanza o proceso No cumple No cumple No cumple No cumple 0.0481
35
de canal con joyas, pinzas, aretes, anillos, relojes o pulseras
Se les prohíbe a los empleados fumar, beber, comer, escupir en áreas Cumple en su Cumple en su totalidad Cumple en su totalidad Cumple en su 0.4727
36
de matanza y procesamiento de canales totalidad totalidad
Con que tipo de vestimenta se presentan a trabajar los empleados Mandil de plástico y Mandil de plástico y botas de Mandil de plástico y botas de Mandil de plástico 0.0708
37
botas de hule hule hule y botas de hule
El personal debe lavarse y desinfectarse las manos y antebrazos, así Cumple en su Cumple en su totalidad Cumple en su totalidad Cumple en su 0.0766
38
como cepillarse las uñas antes de ingresar a las áreas de proceso totalidad totalidad
49 Se capacita al personal para realizar su trabajo No cumple No cumple No cumple No cumple 0.0609
40 Método de aturdimiento Descabellado Descabellado Descabellado Descabellado 0.0609
41 Destino de la sangre Composta Drenaje Se vende Drenaje 0.0193

Cuenta con recipientes para desinfección de cuchillos Cumple en su No cumple Cumple en su totalidad No cumple 0.1743
42
totalidad
Se identifican las vísceras de cada canal Cumple en su Cumple en su totalidad Cumple en su totalidad No cumple 0.0041
43
totalidad
44 Cuál es el destino de las vísceras y canales decomisadas Incineran Incineran Incineran Incineran 0.0697
45 Cuántos litros de agua se gastan por animal 7-12 L 25-48 L 13-24 L 7-12 L 0.0238
46 Existe señalización de áreas peligrosas No cumple No cumple No cumple No cumple 0.1245
551
4
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3554
Articulo
Tipología de productor y efectos indirectos del cambio climático en la

ganadería bovina en Sinaloa
Venancio Cuevas-Reyes a
Alfredo Loaiza Meza b
Obed Gutiérrez Gutiérrez b
Mercedes Borja Bravo c
Cesar A. Rosales-Nieto d*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarios (INIFAP). Campo
Experimental Valle de México, km. 13.5 Carr. Los Reyes-Texcoco, 56250, Texcoco, Estado
de México. México.
b
INIFAP. Campo Experimental Valle de Culiacán. Culiacán, Sinaloa. México.
c
INIFAP. Campo Experimental Pabellón. Pabellón de Arteaga, Aguascalientes. México.
d
Texas State University. Department of Agriculture. San Marcos, Texas. EE.UU.
*Autor de correspondencia: nieto_cesar@hotmail.com
Resumen:
El objetivo del trabajo fue tipificar unidades productivas de doble propósito y caracterizar
los recursos para la producción de forrajes y los problemas que afectan a la ganadería en
Sinaloa, México. Mediante muestreo no probabilístico se seleccionaron 61 ranchos de ocho
municipios del estado de Sinaloa, a través de análisis factorial y análisis clúster fueron
identificados cuatro grupos de productores: E1, E2, E3 y E4. Los productores tienen diversos
usos de la tierra para la producción de forrajes: siembra de cultivos anuales, praderas,
pastoreo en tierras en descanso y uso del agostadero. La sequía es el principal problema para
el 52.5 % de los productores. Los productores que cuentan con mayor tamaño de hato (E3 y
555
E4) tienen mayor superficie agrícola y agostadero; sin embargo, presentan una mayor
vulnerabilidad en sus sistemas de producción, por lo que tienen que recurrir a la compra de
forrajes. El 86.7 % de los productores señaló que el hato ha disminuido por el problema de
la sequía, por lo que se requiere del desarrollo de estrategias tecnológicas y políticas para
mejorar la producción de forrajes bajo el contexto de cambio climático, y así disminuir la
presión y posible deterioro de la superficie agrícola y el agostadero en la región de estudio.
Palabras clave: Agostadero, Pasturas y forrajes, Ganado bovino, Sequía, Trópico.
Introducción
Los principales peligros para el sector productor se relacionan no solo con las tendencias del
cambio climático, sino también, y lo que es más importante, con la variabilidad climática y
los fenómenos climáticos extremos, como olas de calor, sequías, inundaciones, ciclones e
incendios forestales(1). Estos eventos climáticos afectan la salud del ganado por el estrés por
calor, el trastorno metabólico, el estrés oxidativo y la supresión inmunológica, lo que resulta
en una mayor propensión a la incidencia de enfermedades y la muerte(2). De forma general,
se ha identificado que un evento de sequía reduce el producto interno bruto agrícola promedio
en un 0.8 % a nivel mundial(3). Los efectos directos del cambio climático sobre el ganado
incluyen afectación de las tasas de crecimiento del ganado, la producción de leche y huevo,
el rendimiento reproductivo, la morbilidad y la mortalidad, junto con el suministro de
alimentos(4), mientras que los efectos indirectos se relacionan con el impacto del cambio
climático sobre la productividad de los pastos, los cultivos forrajeros y los piensos(5).
En México existen estudios recientes sobre el manejo, recuperación conservación de la

cubierta vegetal y uso sustentable del agostadero en la ganadería(6,7,8). Sin embargo, no
refieren su relación con el nivel de recursos agrícolas para la producción de forrajes con que
cuentan los productores bajo un contexto de sequía. A nivel del productor, los principales
cambios climáticos percibidos incluyen lluvias erráticas y reducidas, aumento de la
temperatura y períodos prolongados y frecuentes de sequía, lo cual ha ocasionado impactos
negativos en la producción ganadera; escasez de forraje y agua, lo que lleva a la inanición,
desnutrición y mortalidad del ganado, disminución de la productividad y bajos precios de
mercado(9).
556
Los sistemas de producción ganaderos en áreas de temporal dependen del uso del suelo para
la siembra, así como el uso de la vegetación natural existente en los agostaderos de uso común
para el mantenimiento del hato a lo largo del año. A nivel nacional, la producción pecuaria
está asociada a una superficie con vegetación natural de 26.4 millones de hectáreas en selvas
(28.3 %); de las cuales, 12.2 % corresponden al trópico húmedo y 16.1 % a trópico seco,
respectivamente(10). La producción ganadera de Sinaloa se ubica principalmente en el trópico
seco, en la región confluyen una diversidad de usos de la tierra y agostadero con
problemáticas y manejo específicos desde la perspectiva del productor. Además, bajo el
contexto actual existe muy poca información sobre los efectos directos e indirectos del
cambio climático en la ganadería.
El presente estudio realiza una descripción de la superficie agrícola y agostadero destinado a

la producción de forrajes, identifica los principales problemas en la ganadería, y a la sequía
como una consecuencia del cambio climático desde la perspectiva y opinión de diferentes
grupos de productores. El objetivo del trabajo fue tipificar unidades productivas de doble
propósito y caracterizar los recursos para la producción de forrajes y los problemas que
afectan a la ganadería en Sinaloa, México. La hipótesis es que la vulnerabilidad ambiental en
el sistema de producción pecuario tiene una relación directa con el nivel de recursos
productivos que tiene el productor; así a mayor tamaño de hato, se tiene una mayor compra
de forrajes y superficie de agostadero y una mayor percepción de la sequía como un grave
problema que afecta a su sistema productivo.
Material y métodos
Localización de la zona de estudio
La zona de estudio se ubica al Noroeste del país, en el estado de Sinaloa, en las siguientes
coordenadas extremas: al Norte 27°02'32", al Sur 22°28'02" de latitud Norte; al Este
105°23'32", al oeste 109°26'52" de longitud Oeste. El estado representa el 2.9 % de la
superficie del país, y tiene colindancias al norte con el estado de Sonora y Chihuahua; al este
con Durango y Nayarit; al sur con Nayarit y el Océano Pacífico; al oeste con el Golfo de
California(11). Sinaloa está integrado por 18 municipios; el presente estudio se realizó en ocho
municipios, los cuales representan el 44.44 % y se ubican en tres regiones geográficas: zona
sur (Rosario, Mazatlán, Concordia, San Ignacio), zona centro (Elota) y zona norte (Guasave,
Mocorito, El Fuerte). Estos municipios se seleccionaron para contar con información de las
tres zonas geográficas del estado.
557
Las condiciones climatológicas en Sinaloa son muy secas; en general presenta un clima
cálido subhúmedo, seco y semiseco, y solo 2 % del estado presenta en la zona serrana un
clima templado subhúmedo(12). La precipitación ocurre de forma irregular, los registros
promedio presentan valores que aumentan de norte a sur y conforme se asciende de la costa
a la sierra. En la llanura costera van de 200 hasta 700 mm, y en su porción sureste sobrepasan
los 1,000 mm. Al noroeste la precipitación es de 600 mm y en el sureste varía desde 800
hasta más de 1,500 mm(13).
Tipos de vegetación y manejo del ganado
El 45.1 % de la superficie de Sinaloa está cubierta por vegetación natural (selvas, bosque,
vegetación hidrófila, matorral, otros tipos de vegetación y pastizal), es decir, que no ha sido
alterada por el hombre o por acontecimientos naturales. En tanto, 54.9 % corresponde a
terrenos para la agricultura, pastizales cultivados, zonas urbanas, áreas sin vegetación
aparente, cuerpos de agua y vegetación secundaria(10). La vegetación natural existente en el
agostadero en Sinaloa corresponde, principalmente al denominado “bosque tropical
caducifolio”(14), o también denominado como “selvas secas”(15). El manejo del ganado en
Sinaloa utiliza el agostadero; este recurso es fundamental para el aporte de forraje en la
alimentación del ganado durante la época de lluvias, aunado al uso de pastoreo de cultivos
anuales (sorgo, maíz) en la forma tradicional(16) y el uso en época de lluvias y secas de las
praderas perennes establecidas como resultado de la transferencia de tecnología realizada por
centros de investigación locales.
Selección de la muestra e instrumento aplicado
El estudio utilizó información obtenida a través de encuestas a productores. La muestra se

obtuvo mediante el uso de muestreo no probabilístico intencional(17). El muestreo intencional
prioriza la selección de casos que provean información de calidad de un tema específico para
su análisis a profundidad y es realizado a través de la definición de criterios definidos por el
investigador(18,19). La encuesta se aplicó por seis extensionistas pecuarios ubicados en la zona
de estudio y contratados por la Dirección de Ganadería del Gobierno del estado de Sinaloa;
ellos seleccionaron por facilidad de acceso y seguridad los municipios y productores a
entrevistar, los criterios de selección fueron: 1) ser productores de ganado doble propósito
(sistema representativo de Sinaloa) y, 2) accedieran a contestar la encuesta.
558
En total se realizaron 61 encuestas: zona norte (10), zona centro (7) y zona sur (44). La
encuesta se aplicó en el primer trimestre del 2022. La encuesta se diseñó para obtener
información relacionada con la edad del productor, la superficie total utilizada para la
producción pecuaria, áreas de siembra, áreas con praderas, incluyendo información sobre si
dispone o no de agostadero, meses de utilización y superficie total de agostadero, se obtuvo
el inventario de ganado con que cuenta cada unidad de producción, se preguntó sobre la
percepción que tienen sobre las fechas relacionadas con el inicio y fin de la época de lluvias
(¿cuándo era el inicio y fin de la época de lluvias?), el comportamiento del tamaño del hato
en los últimos diez años (¿Usted considera que el ganado había aumentado, disminuido o
seguía igual en los últimos diez años? y ¿Cuál fue el motivo de la disminución?). Para
identificar la problemática, se pidió al productor que eligiera, en orden de importancia de
mayor a menor, los problemas que desde su percepción afectaban en mayor medida a la
producción ganadera. Los problemas planteados fueron: altos costos de forrajes, alto costo
de combustibles, bajo precio de la leche, bajo precio del kilo de becerro, falta de apoyos del
gobierno y sequía.
Análisis de la información
Se utilizó análisis factorial (AF) para poder reducir la dimensión de los datos y explicar un
fenómeno desde un menor número de variables llamados factores(20). El propósito principal
del AF es “tratar de establecer una estructura subyacente entre las variables del análisis, a
partir de estructuras de correlación entre ellas, es decir, busca definir grupos de variables
(más conocidos como factores) que estén altamente correlacionados entre sí”(21). Para la
determinación del número de factores a extraer se consideró el criterio del porcentaje de
varianza explicada, el cual para ciencias sociales se puede establecer un mínimo de 60 %(22).
La matriz de factores se estimó mediante el método de rotación Varimax con káiser; la
solución rotada se detiene cuando se logra maximizar las ponderaciones a nivel del factor.
Es decir, se espera que cada ítem o variable sea representativo en solo uno de ellos, con el
fin de minimizar al máximo el número de variables dentro de cada factor; de esta forma, se
obtuvo la matriz de factores, la cual contiene las ponderaciones (cargas o pesos) de cada
variable, así una variable está contenida en un factor cuando su contribución se sitúa por
encima de 0.5(23).
El AF utilizó 10 variables cuantitativas, variables que se han utilizado en otros estudios para
realizar tipologías de productores(24,25,26): número de unidades animal y tamaño de hato,
superficie sembrada, superficie de agostadero, número de hijos que trabajan en el rancho,
número total de hijos, edad del productor, superficie con praderas, superficie en descanso y,
número de meses con escasez de forraje. Para verificar la utilidad del análisis de factores se
559
obtuvo la medida de adecuación muestral de Kaiser-Meyer-Olkin (KMO): valores menores

a 0.5 de este estadístico, indicarían que el AF no resultaría una técnica útil, y valores entre
0.5 y 0.6, que el grado de intercorrelación es medio, pero aplicable, en tanto un KMO con
valores mayores a 0.7 indicaría un alta intercorrelación entre las variables(27). Además, se
utilizó la prueba de esfericidad de Bartlett; este test prueba la hipótesis nula de que las
variables están intercorrelacionadas, es decir, evalúa si la matriz de correlaciones no es una
matriz de identidad, aquella en la que no existe relación entre las variables, y esta prueba se
acepta como válida si el nivel de significancia es menor al 5 %(28).
Para la identificación de los diferentes grupos de productores se realizó un análisis clúster

(AC), el cual permitió agrupar productores con características similares dentro del grupo y
con amplia variabilidad entre ellos. De acuerdo con Rao y Srinivas(29) en el AC los grupos se
forman de tal manera que cada objeto es parecido a los que hay dentro del clúster. Para la
identificación de los grupos se utilizó el análisis de conglomerados jerárquico con el método
de Ward y la distancia euclídea al cuadrado(30). El análisis entre los grupos se realizó
mediante la prueba de Kruskal-Wallis, y pruebas de Ji cuadrada para variables cualitativas
para determinar las diferencias (P<0.05) entre los grupos. Para verificar si existe una relación
entre superficie de agostadero, número de meses de compra de forraje y número de cabezas
del hato se realizó un análisis de correlación de Spearman, dado que no se cumplió la
normalidad de los datos. Los análisis estadísticos se realizaron con el software SPSS(31).
Resultados y discusión
Análisis factorial
El AF permitió identificar cuatro factores que explican el 68.79 % de la varianza de los datos
(Cuadro 1). Los componentes obtenidos fueron denominados de la siguiente forma: recursos
agropecuarios (C1), recursos forrajeros (C2), recursos familiares (C3) y recursos forrajeros
adicionales (C4); las variables fueron positivas en cada componente. La medida de
adecuación muestral KMO presentó un valor de 0.61 y la prueba de esfericidad de Bartlett
mostró un valor de Ji cuadrada (X2) de 444.73 y una significancia de P<0.0001, por lo que
se puede afirmar que el AF resultó un modelo idóneo y apropiado para la reducción de
variables. El análisis clúster identificó cuatro grupos: el grupo 1 (G1) representó el 27.80 %
de la muestra, el G2 representó el 49.20 % y fue el que tuvo el mayor porcentaje de
productores entrevistados, el G3 representó 9.80 % y finalmente, el G4 representó el
13.10 % del total de productores.
560
Cuadro 1: Matriz de componentes rotados y porcentaje de varianza explicada

Variable C1 C2 C3 C4 Comunalidad
Tamaño del hato .964 .053 -.068 -.089 .945
Unidades animales .964 .053 -.065 -.093 .945
Superficie sembrada, ha .754 .261 -.008 .233 .691
Superficie de agostadero, ha .529 -.400 .114 -.177 .484
Hijos que trabajan en el-.011 -.062 .873 -.082 .774
rancho, #
Número total de hijos -.052 .344 .783 .177 .766
Edad del productor -.068 .559 .220 .109 .378
Superficie con praderas, ha .207 .621 .181 -.047 .464
Superficie en descanso, ha -.040 -.034 .039 .958 .922
Meses con escasez de forraje .062 .694 -.130 -.090 .511
Valor propio 2.813 1.861 1.185 1.021
% de la varianza 28.132 18.606 11.845 10.214
% acumulado 28.132 46.738 58.583 68.797
Recursos familiares
La edad de los productores fue similar entre los cuatro grupos (P>0.05): fluctúa entre 50 y
57 años, los productores del G4 fueron los más jóvenes con una mediana de 50 años. Los
cuatro grupos tienen entre 2 y 3 tres hijos en promedio. En general, existe muy poca
participación de los hijos en las actividades productivas de los ranchos (Cuadro 2). Estos
resultados coinciden con Cuevas et al(32) quienes señalan que las características
socioeconómicas del productor en Sinaloa presentan características homogéneas.
Cuadro 2: Recursos familiares de los grupos de productores (mediana±RIC*)

Variable G1 G2 G3 G4 P**
Edad 56.00±26.00 57.50±21.25 56.00±23.25 50.00±17.00 0.338
Hijos totales, # 3.00±3.50 2.00±3.20 2.00±3.20 3.00±3.50 0.544
Hijos trabajan, # 0±1.00 0±1.00 0±1.00 0.50±1.00 0.657
*RIC=rango intercuartílico, **Prueba de Kruskal-Wallis.
561
Recursos agropecuarios
El tamaño de hato fue similar entre el G1y G2 (36 y 42.5 cabezas de ganado por grupo), pero
diferente (P<0.05) entre el resto de los grupos (180 para el G3 y 110.5 en el G4); este
comportamiento fue similar para la variable unidad animal (UA). La superficie sembrada
resultó sin diferencias (P>0.05) entre los grupos G1, G2 y G4. Mientras que la superficie de
agostadero con que cuentan los productores fue diferente (P<0.05) en tres grupos: G1, G2 y
G3 (Cuadro 3).
Cuadro 3: Recursos agropecuarios de los grupos de productores (mediana±RIC*)

Variable G1 G2 G3 G4 P**
a a b c
Hato, No. de 36.00±28.50 42.50±27.25 180.00±69.50 110.50±21.25 0.001
cabezas
UA 32.75±26.00a 37.25±25.61a 154.50±61.70b 95.20±13.42c 0.001
Sup. sembrada, 20.00±21.50a 12.00±12.18a 50.00±62.50b 13.00±15.25a 0.027
ha
Agostadero, ha 38.00±40.50a 3.50±90.00b 65.00±126.00c 15.00±80.80a 0.001
*RIC=rango intercuartílico, **P es la probabilidad obtenida mediante la prueba de Kruskal-Wallis.
abc
Valores con distinta literal son diferentes (P<0.05).
El uso de los recursos agrícolas para la producción de forraje (superficie sembrada y

agostadero) están en función de la temporada de lluvias. Los productores señalaron contar
con un período de lluvias de tres meses (63.90 % mencionaron que la época de lluvias inicia
en julio, mientras que el 41 % señaló que termina en el mes de septiembre). Así la época de
lluvias correspondería a un periodo de tres meses, de julio a septiembre, en tanto que la
temporada de lluvias podría ser hasta de nueve meses al año: octubre a junio.
El agostadero es utilizado en la época de lluvias cuando el bosque tropical caducifolio se

renueva; al respecto estudios previos señalan que, durante la época de lluvias el ganado
improductivo, becerros y becerras destetadas son enviados al “agostadero”, para el pastoreo
de hierbas y árboles(33), estos mismos autores describen las principales especies que existen
en el agostadero; la estructura vertical se encuentra constituida por árboles dominantes con
alturas de 10 a 15 m, el piso superior lo integran especies como Lysilpma divaricata,
Caesalpinia sclerocarpa, Pithecellobium mangense, Conzattia serícea. En tanto, el
sotobosque se cubre durante el verano, por una densa alfombra de especies herbáceas, que
son altamente preferidas por el ganado: Carlowrightia costarina, Henrya imbricans, Henrya
scorpioides, Ruellia donnell-smithii y Siphonoglossa sessilis. Este recurso es utilizado por
los productores y es uno de los recursos vegetales más amenazados en México; al respecto
562
un estudio realizado sobre este tipo de vegetación encontró una tasa de deforestación anual
del 1.4 % y áreas fragmentadas y perturbadas(34).
Finalmente, durante la “época de sequía, las tierras sembradas con cultivos agrícolas anuales,
son utilizadas como “potreros”, es decir, después de cosechar el maíz o la panoja de sorgo,
el resto de la planta (esquilmo) sirve como alimento para el ganado. En esta época todo el
ganado se concentra en estos potreros, los cuales están cercados con alambre de púas y postes
de madera regional obtenida del agostadero, y la alimentación es complementada con la
compra de forrajes y uso de esquilmos de las zonas de riego del estado. Estos resultados
concuerdan con un estudio del sistema bovinos de doble propósito (SBDP) llevado a cabo en
el norte de Sinaloa(35) el cual señala que el SBDP basa su sustento en el pastoreo de diferentes
recursos forrajeros: pastoreo en residuos en áreas cultivadas (cultivos agrícolas de maíz y
sorgo), en praderas establecidas, y en el pastoreo de áreas de uso común denominado
agostadero, combinado con la suplementación alimenticia.
Recursos forrajeros para el ganado
El uso de praderas y “sabanas” resultó similar en los cuatro grupos de productores (P>0.05).
Existe una baja cantidad de superficie de praderas y tierras de descanso: solo el 45.90 % de
productores reportó el uso de praderas y 21.30 % deja tierras en descanso. No obstante, todos
los grupos presentan compras de forraje, pero aquellos que tienen mayor número de animales
(G3 y G4) lo hacen durante un mayor número de meses; de 5 a 6.6 meses al año (Cuatro 4).
Cuadro 4: Recursos forrajeros de los grupos de productores (mediana±RIC*)

Variable (ha) G1 G2 G3 G4 P**
Praderas 0±12.50 0.50±3.00 0±16.00 0±12.75 0.927
Compra forrajes, meses 3.00±2.50 3.00±3.00 5.00±4.50 6.50±90 0.057
Superficie en descanso, ha 0±10.00 0±0 0±2.00 0±0 0.107
*RIC=rango intercuartílico, **Prueba de Kruskal-Wallis.
El manejo del ganado en este tipo de recursos es el siguiente. Al inicio del periodo de lluvias,
las vacas en lactancia permanecen en las superficies en descanso o “sabanas” (áreas agrícolas
abiertas al cultivo que no se siembran y se utilizan para mantener este tipo de ganado
pastoreando vegetación natural o hierbas nativas). El uso de sabanas es una necesidad para
mantener el ganado, aun cuando los residuos de los cultivos suelen ser de baja calidad.
Los productores que tienen praderas utilizan el forraje durante la época de sequía, ya que
durante la época húmeda las sabanas tienen forraje suficiente para las vacas productoras. Al
563
respecto un estudio realizado en Sinaloa para pequeños productores(36) señala que “los
productores que cuentan con praderas de pastos perennes, las utilizan como lotes de reserva
en los meses de enero a junio (sequía); los animales pastorean en forma continua hasta el
consumo total de las praderas que pasan a descanso y recuperación durante el periodo
húmedo (julio a diciembre), situación que va en contra del manejo de pastizales, pero la toma
de decisión del productor al respecto está condicionada por el periodo de lluvias que utiliza
el agostadero como fuente de alimentación”.
Los resultados de la correlación entre tamaño del hato (TH) y la compra de forrajes fue
significativa (P<0.05) con un valor de rho59=.255, P=.047, y la correlación entre el TH y el
número de hectáreas de agostadero fue moderada (P<0.05) con un valor de rho59=.305,
P=.017. Lo anterior parece indicar que, para la muestra analizada, los productores que
cuentan con mayor TH tienen mayor superficie de agostadero y mayor necesidad de compra
de forraje, lo cual puede inducir a la pérdida de productividad de este recurso. Ya que como
señalan Enríquez et al(37) en al menos 24 estados del país, el número de cabezas de ganado,
es superior a la capacidad de carga, en función de la producción de forrajes. Esta situación
trae como consecuencia la degradación paulatina de las praderas y, por consiguiente, una
disminución de su productividad.
Problemática en el sistema pecuario
El primer y segundo problema que tiene la producción ganadera en la región de estudio fue
la sequía y el alto costo de los forrajes, en los cuatro grupos analizados no se presentó
diferencias (P>0.05), el único problema planteado que presento diferentes entre los grupos
fue el del bajo precio del becerro (P<0.05) entre el G1 y el G4 (Cuadro 5). Los resultados
coinciden con lo señalado por Habte et al(9) respecto a que la sequía es uno de los efectos
indirectos más importantes del cambio climático en la ganadería, ya que el 52.50 % de los
productores entrevistados señalaron que la principal problemática tiene relación con sequías
más intensas que limitan la producción de forrajes para la alimentación del ganado.
Cuadro 5: Principales problemas de la ganadería bovina en la región de estudio (%)

Problema *G1 (17) G2 (30) G3 (6) G4 (4) Promedio X2
Sequías 64.70 43.30 50.00 62.50 52.50 0.691
Alto costo de forrajes 29.40 26.70 33.30 12.50 26.20 0.687
a b
Bajo precio del kilo de becerro 35.30 13.30 0.0 37.50a 21.30 0.005
Falta de apoyos del Gobierno 17.60 16.70 16.70 12.50 16.40 0.173
Bajo precio de la leche 23.50 13.30 0.0 12.50 14.80 0.188
Alto costo de combustibles 0 6.7 0.0 0.0 3.30 0.748
X2= prueba Ji-cuadrada, *entre paréntesis se encuentra el total de productores del grupo.
ab
Valores con distinta literal son diferentes (P<0.05).
564
A través del monitoreo de la sequía que realiza la Comisión Nacional del Agua(38) a nivel
nacional y en Sinaloa, esta institución ha identificado varios años con periodos críticos de
sequía; en su reporte para el año 2021 identificó en cinco municipios de la región de estudio
(Concordia, Elota, Mazatlán, Mocorito y San Ignacio) condiciones de sequía extrema,
mientras que los otros tres municipios (El Fuerte, Guasave y Rosario) presentaron sequía
severa en el año 2021.
El 86.70 % de los productores señaló que el inventario pecuario ha disminuido en los últimos
diez años, y el 67.30 % mencionó como principal motivo, los periodos frecuentes de sequía.
Ya que, los periodos de sequía intensos disminuyen la disponibilidad de forraje, y también
estos fenómenos extremos como las temporadas crecientes de calor, las sequías intensas, así
como las inundaciones tendrán efectos adversos para el sector agrícola y también en la
productividad pecuaria y afectaciones en el inventario productor(8,9). Cabe mencionar que no
se investigó de forma directa los meses y mecanismos para otorgar agua a los animales, sin
embargo, el manejo del agua para los animales se subsana mediante norias (pozos), arroyos
cercanos a los corrales, y represas; los productores del norte del estado (El fuerte, Guasave)
tienen sus tierras cercanas a canales de riego, así como “acarreo” de agua en camionetas. La
sequía y el manejo del agua para el ganado es un tema que debe profundizar en próximos
estudios en la producción pecuaria en el trópico.
El periodo de sequía en la muestra analizada fue de nueve meses; la escasez de forraje durante
esta época obliga a los productores a comprar pasturas y otros alimentos hasta seis meses al
año. En este sentido, la hipótesis planteada fue corroborada, al identificar que los productores
que cuentan con mayor tamaño de hato presentan mayor vulnerabilidad en la producción de
forrajes para alimentación del ganado, por lo que tienen que recurrir a la compra de forrajes
y a la utilización de una mayor superficie agrícola y de agostadero. Respecto a la
vulnerabilidad sobre la sequía como problema del cambio climático los productores con
mayor tamaño de hato señalan como principal problemática a la sequía; sin embargo, el
porcentaje de productores que señalan a la sequía como principal problema es mayor en los
productores con hatos pequeños. Los resultados obtenidos aplican para los productores
entrevistados, no obstante, podrían ser utilizados para regiones con condiciones geográficas
similares. Se requiere del desarrollo de estrategias tecnológicas y políticas diferenciadas por
tipos de productores de acuerdo con los recursos con los que cuentan, para mejorar la
producción de forrajes bajo el contexto de la sequía, y así disminuir la presión y posible
deterioro de la superficie agrícola y el agostadero en el estado de Sinaloa.
565
Agradecimientos
Se agradece a los extensionistas que aplicaron la encuesta, a los productores entrevistados y

al INIFAP por el financiamiento al proyecto SIGI 14235135370: “Producción sustentable de
forraje bajo un contexto de cambio climático y degradación de suelos en el trópico seco de
México”.
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569
Artículo
Efecto del sexo sobre los rasgos de calidad de la carne y las propiedades
sensoriales en cerdos mestizos argentinos
César Federico Guzmán a*
Julieta Fernández Madero b
Alberto Enrique Carini b
Malvina Marcela Tolaba b
Alejandra Picallo c
Enrique Paván d,e
Laura Pouzo d,e
a
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), EEA Cuenca del Salado,
Argentina. Av. Belgrano 416, B7203AJR Rauch, 7200, Argentina.
b
Universidad Católica de Salta. Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Salta,
Argentina.
c
Universidad de Buenos Aires. Facultad de Agronomía. Departamento de Producción
Animal. Área Calidad de Productos Pecuarios y Estudios del Consumidor. Buenos Aires,
Argentina.
d
Universidad Nacional de Mar del Plata. Facultad de Ciencias Agrarias. Balcarce, Buenos
Aires, Argentina.
e
INTA, EEA Balcarce, Argentina.
* Autor de correspondencia: guzman.federico@inta.gob.ar
570
Resumen:
El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto del sexo sobre el peso vivo final, las
características de la canal, los rasgos de calidad de la carne y las propiedades sensoriales de
una línea específica de cerdos mestizos (Landrace 75% x Yorkshire 25% “Degesa”). En el
presente estudio se utilizaron ocho machos castrados (MC) y ocho nulíparas (H)
seleccionados al azar. No se observaron diferencias (P˃0.05) entre sexos en cuanto a las
características de la canal, el valor de la fuerza de cizallamiento o la longitud del sarcómero.
Sin embargo, el grosor de la grasa dorsal, el pH@45, el pH@24, la capacidad de retención
de agua, el puntaje de marmoleado y el contenido de grasa intramuscular fueron mayores
(P˃0.05) en MC que en H. La carne de MC tuvo menor (P=0.04) luminosidad que la de H,
pero similar (P≥0.34) rojez y amarillez. La proporción total de ácidos grasos saturados
(AGS), así como los AGS individuales (C16:0 y C18:0) fueron mayores en MC que en H,
pero la relación n-6:n-3 fue menor en los machos que en las hembras. En general, la carne de
los machos fue mejor calificada que la carne de hembras por el panel entrenado en atributos
de sabor, pero el resultado fue opuesto cuando se evaluaron las propiedades de textura.
Además, una mayor puntuación general de color, así como los atributos de sabor, se asociaron
positivamente con el contenido de grasa intramuscular y la tasa de AG monoinsaturados, pero
se asociaron negativamente con la proporción de AG poliinsaturados. En conclusión, los
resultados sugieren que la calidad de la carne de cerdos mestizos Degesa mostró marcadas
diferencias relacionadas con el sexo y, por lo tanto, podría ser comercializado
diferencialmente por sexo en el mercado de carne.
Palabras clave: Ácidos grasos, Grasa intramuscular, Color de la carne, Longitud del
sarcómero, Panel sensorial, Fuerza de cizallamiento.
Introducción
Argentina ha sido tradicionalmente reconocida como un importante productor y consumidor

de carne de ganado bovino. No obstante, en los últimos años la industria porcina ha ido
creciendo, lo que ha llevado a un mayor consumo local per cápita de carne (de 8.5 kg en 2011
a aproximadamente 16 kg en 2020(1). Si bien la calidad de la carne es un tema crítico para la
industria cárnica, el sistema de clasificación de la carne de cerdo argentino se basa
únicamente en la proporción (%) de tejido magro y en el rendimiento de la canal (kg)
(Resolución S.A.G. y P. No. 57/95).
571
Los principales atributos sensoriales que definen la calidad de la carne de cerdo son el color,
la terneza, la jugosidad, el olor y el sabor(2). Los manejos productivos como la dieta y las
prácticas de alimentación(3) pueden afectar esos atributos. Además, son importantes los
aspectos intrínsecos como la raza, el peso y el sexo(4,5,6). Varios estudios(7,8,9) sugirieron que
los rasgos de calidad de la canal y de la carne de cerdo podrían ser altamente dependientes
del sexo del animal, incluyendo el tipo de castración. Sin embargo, estos estudios obtuvieron
resultados inconsistentes ya que se evaluaron diferentes líneas genéticas porcinas. Esto
sugiere que las diferencias en los rasgos de calidad de la carne de cerdo relacionadas con el
sexo son altamente dependientes de la raza o cruza genética considerada(6).
A pesar de que el sexo del cerdo juega un papel clave en los aspectos de calidad de la carne,
las canales de cerdo argentino se comercializan actualmente como una sola categoría
“capón”, la cual incluye machos enteros o castrados y hembras, considerando que no hay
investigaciones hasta el conocimiento actual que evalúen el aspecto de la calidad de la carne
de la línea híbrida porcina (Landrace 75% x Yorkshire 25%). Por lo tanto, el presente estudio
representa un enfoque novedoso para evaluar el efecto del sexo de las hembras y los machos
castrados sobre las características de la canal y la calidad de la carne de la cruza porcina
(Landrace 75% x Yorkshire 25% “Degesa”).
Material y métodos
Manejo de animales, mediciones de canales y recolección de muestras
El ensayo se llevó a cabo en La Isla, Cerrillos, provincia de Salta (24°52'46"S, 65°24'20"O,

1,217 m de altitud) Argentina, bajo manejo de buenas prácticas de manufactura y estándares
de bienestar de acuerdo con las recomendaciones nacionales argentinas para el manejo de
animales. El procedimiento fue aprobado por el comité ético y técnico institucional de la
Universidad Católica de Salta (RR N° 1294/15).
Dieciséis (16) cerdos mestizos Degesa (Yorkshire 25% x Landrace 75%) se seleccionaron
aleatoriamente de la misma piara: ocho hembras y ocho machos. Los machos fueron
castrados quirúrgicamente (MC) y las hembras (H) permanecieron enteras. A cada grupo se
le asignaron corrales separados, con un área de 1.2 m2 por animal. Los animales fueron
alimentados ad libitum con el mismo alimento comercial y agua utilizando un sistema de
tolva. Todos los animales se sacrificaron el mismo día en un matadero comercial, situado a
30 km de la granja experimental. En el momento del sacrificio, los animales tenían 25
semanas de edad y su peso vivo promedio fue de 125 ± 5 kg.
En el matadero se registró el peso individual previo al sacrificio (PPS) y el peso de la canal

caliente (PCC). El pH muscular se determinó a los 45 min (pH@45) y 24 h después del
572
sacrificio (pH@24) en el músculo Longissimus lumborum (LL), entre las costillas 12 y 13 de

la mitad derecha de cada canal. El grosor de la grasa dorsal se midió con un calibrador manual
(Starrett ®, Athol, Massachusetts, EE. UU.) y el área del ojo del lomo (AOL) se trazó y
determinó con el software ImageJ® a nivel de la costilla 11 (GGD; cm) en el lado izquierdo
de la canal. El puntaje de marmoleado se determinó en la misma costilla a través de las
tarjetas de puntuación de los Estándares Oficiales de Calidad de Marmoleado (Estándares
Oficiales de Calidad de Color y Marmoleado, Pork checkoff, EE. UU.). Las secciones del
Longissimus lumborum (LL) entre las costillas 9 y 13 de cada canal izquierda y derecha se
cortaron en filetes, perpendiculares al eje longitudinal del músculo LL. Se obtuvo un filete
de 2.5 cm de grosor del músculo LL de la sección de las costillas 12-13 (de craneal a caudal),
de las canales izquierdas para su análisis proximal. Para este análisis, previamente se extrajo
toda la grasa externa y los tejidos conectivos. Se obtuvo un filete adicional de 0.5 cm de
grosor de la sección de costillas 12-13 y se almacenó para la posterior determinación de la
longitud del sarcómero. El músculo LL de la sección de las costillas 9-11 se cortó en filetes
de 2.5 cm de grosor para evaluar el color, la fuerza de cizallamiento Warner-Bratzler (FCWB)
y la pérdida por cocción. Después de 24 h de sacrificio, las muestras de carne se envasaron
al vacío y se almacenaron a -20 °C, hasta su posterior análisis en el laboratorio de calidad de
carne del EEA INTA Balcarce, Argentina. Los análisis sensoriales se realizaron en el
Laboratorio de Análisis Sensorial de la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional
de Buenos Aires, Argentina.
Mediciones de la calidad de la carne
Análisis proximal
El contenido de materia seca se calculó como la diferencia entre el peso inicial (carne fresca)
y el peso final después de secar la carne durante 48 h a 60 °C, por duplicado. El contenido
de lípidos totales se determinó mediante un sistema de extracción automática (Ankom xt10,
Ankon, Macedonia NY, EE. UU.).
Evaluación del color de la carne
El color instrumental se registró utilizando un colorímetro de Minolta (CR-310; Minolta Inc.,

Osaka, Japón) con un área de medición de 50 mm de diámetro utilizando un iluminante D65,
calibrado contra un disco de cerámica blanco proporcionado por el fabricante. Las lecturas
de color se determinaron 24 h post mortem en las secciones transversales expuestas de la
costilla 12 del músculo LL de la canal izquierda. La muestra de carne se expuso al oxigeno a
temperatura ambiente durante 30 minutos antes de la medición del color. Cada muestra se
midió seis veces y el valor se expresa como un promedio. El sistema utilizado fue el CIE
Lab, el cual proporciona tres componentes de color: L* (luminosidad, 0= negro, 100=
573
blanco), a* (índice de rojez, -a*= verde, +a*= rojo) y b* (índice de amarillez, -b= azul, +b=
amarillo).
Fuerza de cizallamiento Warner-Bratzler y pérdida por cocción
El procedimiento de la FCWB se llevó a cabo de acuerdo con las directrices de la AMSA

(1995)(10). Las muestras congeladas (filetes de 2.5 cm de grosor) se descongelaron a 4 °C
durante 12 h, se pesaron y se cocinaron en parrilla eléctrica corazón abierto (Farberware,
Bronks NY). Durante la cocción, los filetes se voltearon a 35.5 °C en el centro geométrico y
se asaron a la parrilla hasta que la temperatura alcanzó los 71 °C. La temperatura interna se
controló mediante un termómetro digital de barrido múltiple (termómetro de barrido, Digi-
Sense, Cole Palmer). Las muestras cocidas se enfriaron a 4 °C durante 20 min y se pesaron
de nuevo. La pérdida por cocción se calculó de la siguiente manera: pérdida por cocción (%)=
(peso de la muestra cruda – peso de la muestra cocida)/(peso de la muestra cruda) × 100. Las
chuletas se enfriaron a temperatura ambiente; se extrajeron seis núcleos de 1.27 cm de
diámetro paralelos a la fibra muscular, y se cortaron núcleos perpendiculares al eje
longitudinal de la fibra. La fuerza de cizallamiento máxima se midió utilizando un
dinamómetro digital (BFG500N, Quantro l TM, Dillon/ Quality Plus, Inc., Kansas City, MO,
EE. UU.), equipado con un accesorio FCWB a una velocidad de cruceta de 200 mm/min
(cizalla de carne Warner-Bratzler, G-R Manufacturing CO., Manhattan, KS, EE. UU.).
Longitud del sarcómero
La longitud del sarcómero (LS) se determinó en muestras de músculo LL, utilizando un

método de difracción láser de helio-neón (CVI Melles Gliot. Serie 7822 FH-1)(11). Se
midieron veinte fragmentos de miofibrillas de cada muestra para determinar la longitud
promedio del sarcómero.
Perfil de ácidos grasos
Los ésteres metílicos de ácidos grasos en muestras de músculo LL liofilizado se obtuvieron

por transmetilación directa(12). Los ésteres metílicos de ácidos grasos se analizaron con un
cromatógrafo de gases Clarus 500 (Perking Elmer) provisto de una columna capilar CP-
Select CB para FAME, sílice fundida WCOT 100 m_0.25 mm (No. Cat. CP7420; Varian
Inc.). Los ácidos grasos individuales se identificaron comparando los tiempos de retención
con los patrones (Sigma, St. Louis, MO; Supelco, Bellefonte, PA; Matreya, Pleasant Gap,
PA). Los ácidos grasos se cuantificaron incorporando ácido metil tricosanoico (C23:0) como
patrón interno, en cada muestra durante la metilación.
574
Análisis sensorial
Veinticuatro (24) horas antes del análisis sensorial, las muestras se descongelaron a 2.5 ±
0.5 °C en el Laboratorio de Análisis Sensorial de la Facultad de Agronomía de la Universidad
Nacional de Buenos Aires, Argentina. Las muestras de lomo (2.5 cm de grosor) se cocinaron
en una parrilla de contacto doble hasta que la temperatura interna alcanzó los 71 ± 1 °C. Las
muestras fueron analizadas por un panel analítico de seis miembros capacitados de acuerdo
con estándares internacionales y experiencia cárnica(13-16) en análisis sensorial. Cada
panelista recibió las muestras (cubos: 1x1x2.54 cm) en placas de Petri con un código aleatorio
de tres dígitos. Las muestras de los filetes se evaluaron para los siguientes atributos
sensoriales: color general (CG); intensidad del olor (IO); persistencia de sabor (PS), sabor
característico (SC); firmeza (F) y dureza (D). Los panelistas calificaron las muestras
utilizando una escala lineal no estructurada de 10 cm, donde cada punto final correspondía a
la puntuación baja o alta de cada atributo, es decir: CG: rosa claro a rojo oscuro, IO: no
intenso a extremadamente fuerte, PS: no persistente a extremadamente persistente, SC:
ninguno a sabor desagradable fuerte, F: extremadamente suave a duro, D: muy tierno a muy
duro (límite inferior: 0 al límite superior: 10)(10).
El análisis se realizó con un diseño completamente al azar. El efecto del sexo sobre los
parámetros de calidad de la carne se analizó mediante una prueba de T. Cada animal se
consideró una unidad experimental. Las diferencias se consideraron significativas con
P≤0.05 y las tendencias se consideraron cuando P≤0.10. El grado de asociación entre los
datos fisicoquímicos y sensoriales se evaluó utilizando las correlaciones de Pearson
(significativas a P≤0.05; tendencias P≤0.10). El análisis estadístico se realizó utilizando el
paquete rcmdr del programa estadístico R core team (2013).
Resultados
Características de la canal y rasgos de calidad de la carne
El sexo no afectó al PPS, PCC, rendimiento de la canal o al AOL (P=0.48, P=0.20, P=0.22
y P=0.61, respectivamente; Cuadro 1). El grosor de la grasa dorsal fue 19 % mayor (P<0.001)
en MC que en H. La carne de MC tendió (P=0.07) a tener mayor pH@45 que la carne de H
y, a las 24 h post mortem, el pH muscular fue mayor (P=0.03) en MC que en H.
No se observaron diferencias (P≥0.34) para los parámetros de rojez (a*) o amarillez (b*) en
las muestras de lomo, excepto para L* en H, que fue 7 % mayor (P=0.04) que en MC.
Además, la fuerza de cizallamiento y la longitud del sarcómero no difirieron (P>0.05) entre
575
la carne de H y MC. No se observaron diferencias (P=0.55) en la pérdida por cocción entre

sexos. La carne de MC tuvo mayor puntaje de marmoleado (P=0.03) y contenido de grasa
intramuscular que la carne de H.
Cuadro 1: Efecto del sexo sobre el peso vivo, las características de la canal y la calidad de
la carne
MC H EEM Valor P
Peso previo al sacrificio, kg 124.50 121.50 7.52 0.48
Peso de la canal caliente, kg 101.60 98.00 5.78 0.22
Rendimiento de la canal, % 81.80 80.70 1.82 0.20
Grosor de la grasa dorsal, mm 25.90 21.06 3.14 <0.001
2
Área del ojo del lomo, cm 36.16 36.98 3.11 0.61
Fuerza de cizallamiento Warner Bratzler, 36.00 31.00 0.86 0.26
N
Longitud del sarcómero, µm 2.04 2.01 0.05 0.22
Marmoleado 2.60 1.70 0.83 0.03
Grasa intramuscular, % 3.48 2.60 0.79 0.02
Pérdida por cocción, % 25.52 26.74 0.96 0.55
pH@45 5.67 5.43 0.06 0.03
pH@24 5.41 5.23 0.05 0.07
Color
L* 52.44 56.13 3.60 0.04
a* 5.10 4.57 1.49 0.34
b* 14.56 15.16 2.16 0.94
MC= macho castrado; H= hembra; EEM= error estándar de la media; PPS= peso previo al sacrificio; PCC=
peso de la canal caliente; RC= rendimiento de la canal; GGD= grosor de la grasa dorsal; AOL= área del ojo
del lomo; FCWB= fuerza de cizallamiento Warner Bratzler; LS= longitud del sarcómero; MAR=
marmoleado; PC= pérdida por cocción; GIM= grasa intramuscular; pH@45= pH del músculo longissimus
lumborum a los 45 min post mortem; pH@24= pH del músculo longissimus lumborum a las 24 h post
mortem; L* (luminosidad), a* (índice de rojez) y b* (índice de amarillez).
Perfil de ácidos grasos
La proporción total de ácidos grasos saturados (AGS) fue mayor (P<0.01) en MC que en H
(Cuadro 2); los AGS individuales también fueron mayores en MC que en H, con relaciones
C16:0 y C18:0 más altas en MC que en H, respectivamente (P≤0.04). La relación C22:5 fue
mayor (P<0.05) en H que en MC. No se encontraron diferencias (P>0.10) entre sexos para
el resto de las mediciones.
576
Cuadro 2: Efecto del sexo sobre la composición de ácidos grasos del Longissimus
lumborum (%)
Ácidos grasos MC H EEM Valor P
AGS 37.90 36.46 0.27 <0.01

C12:0 0.10 0.09 0.01 0.19
C14:0 1.34 1.31 0.01 0.29
C16:0 23.20 22.44 0.17 0.02
C18:0 11.91 11.19 0.17 0.04
AGMI 40.03 39.97 0.47 0.95
C16:1 cis 9 2.65 2.70 0.08 0.79
C18:1 cis-9 33.94 33.63 0.37 0.69
C18:1 cis-11 2.87 3.03 0.06 0.22
AGPI 18.99 20.15 0.54 0.29
C18:2 n-6 15.01 15.77 0.43 0.39
C18:3 n-3 1.24 1.21 0.03 0.76
C20:4 n-6 2.06 2.35 0.08 0.08
C20:4 n-3 0.03 0.04 0.01 0.21
C20:5 n-3 0.10 0.11 0.01 0.37
C22:5 n-3 0.34 0.39 0.01 0.03
AGPI n-6 17.07 18.12 0.49 0.29
AGPI n-3 1.82 1.88 0.04 0.57
Proporciones
n-6:n-3 9.33 9.64 0.06 0.12
AGPI:AGS 0.50 0.55 0.09 0.38
AGMI:AGS 1.04 1.09 0.07 0.19
MC= macho castrado; H= hembra; EEM= error estándar de la media; AGS (ácidos grasos saturados)= C12:0+
C14:0+ C16:0+ C18:0; AGMI (ácidos grasos monoinsaturados)= C14:1 cis-9 + C16:1 cis-9 + C18:1 cis-9 +
C18:1 cis-11; AGPI (ácidos grasos poliinsaturados)= C18:2 n-6 + C18:3 n-3 + C18:4 n-3 + C20:4 n-6 + C20:4
n-3 + C20:5 n-3 + C22:5 n-3 + C22:6 n-3; AGPI n-6: C18:2 n-6 + C20:4 n-6; AGPI n-3: C18:3 n-3 + C18:4 n-
3 + C20:4 n-3 + C20:5 n-3 + C22:5 n-3 + C22:6 n-3.
Características sensoriales
577
Los atributos sensoriales de la carne fueron influenciados por el sexo de los animales. La
carne de MC tuvo un puntaje más alto de persistencia de sabor (P<0.01) y tendió a tener un
color general más alto (CG, P<0.09) y sabor característico (SC; P=0.06) que la carne de H.
La dureza (D) y la firmeza (F) fueron mayores en H (P<0.05). No hubo diferencias
significativas en el resto de los atributos (P>0.10; Cuadro 3).
Cuadro 3: Efecto del sexo sobre la variabilidad de las variables sensoriales visuales,
olfato-gustativas y texturales en el panel sensorial entrenado
Atributos Descriptores MC H EEM Valor P
Visual CG 6.01 5.53 0.15 0.09
Olfato-gustativa FC 6.39 5.84 0.11 0.06
PS 6.70 5.63 0.13 0.001
Textural H 4.19 4.89 0.14 0.01
FI 3.92 4.72 0.16 0.01
MC= macho castrado; H= hembra; EEM= error estándar de la media; CG= color general; SC= sabor
característico; PS= persistencia del sabor; D= dureza; F= firmeza.
Asociación entre variables
En el Cuadro 4 se muestra la correlación entre las variables fisicoquímicas y sensoriales. El

grado de color general (CG) de los filetes se correlacionó positivamente con el puntaje de
marmoleado, el contenido de grasa intramuscular y la proporción total de AGMI (r= 0.61,
P<0.01; r= 0.52, P<0.05; r= 0.84, P< 0.001), pero se asoció negativamente con la proporción
total de AGPI y la relación AGPI: AGS (r≥ 0.83; P<0.001). La dureza (D) de la carne se
correlacionó negativamente con el pH24 (r= -0.46, P<0.05) y con el puntaje de marmoleado
(r= -0.63, P<0.001), pero se correlacionó positivamente con los AGPI: AGS (r= 0.43,
P<0.05). La puntuación general de firmeza (F) se correlacionó negativamente con el pH45
(r= -0.54, P<0.05), el pH24 (r= -0,42, P<0.1), la puntuación de marmoleado (r= -0.49,
P<0.05) y la pérdida por cocción (r= -0.35, P<0.05). El SC se correlacionó positivamente
con el contenido de grasa intramuscular (r= 0.45; P<0.10) y proporción total de AGMI
(r= 0.54; P<0.05), pero se asoció negativamente con la proporción total de AGPI (r= -0.45;
P<0.10). La persistencia (PS) mostró una correlación positiva con GGD, contenido de grasa
intramuscular (P<0.01) y proporción de AGMI (P<0.05), y una correlación negativa débil
con la proporción de AGPI y relación AGPI: AGS (P<0.1). El resto de las asociaciones no
fueron significativas (P>0.05).
578
Cuadro 4: Coeficiente de correlación de Pearson entre variables fisicoquímicas y

sensoriales
CG D F SC PS
pH@45 0.03 -0.26 -0.54* -0.27 0.06

pH@24 0.03 -0.46* -0.42t -0.14 0.09
GGD 0.23 -0.37 -0.24 0.08 0.41t
MAR 0.61** -0.63*** -0.49* 0.25 0.29
FCWB 0.02 0.12 -0.10 0.32 0.12
LS 0.30 -0.13 -0.16 0.09 0.52*
PP (%) -0.04 0.38 -0.35* 0.11 -0.26
GIM 0.52* -0.46t -0.28 0.45t 0.57**
AGMI 0.84*** -0.41t 0.20 0.54* 0.48*
AGPI -0.83*** 0.45t -0.18 -0.45t -0.45t
AGPI:AGS -0.80*** 0.43* 0.18 -0.01 -0.46t
CG= color general; D= dureza; F= firmeza; SC= sabor característico; PS= persistencia del sabor; pH@45=
pH del músculo longissimus lumborum a los 45 min post mortem; pH@24= pH del músculo longissimus
lumborum a las 24 h post mortem; GGD= grosor de la grasa dorsal; MAR= marmoleado; FCWB= fuerza de
cizallamiento Warner Bratzler; LS= longitud del sarcómero; PC= pérdida por cocción; GIM= grasa
intramuscular; AGMI= ácidos grasos monoinsaturados; AGPI= ácidos grasos poliinsaturados; AGPI:AGS=
proporción de ácidos grasos poliinsaturados-monoinsaturados.
t
P<0.1; *P<0.05; **P<0.01; *** P<0.001.
Discusión
La productividad y la calidad de la carne juegan un papel clave en la industria cárnica, ya

que tienen un efecto directo en la rentabilidad. Acorde con reportes anteriores(17), no se
observaron diferencias en el PCC entre H y MC. Los resultados de este estudio mostraron
que MC presentó mayor porcentaje de GGD y contenido de grasa intramuscular que H, en
consonancia con los valores reportados por otros autores(18,19,20), independientemente de la
línea genética. La menor concentración de hormonas sexuales presentes en MC puede haber
promovido la deposición de grasa en lugar de músculo(4,5).
El área del ojo del lomo (cm2) en las muestras de MC y H enteras fue similar a la de otros
autores(8,17). La carne de H tuvo valores de L más altos que la carne de MC, en línea con el
pH muscular final más bajo y una disminución de la tasa de pH más alta de H (menor
pH@45). Este resultado puede atribuirse al hecho de que las hembras son más susceptibles
al estrés previo al sacrificio(21), lo que resulta en cortes de carne de cerdo pálidos.
La falta de efecto del sexo sobre los valores de fuerza de cizallamiento medidos por el
procedimiento Warner Bratzler estuvo en línea con la falta de efecto del sexo sobre la longitud
579
del sarcómero. Se ha sugerido que una longitud de sarcómero mayor de 2 μm en el músculo

de los cerdos, como en el presente estudio, sería suficiente para asegurar carnes tiernas(22).
No obstante, estos resultados no estuvieron en consonancia con la diferencia en la
disminución de la tasa observada entre sexos, probablemente porque estas diferencias fueron
pequeñas.
Se observó una correlación negativa entre el marmoleado y la terneza (r= -0.49, P<0.05)(23).
Sin embargo, la diferencia en el porcentaje de grasa intramuscular entre MC y H observada
en el presente estudio no parece ser suficiente para producir un efecto significativo sobre la
terneza objetiva. Este resultado concuerda con los valores de fibrosidad más bajos en MC
que H, como lo indican los atributos visuales y texturales y el coeficiente de Pearson.
El sabor y la palatabilidad de la carne dependen en gran medida de la cantidad total de grasa

y del perfil de ácidos grasos(24). Por lo tanto, el nivel de GIM encontrado en MC con respecto
a H, así como algunas diferencias en el perfil de ácidos grasos, serían responsables de las
diferencias en el sabor y las características del olor de la carne de cerdo observadas en el
presente estudio. De manera similar, otros autores encontraron que la carne de MC tuvo
mayor puntaje de sabor que la carne de muestras de H(7,25). La correlación significativa entre
el contenido de grasa intramuscular y la PS o SC observada en el presente estudio apoya la
hipótesis de que la composición de la grasa intramuscular y los atributos de sabor podrían
estar relacionados.
El perfil de ácidos grasos de la carne de cerdo es un factor importante para varias propiedades
sensoriales, como el sabor y la firmeza de los tejidos(26). El sabor de la carne de cerdo está
directamente asociado a la oxidación lipídica que ocurre durante el procedimiento de
cocción(26), generando un perfil característico de compuestos volátiles. Las diferencias en
algunos ácidos grasos poliinsaturados individuales observadas en el presente estudio podrían
conducir a diferencias en la percepción de los compuestos de sabor por parte del panel
sensorial. No obstante, estas diferencias fueron muy pequeñas y deben confirmarse en
estudios posteriores. La proporción de ácidos grasos monoinsaturados se correlacionó
positivamente con el sabor característico y su persistencia(27). Además, como era de esperar,
una mayor proporción de algunos ácidos grasos poliinsaturados individuales o totales parece
contribuir negativamente a los atributos de olor y sabor, pero positivamente a los atributos
texturales en la carne de hembras(27).
La carne de MC quirúrgicamente y H enteras de cerdos mestizos argentinos “Degesa”

(Yorkshire 25% x Landrace 75%) presentó algunos rasgos de calidad diferenciales en el
músculo Longissimus lumborum. Los MC parecen tener mejores características
580
colorimétricas y sensoriales que las H. Las principales diferencias observadas entre sexos se
relacionaron con una mayor cantidad de contenido de grasa intramuscular en la carne de MC.
Este resultado implica que el sexo de los animales debe tenerse en cuenta a la hora de producir
cortes o productos cárnicos con determinadas características de calidad. Esto significa que la
categoría de carne de cerdo argentina podría diferenciarse por la calidad de la carne según el
sexo. Serían necesarios más estudios con un mayor número de animales para corroborar estos
hallazgos.
Agradecimientos y conflicto de intereses
Esta investigación fue financiada por el Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria

(INTA), Argentina y el Consejo de Investigaciones de la Universidad Católica de Salta,
Argentina (UCASAL) (RR N° 694/2012, 1294/2015). Certificamos que no existe conflicto
de intereses.
Literatura citada:
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económicos ganadero. Boletín Porcino.
http://www.minagri.gob.ar/sitio/areas/porcinos/estadistica/Consultado 13 Mar, 2023.
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alimentación sobre la productividad y la calidad de la canal y de la carne de cerdos
grasos.16ºCurso de especialización FEDNA. Madrid. España 2001:1-25.
4. Gispert M, Oliver MA, Velarde A, Suarez P, Pérez J, Furnols M. Carcass and meat quality
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583
Artículo
Resistencia a la ivermectina en Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae)

en el noreste de México y factores de riesgo asociados
Samantha Abigail Moreno-Linares a
Romario García-Ponce b
Jesús Jaime Hernández-Escareño a
Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez a
José Pablo Villarreal-Villarreal a*
a
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Campus de ciencias agropecuarias, C. Francisco Villa 20, Colonia Ex-Hacienda el Canadá
66054, General Escobedo, Nuevo León, México.
b
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Ciencias Biológicas. San Nicolás de
los Garza, Nuevo León, México.
*Autor de correspondencia: pablov_v@hotmail.com
Resumen:
Rhipicephalus microplus, es la especie parasitaria que más daño genera a la ganadería

mexicana y global debido a las pérdidas directas e indirectas, como lo es el incremento de la
multirresistencia y la resistencia cruzada. En la actualidad, son pocos los estudios que se
tienen sobre la resistencia a lactonas macrocíclicas en México, siendo su mayoría en el sur.
El presente estudio tuvo como objetivo evaluar el estado de la resistencia a ivermectina en R.
microplus, en el noreste de México y factores de riesgo asociados a ésta. Se colectaron 20
poblaciones de Rhipicephalus microplus, en los estados de Veracruz, Nuevo León,
Tamaulipas y San Luis Potosí, y se analizaron con la prueba de inmersión de larvas. Los
datos de mortalidad se sometieron a un análisis Probit, estimándose las concentraciones
letales (CL) del 50% y 99% y sus respectivos intervalos de confianza del 95% (IC95%) y
584
para la determinación de los posibles factores de riesgo se realizó un análisis multivariado y

tablas de contingencia de 2 x 2 para las variables de exposición, con un intervalo de confianza
del 95%, y un modelo de regresión logística binomial para aquellas variables con una P≤0.05.
El 80 % de las poblaciones analizadas presentaron resistencia con rangos de RR50= 2.07-
11.14 y RR99= 3.03-47.93 (P≤0.05) y mediante la regresión logística binomial, se pudo
observar que la variable frecuencia de tratamientos obtuvo una P≤0.0134, resultado que
mostró ser significativo.
Palabras clave: Garrapata del ganado, Epidemiología veterinaria, Dosis-respuesta,

Acaricidas.
Introducción
Las garrapatas son ectoparásitos hematófagos importantes en la salud humana y animal, dado
al daño que causan al transmitir patógenos y al alimentarse(1). Rhipicephalus microplus, es la
especie con mayor importancia en la ganadería bovina debido a que es el principal vector de
hemoparásitos como Babesia spp. y Anaplasma spp., aunado a esto las pérdidas económicas
que origina a nivel productivo en México ascienden a más de 573.6 millones de dólares al
año(2). Dicha especie se encuentra dispersa en las regiones tropicales, subtropicales y
semiáridas de todos los continentes a excepción de Europa(3). La distribución geográfica de
R. microplus en el país, está registrada por la SENASICA, quien declara que el 30.60 % del
país se encuentra libre de la garrapata, el 3.44 % está en erradicación y el 65.96 % son zonas
libres naturales y zonas en control(4).
Desde hace años se utilizan ixodicidas para el control de R. microplus, tales como:
organofosforados, amidinas, piretroides sintéticos, reguladores del crecimiento,
fenilpirazolonas y lactonas macrocíclicas (LM); estos últimos son una familia de amplio
espectro (endectocida) y actúan al unirse a los dominios transmembrana (TM) de los
receptores Cys- loop, como el canal de cloro dependiente de glutamato (GluCl) mismos que
se expresan en los sistemas motores y sensoriales de artrópodos y nematodos, causando
hiperpolarización y finalmente la muerte(5,6,7).
585
Todos estos fármacos tienen en común, que han generado resistencia debido a factores
operacionales como el uso inadecuado y continuo(8). En México, en el 2010, se reportó por
primera vez la resistencia a la ivermectina en poblaciones de R. microplus(9), siendo que ésta
se utiliza desde inicios del siglo XXI y en la actualidad son pocos los estudios que se tienen
sobre la resistencia a LM en México, los cuales, son escasos en el noreste del país. Es por
esto que, el objetivo de la presente investigación fue determinar el estado de la resistencia a
ivermectina en R. microplus en ranchos ganaderos del noreste de México, así como, los
posibles factores de riesgo asociados a dicha resistencia.
Material y métodos
Área y lugar de estudio
El estudio se desarrolló en el laboratorio de Bacteriología y en el Laboratorio

Multidisciplinario de Investigación (LMI) de la Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia (F.M.V.Z.) de la Universidad Autónoma de Nuevo León (U.A.N.L).
Durante los meses de septiembre de 2021 a octubre de 2022, se colectaron 20 poblaciones de

garrapatas pertenecientes a la especie R. microplus, ubicadas en 20 ranchos ganaderos
distintos pertenecientes a los cuatro estados de la región noreste de México: Veracruz (Ver.),
Nuevo León (N.L.), Tamaulipas (Tamps.) y San Luis Potosí (S.L.P.). Para determinar el
tamaño de muestra, se utilizó un modelo simple al azar, basado en los datos del SIAP-
SADER(10).
Colecta e identificación de garrapatas
Por la mañana, se colectaron de manera manual 20 a 30 hembras ingurgitadas (teleóginas)

pertenecientes a la especie R. microplus, ubicadas en las zonas corporales del bovino
siguiendo las recomendaciones de la FAO(11). La identificación de los especímenes se llevó
a cabo mediante un análisis observacional morfológico, con el uso de claves dicotómicas(12)
y un microscopio estereoscópico Carl Zeiss™ Stemi™ DV4 (Göttingen, Alemania), esto con
el fin de discernir entre otras especies de garrapata que también parasitan bovinos.
586
Producción de larvas infestantes
Para llevar a cabo la ovoposición, las teleóginas se lavaron con agua destilada y secadas con
toallas de papel; se colocaron en grupos de 10 en una caja Petri (100 x 15 mm) de manera
dorsoventral, y se incubaron en una incubadora BOD-250 de la marca ECOSHEL a una
temperatura de 27 ± 2 °C y una humedad relativa entre el 80 y 90 %. Después de la
ovoposición (14 a 18 días), se colectaron los huevos y transferidos a tubos de vidrio de 10 ml
sellados con una tela y una liga en espera de la eclosión de las larvas; pasados otros 14 días
se esperó a la maduración de las larvas, y una vez que se observó la característica del
geotropismo negativo, entonces fue llevada a cabo la prueba de inmersión de larvas
modificada para ivermectina(8,9,13).
Prueba de inmersión de larvas modificada para ivermectina (PIL)
Se preparó una solución madre de IVM al 1% (Sigma-Aldrich, USA) en etanol absoluto y

2% de Tritón X-100 (Sigma-Aldrich, USA). A partir de esta solución, se elaboró la dosis
máxima de IVM al 0.01% (100 ppm). Posteriormente, se prepararon 11 diluciones en serie
al 30 %: 0.01 %, 0.007 %, 0.0049 %, 0.00343 %, 0.0024 %, 0.00168 %, 0.00117 %,
0.00082 %, 0.00057 %, 0.0004 % y 0.00028 %. Como diluyente se usó una solución de etanol
al 1% y Tritón X-100 al 0.02% en agua destilada. En tubos Eppendorf de 2.0 ml se añadieron
500 μl de cada dilución por triplicado y se colocó una cantidad de entre 100 y 150 larvas
infestantes, se sumergieron durante 10 min y después, se transfirieron a papeles Walkman de
8.5 x 7.5 cm cerrados con pinzas sujeta papeles. Pasadas 24 h, se llevó a cabo el conteo de
las larvas vivas y el número inicial de larvas paquete(8,13,14).
Se realizó un análisis de dosis-respuesta PROBIT, se calcularon las concentraciones letales

(CL) del 50 % y 99 % con sus respectivos límites de confianza del 95 % (LC 95 %) utilizando
el software SPSS V.24. Se probó la hipótesis de normalidad e igualdad de la varianza con
una prueba de Ji-cuadrada (P≤0.05).
Se determinó la razón de resistencia (RR) de cada población y se comparó con los datos
obtenidos previamente de la cepa de referencia susceptible Deutch (USDA, Cattle Fever Tick
587
Research Laboratory, Edinburg, TX, EE.UU.)(13). Para determinar la susceptibilidad y

resistencia se siguió la clasificación: RR50 ≤ 1: susceptible; RR50 > 1 < 2 resistencia
incipiente e RR50 ≥ 2 resistente(12). La fórmula para el cálculo de la RR fue:
Cuestionario epidemiológico
Se aplicó un cuestionario epidemiológico a cada uno de los propietarios o encargados de los

ranchos ganaderos estudiados con la finalidad de determinar las prácticas en el uso y manejo
de LM, así como del control de R. microplus. Se incluyó información relacionada a la
producción, instalaciones, razas, presencia de garrapata y otros parásitos, historial del uso de
lactonas macrocíclicas (LM) e ixodicidas, frecuencia de aplicaciones, rotación de ixodicidas
y de pasturas, entre otros.
El grupo con resistencia incipiente (RR50 > 1 < 2) fue considerado como susceptible y se
realizó un análisis descriptivo para calcular las frecuencias de las variables encontradas, así
como un análisis multivariado utilizando tablas de contingencia 2 x 2 para evaluar la
interacción entre las variables de exposición, con un intervalo de confianza del 95 %
utilizando el software Epi Info V.7.2. Se utilizó la prueba de Exacto de Fisher para determinar
el nivel de significancia de cada asociación y se incluyeron en el modelo de regresión
logística binomial aquellas asociaciones con un valor de P≤ 0.20. Se consideró un valor de
P≤0.05 como estadísticamente significativo en el análisis de regresión binomial(8,9,15).
Resultados
Lugar de colecta de las poblaciones
CL50 población
RR50 = CL50 cepa referencia
Los datos de colecta de las poblaciones de R. microplus pertenecientes a la región noreste de

México se muestran en el Cuadro 1, mismos que fueron distribuidos de la siguiente manera:
cuatro de Tamaulipas., siete de Veracruz., cinco de Nuevo León y cuatro de San Luis Potosí.
588
Cuadro 1: Localización geográfica de cada población de R. microplus colectada en la

región noreste de México
Población Localización Coordenadas geográficas
ETHM Tantoyuquita, Tamps. 22°31'05.5"N 98°31'26.5"W
JCG4 Ciudad del Maíz, S.L.P. 22°25'01.6"N 99°35'20.7"W
JAM5 Tantoyuca, Ver. 21°12'38.7"N 98°08'33.5"W
DALC Cadereyta, N.L. 25°33'43.4"N 99°49'11.4"W
RAMT Soto la Marina, Tamps. 23°48'30.3"N 98°08'24.9"W
JNSE Santa Engracia, Tamps. 24°04'05.5"N 99°14'07.7"W
JVML Los Ramones, N.L. 25°42'24.6"N 99°37'27.9"W
SNTM General Bravo, N.L. 25°50'17.0"N 99°15'56.4"W
VMA1 General Terán, N.L. 25°10'06.4"N 99°32'55.3"W
PRVA Aramberri, N.L. 24°06'19.8"N 99°55'20.1"W
MRNA Hidalgo, Tamps. 24°04'41.0"N 99°14'28.8"W
ANGS Tantoyuca, Ver. 21°23'42.1"N 98°08'32.3"W
LEX15 Tantoyuca, Ver. 21°18'06.0"N 98°15'42.4"W
ESHP Tantoyuca, Ver. 21°19'42.7"N 98°20'44.0"W
JHE2 Tantoyuca, Ver. 21°24'05.1"N 98°11'15.5"W
JPN1 Tantoyuca, Ver. 21°17'15.3"N 98°15'57.3"W
VIHM Tantoyuca, Ver. 21°27'41.4"N 98°18'30.5"W
KML1 Ciudad Valles, S.L.P. 22°01'19.9"N 99°04'23.5"W
EBEV Casas Viejas, S.L.P. 22°11'22.2"N 99°05'53.2"W
ISALI El Naranjo, S.L.P. 22°30'58.1"N 99°21'05.0"W
Ranchos ganaderos con poblaciones de R. microplus resistentes a

ivermectina y la razón de resistencia
Utilizando la tasa de mortalidad y la metodología PROBIT, se calculó la concentración letal

en % (CL50 y CL99) y la razón de resistencia (RR50 y RR99) (Cuadro 2). La población
VMA1 fue susceptible a la IVM (RR50= 0.73; RR99= 3.94) y las poblaciones JCG4, JAM5
y JNSE, mostraron una resistencia incipiente (RR50 del 1.20. 1.55 y 1.61 respectivamente).
Por otro lado, las 16 poblaciones restantes, mostraron resistencia a IVM (RR50= 2.07- 11.14;
RR99= 3.03-47.93) y de éstas, las poblaciones JVML y LEX15 fueron altamente resistente
al ixodicida (RR50= 6.98; RR99= 11.11; RR50= 11.14; RR99= 47.93).
589
Cuadro 2: Análisis de dosis-respuesta a IVM en poblaciones de R. microplus,

concentración letal al 50 % y 99 % y razón de resistencia 50 y 99 (RR50 y RR99)
Población Pendiente CL50 IC 95 % RR50 CL99 IC 95% RR99
0.00028- 0.00114-
JCG4 4.77 0.00067 0.00123 1.20 0.00203 0.17975 1.20
0.00135- 0.00491-
ETHM 3.82 0.00154 0.00174 2.75 0.00626 0.00874 3.68
0.00074- 0.00362-
JAM5 3.10 0.00087 0.00102 1.55 0.00490 0.00758 2.88
0.00200- 0.00820-
DALC 3.46 0.00230 0.00264 4.11 0.01083 0.01616 6.37
0.00133- 0.00418-
RAMT 4.29 0.00148 0.00164 2.64 0.00515 0.00684 3.03
0.00072- 0.00410-
JNSE 2.82 0.00090 0.00110 1.61 0.00602 0.01090 3.54
0.00313- 0.01173-
JVML 3.40 0.00391 0.00513 6.98 0.01889 0.04563 11.11
0.00191- 0.00695-
SNTM 3.83 0.00226 0.00269 4.03 0.00913 0.01362 5.37
0.00027- 0.00403-
VMA1 1.91 0.00041 0.00053 0.73 0.00669 0.01585 3.94
0.00188- 0.00883-
PRVA 3.26 0.00206 0.00225 3.68 0.01067 0.01346 6.28
0.00265- 0.01014-
MRNA 3.62 0.00303 0.00346 5.40 0.01326 0.01927 7.80
0.00202- 0.00948-
ANGS 3.32 0.00213 0.00224 3.80 0.01068 0.01220 6.28
0.00547- 0.05465-
LEX15 2.09 0.00624 0.00727 11.14 0.08148 0.13760 47.93
0.00163- 0.00741-
ESHP 3.32 0.00177 0.00192 3.16 0.00889 0.01110 5.23
0.00138- 0.0088-
JHE2 2.70 0.00156 0.00174 2.78 0.01136 0.01572 6.68
0.00198- 0.01526-
JPN1 2.38 0.00225 0.00256 4.02 0.02138 0.03357 12.58
0.00222- 0.01036-
VIHM 3.10 0.00255 0.00293 4.56 0.01435 0.02122 8.44
0.00134- 0.00947-
KML1 2.53 0.00149 0.00166 2.66 0.01242 0.01750 7.31
590
0.00101- 0.00513-
ISALI 3.03 0.00116 0.00132 2.07 0.00679 0.00995 4.00
0.00095- 0.00522-
EBEV 2.87 0.00116 0.00139 2.07 0.00750 0.0129 4.41
0.00052- 0.00150-
DEUTCHa 4.72 0.00056 0.00060 NA 0.0017 0.00210 NA
a Cepa de referencia susceptible de USDA, Cattle Fever Tick Research Laboratory, Edinburg, TX, USA.
CL= concentración letal; IC= intervalo de confianza; RR= razón de resistencia; NA= no aplica.
Separando las poblaciones por estado, se encontró que la resistencia a IVM supera al 70 %
en cada uno de estos. En el estado de San Luis Potosí se tuvieron tres poblaciones resistentes
(75 %) y una población presentó resistencia incipiente (25 %), en Tamaulipas se obtuvieron
valores similares a los encontrados en el estado de San Luis Potosí: 75 % resistentes, 25 %
con resistencia incipiente. Por otro lado, en Nuevo León se encontró que el 80 % de las
poblaciones presentan resistencia, mientras que una población (20 %) mostró susceptibilidad,
resaltando que fue la única del presente estudio. Por último, el 86 % de las poblaciones
analizadas en Veracruz, presentó resistencia, mientras que el 14 % mostró resistencia
incipiente.
Factores de riesgo asociados a poblaciones resistentes
Se analizaron 14 variables independientes como posibles factores de riesgo asociados a la

resistencia a IVM (Cuadro 3). Por un lado, el sistema de explotación principal es el
agostadero; poco más de la mitad de los ranchos cuentan con instalaciones semitecnificadas
y con razas criollas entre cebuínas y europeas. La densidad de animales por rancho es menor
de 50 cabezas por hato, con una proximidad de menos de 5 km entre ranchos. La mitad de
los ranchos muestreados presenta garrapatas todo el año.
En cuanto al historial de manejo de ixodicidas y LM, se observó que todos los ranchos
implementan la rotación de ixodicidas utilizando diversas familias de productos, como
organofosforados, amidinas, piretroides sintéticos, fenilpirazolonas e inhibidores del
desarrollo. Además, todos los ranchos aplican IVM y otras LM, como doramectina, siendo
la mitad de ellos utilizadas para el tratamiento de ectoparásitos. Más del 50 % de los
ganaderos encuestados mencionaron utilizar formulaciones de IVM con concentraciones
superiores al 1 %, aplicándolas más de cinco veces al año y ajustando la dosis según el peso
del bovino. Además, la mayoría de los ranchos cuentan con asistencia veterinaria y llevan a
cabo la rotación de pasturas.
Las variables de exposición "frecuencia de tratamientos" (P=0.026) y "formulación

administrada" (P=0.1531) mostraron una significancia estadística según la prueba del exacto
591
de Fisher (Cuadro 4). Por lo tanto, ambas variables se incluyeron en el modelo de regresión
logística binomial (Cuadro 3), donde se obtuvieron estimaciones de regresión, intervalos de
confianza del 95 % (IC 95 %), odds ratio (OR), valores de P y error estándar del coeficiente
de regresión. Se consideró un valor de P≤0.05 como significativo, lo que indica una
asociación estadística positiva entre las variables.
Cuadro 3: Análisis de frecuencias de las variables independientes de exposición como

posibles factores de riesgo asociados a la resistencia a IVM por R. microplus
Variable Análisis Frecuencia P (exacto de Fisher)
(%)
Sistema de explotación Estabulado 6/20= 30
Agostadero 14/20= 70 0.6573a
Tipo de instalación Semitecnificado 11/20= 55
Familiar 9/20= 45 0.6253a
Razas Pura 2/20= 10
Criollas 18/20= 90 0.3684a
Densidad de animales > 50 8/20= 40
(número de cabezas) < 50 12/20= 60 0.5345a
Proximidad a otro > 10 km 5/20= 25
rancho < 10 km 15/20= 75 0.2487a
Temporada con Estacionalidad 10/20= 50
garrapata Todo el año 10/20= 50 0.7089a
Parásito (s) blanco (s) Ectoparásitos 10/20= 50
Endo y ectoparásitos 10/20= 50 0.7089a
Frecuencia de 1- 3 9/20= 45
tratamientos (año) 4- > 5 11/20= 55 0.026b*
Aplicación de Prevención 7/20= 35
tratamientos Presencia 13/20= 65 0.5607a
Formulación 1 8/20= 40
administrada 3.15 - 4 % 12/20= 60 0.1531b*
Aplicación de acuerdo Sí 17/20= 85 0.5087a
con el peso No 3/20= 15
Asistencia veterinaria Sí 15/20= 75 0.2817a
No 5/20= 25
Rotación de ixodicidas Sí 20/20= 100 0.4738a
No 0/20
Rotación de pastura Sí 14/20= 70
No 6/20= 30 0.3426a
a= no significativo; b*= significativo (P≤0.20).
592
Cuadro 4: Análisis de regresión logística binomial en variables significativas como

posibles factores de riesgo asociados a la resistencia de R. microplus a la IVM
Variable OR IC 95 % SE (β) P≤0.05
Frecuencia de No definido 0.0 291.26 0.0134
tratamientos
Formulación 6.59 0.5428 1.27 0.1101

administrada
OR= razón de momios; IC= intervalo de confianza; SE (β)= error estándar.
Discusión
El control químico de la garrapata en México y el mundo se ha vuelto ineficaz, dado a la

aparición de poblaciones resistentes y multirresistentes a los ixodicidas(16,17,18). Desde su
introducción, en la década de los 80, la IVM ha sido el producto de salud animal con mayor
importancia a nivel mundial(19). Pocos son los estudios del estado de la resistencia a IVM en
R. microplus en México(8,9,15). Lo anterior destaca la importancia de realizar estudios sobre
la evaluación y diagnóstico de resistencia de este fármaco en el noreste del país.
Aplicando la PIL y siguiendo la metodología Probit, se determinaron las CL50 y CL99 de

las poblaciones de estudio. En los resultados obtenidos se encontró diferencia significativa
con la cepa de referencia Deutch, con una población susceptible (5 %) (RR50= 0.73), tres
poblaciones con resistencia incipiente (15 %) (RR50= 1.20-1.61) y el resto (80 %) con
resistencia (RR50= 2.07-11.14). Estos resultados coinciden con aquellos reportados por
primera vez en México(9), en dónde el 100 % de las poblaciones analizadas mostraron
resistencia a la IVM con RR50= 2.04-8.59 y RR99= 2.67-87.86, además de un crecimiento
exponencial en diferentes épocas de muestreo. La importancia de utilizar una cepa
susceptible de referencia radica en que, es un parámetro referente para la realización de
estudios bioquímicos y moleculares de resistencia(20). Además, éstas se encuentran reguladas
por organismos internacionales. En el estudio realizado en 2006(9), se hace una comparación
entre los resultados obtenidos en su investigación utilizando la cepa Deutch y otro estudio(15),
quien utiliza la cepa Porto Alegre. Dicho estudio(9), resalta que el resultado obtenido por este
equipo es superior a los del segundo, aun así, se obtuvieron valores de RR50 ligeramente más
altos o iguales. En la presente investigación, se encontraron resultados similares al analizar
las cepas Porto alegre, Mozo y Deutch(9,13,21) como posibles candidatos para la cepa de
referencia, de modo que se optó por seleccionar la cepa Deutch debido a que, al analizar los
resultados de las tres, no hubo significancia al momento de determinar la clasificación ya
593
estipulada, y se ajustó más a lo deseado. Por otro lado, la cepa mexicana Media Joya solo es
susceptible a organofosforados, piretroides sintéticos y amidinas, y no se tiene una
caracterización toxicológica de susceptibilidad a ivermectina(22).
Autores(23), mencionan que la resistencia está dada por factores bioquímicos/genéticos,

factores operativos y factores ecológicos; estos últimos incluyen rasgos intrínsecos e
interacciones de las poblaciones con su entorno y medio ambiente. Además, el desarrollo de
individuos resistentes es dependiente de la frecuencia de ocurrencia de estos y de la presión
de selección(9,24,25). Asimismo, en diferentes estudios de países latinoamericanos, se
obtuvieron poblaciones resistentes de entre el 40 al 100 % de las poblaciones
analizadas(26,27,28).
La respuesta de las poblaciones al aumento de la dosis (pendiente) es un indicativo

importante de la resistencia. Una pendiente baja ≤ 2 y una CL alta (superior a la cepa de
referencia) es común en poblaciones resistentes, mientras que, una pendiente elevada ≥ 2 y
CL baja es común en poblaciones susceptibles con respuesta heterogénea(13,29). En el presente
estudio se encontraron poblaciones que respetan dicho anuncio: JCG4 (S.L.P.), JAM5 (Ver),
JNSE (Tamps), VMA1 (N.L.) y la población JPN1 (Ver), mientras que, sorprendentemente
tres poblaciones provenientes de Tamaulipas (ETHM, RAMT y MRNA), cuatro de Nuevo
León (JVML, SNTM, PRVA y DALC), cinco de Veracruz (ANGS, LEX15, ESHP, VIHM
y JHE2) y tres de San Luis Potosí (KML1, EBEV e ISALI), mostraron CL y pendientes altas.
A la fecha, no existen reportes que determinen una cepa de R. microplus altamente resistente
a la IVM(28); de acuerdo con estos enunciados, las poblaciones descritas han sufrido una
pérdida de la heterogeneidad y de los genes susceptibles, demostrando por primera vez en la
presente investigación que los alelos resistentes se encuentran fijados en la población y
presentan una respuesta homogénea de resistencia. Otros estudios, mencionan que la
heterogeneidad de alelos resistentes llevaría a la pérdida de poblaciones susceptibles y a la
aparición de poblaciones resistentes con alelos homogéneos(9,30,31).
De las poblaciones resistentes obtenidas en este estudio, dos se catalogaron como altamente
resistentes (RR50= 6.98 y RR50= 11.14), resultados que son similares a aquellos que
mostraron los valores más altos de resistencia (RR50= 6.84, 7.37 y 10.23) y RR50= 5.89,
6.25 y 8.21(8,9,15). Aun así, son necesarios estudios moleculares para analizar todas las
frecuencias de los alelos resistentes de las poblaciones.
Por otro lado, se analizaron las frecuencias en base a las respuestas obtenidas en el
cuestionario epidemiológico (Cuadro 3). Los municipios incluidos en el presente estudio se
encuentran ubicados entre los paralelos 26° N a 21° N, humedades relativas entre el 65-
79 %, temperaturas medias de 21° C y un promedio de evaporación del agua entre 1,200-
1,400 mm, condiciones óptimas para el desarrollo, distribución y supervivencia de la
594
garrapata, así como para el aumento de generaciones por año(32,33,34). Algunos autores
mencionan que la ubicación geográfica y el nicho abiótico, son factores que promueven el
mayor desarrollo de las garrapatas(3,35).
De las 14 variables estudiadas, dos mostraron tener significancia de P≤0.20: frecuencia de

tratamientos (P=0.026) y formulación administrada (P=0.1531), mismas que fueron
incluidas en el modelo de regresión logística binomial.
Los sistemas de manejo de animales, así como el número de tratamientos anuales, son
considerados factores que influyen en la eficacia de los fármacos, desempeñando un papel
importante en el desarrollo de la resistencia(4). En el 55 % de los ranchos, se aplica el
tratamiento con IVM de 4 a más de 5 veces por año, similar a lo obtenido por Fernández-
Salas et al(36), donde ranchos ganaderos que aplican LM 4 o más de 5 veces al año, tienen
hasta 13 veces más probabilidad de desarrollar resistencia(8). La IVM presenta un período de
disminución de la concentración posterior a la aplicación, pero debido a su alta afinidad a la
grasa y su persistencia en tejidos, no se elimina por completo, de modo que la exposición
prolongada a dosis terapéuticas favorece a la aparición de organismos resistentes(9,15,36).
Dicho supuesto es conocido como “efecto de cola”; si existen organismos presentes durante
dicho período la selección de organismos resistentes a IVM es posible(37,38). R. microplus
reacciona rápidamente a la presión de selección y a mayor concentración de ixodicidas(39),
por tanto, la aplicación del químico debe realizarse con menor frecuencia en intervalos de 30
días con la intención de disminuir dicha presión, no solo para la garrapata, sino también para
organismos no objetivo como helmintos(40,41).
Aplicando la regresión logística binomial se pudo observar que para la variable frecuencia
de tratamientos, se obtuvo una P≤0.0134, resultado que mostró ser significativo, sin embargo,
con un OR no definido, debido a que en uno de los grupos de la tabla de contingencia de 2 x
2, hubo una casilla en la que no se presentó una población que fuese susceptible y que se
aplicara la IVM 4 o más de 5 veces al año, lo que se tuvo que computar como un cero; ya
que el OR es el cociente de dos relaciones(42). El hecho de incluir un cero dentro de la división
genera un resultado incalculable. Se determinó que la administración del tratamiento de 4 o
más de 5 veces al año puede ser un factor de riesgo, ya que, por una parte, las medidas de
frecuencia calculadas resultaron en valores mayores a 1; el riesgo relativo obtenido fue de
1.8 y los OR se encuentran en un rango desde 1.27 hacia el infinito. Por lo cual, el aumento
de la frecuencia en el grupo expuesto se puede considerar que es debido al efecto de la
variable independiente. Un modo para solucionar el hecho de que el OR sea incalculable es
aumentar proporcionalmente los valores de cada casilla(43), por lo que al realizarlo se obtuvo
un valor de: OR= 11.14 y P=0.032; si bien, no se puede tomar como confiable este resultado,
deja abierta la posibilidad de que, en estudios posteriores, incluyendo una mayor cantidad de
595
explotaciones estudiadas, se pueda comprobar el aumento de los OR para las explotaciones

que aplican tratamientos 4 o más de 5 veces al año.
En cuanto a la variable independiente formulación administrada, se observó que más de la

mitad de los ganaderos utiliza formulaciones de IVM-LA del 3.15 % al 4 %, debido a falta
de eficacia de la formulación al 1 %. Las formulaciones de IVM-LA tienen un mayor riesgo
de generar poblaciones resistentes cuando se aplican con alta frecuencia en comparación con
las formulaciones de acción corta al 1%(1). Esto se debe a diversos factores, como una
concentración más alta del principio activo en las formulaciones de IVM-LA, una dosis
aplicada que es tres veces mayor (630 μg/kg), un período de retiro prolongado, una
disminución de la inmunidad natural y una selección de parásitos resistentes más
rápida(41,44,45). El análisis de regresión logística binomial demostró que para la variable
formulación administrada, se obtuvo una P≤0.1101 (OR= 6.59, IC 95 % = 0.5428 y S.E.=
1.27) mismo que resultó no ser significativo como posible factor de riesgo, pero con una
asociación positiva. Con estos datos, se relacionó a la única población susceptible (VMA1),
con los posibles factores de riesgo asociados, debido a que, en ésta, se encontró una
frecuencia de tratamientos menor: de 1-3 al año y una formulación administrada menor: IVM
al 1%.
Con base a los resultados obtenidos se demostró que, en los estados de Veracruz, San Luis
Potosí y Tamaulipas, no hay poblaciones susceptibles a IVM y del 14 al 25 % de éstas,
presentan resistencia incipiente. Por otra parte, en el estado de Nuevo León, solo se encontró
una población susceptible. R. microplus es resistente a la IVM en el noreste de México
(80 %). En la actualidad, la frecuencia de aplicaciones de 4 o más de 5 veces al año es el
único factor de riesgo que pudiera estar asociado a la presencia de poblaciones resistentes.
Por tanto, es necesario migrar a nuevos métodos de control, como incluir diversas familias
de ixodicidas, llevar un control integrado, un manejo responsable y una cultura de diagnóstico
para así disminuir la presión de selección a la que las poblaciones son expuestas.
Agradecimientos y conflictos de interés
Al CONAHCYT- México por la manutención y el apoyo económico para la maestría de

Samantha Abigail Moreno Linares, a la FMVZ de la UANL, y a los ganaderos quienes
596
generosamente prestaron su tiempo e instalaciones. Los autores no presentan conflictos de

interés.
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601
Artículo
Efecto del pastoreo, corte y riego en la producción y valor nutritivo de

zacate Buffel
Cristian Lizarazo-Ortega a*
Guadalupe Rodríguez-Castillejos b
Hugo Bernal-Barragán c
Erasmo Gutiérrez-Ornelas c
Emilio Olivares-Sáenz c
José Luis Hernández-Mendoza a
a
Instituto Politécnico Nacional. Centro de Biotecnología Genómica. Boulevard del
Maestro SN, 88700, Col. Narciso Mendoza. Reynosa, Tamaulipas.
b
Universidad Autónoma de Tamaulipas. Unidad Académica Multidisciplinaria Reynosa
Aztlán. Reynosa, Tamaulipas.
c
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Agronomía. Ciudad General
Escobedo, Nuevo León.
*Autor de correspondencia: clizarazu@ipn.mx
Resumen:
El objetivo del estudio fue determinar el efecto del tipo y la intensidad de utilización de
pasto buffel cultivado en condiciones naturales de lluvia o riego en la producción y valor
nutritivo de la materia seca. Dieciséis parcelas (cada una de 64 m2) fueron pastoreadas
por ganado Charolais para obtener una intensidad de utilización del 50 % (G50%) o de
75 % (G75%). Ocho parcelas (40 m2 cada una) se recortaron a mano hasta 50 % (H50%).
La cosecha anual de forraje fue mayor (P<0.05) para G50 que para H50 (1,491 vs 954 kg
de MS/ha). No se encontraron diferencias (P>0.05) en la producción de materia seca por
hectárea entre G50 y G75 (1,707 vs 954 kg de MS/ha). El riego aumentó un 22 % (P<0.05)
la producción de materia seca comparado con secano (1,524 vs 1,245 kg de MS/ha). No
se encontraron diferencias (P>0.05) debido al tipo y la intensidad de utilización en el
contenido de PC, NDF y ADF, sin embargo, la ADF aumentó (P<0.05) en las parcelas
602
irrigadas. De la misma manera la digestibilidad in vitro de la MS fue mayor (P<0.05) en

H50 que en las parcelas de pastoreo G50 y G75 (55.7, 53.0 y 52.7%). Se concluye que la
producción de zacate buffel se incrementó con el pastoreo, pero la DIVMS fue mejor en
el forraje recortado manualmente.
Palabras clave: Pastoreo, Riego, Secano, Buffel.
Introducción
Para los ganaderos es de gran importancia el uso racional del recurso forrajero; una de las
especies de gramíneas que prevalecen es el zacate buffel (Cenchrus ciliaris L); esta
gramínea se cultiva ampliamente en zonas tropicales y subtropicales de todo el mundo
debido a su alta tolerancia a la sequía y la capacidad para soportar el pastoreo intensivo(1).
Su desarrollo en el semiárido Noreste de México se intensificó y alcanzó a partir de su
introducción, en la década de los cincuenta del siglo XX; al menos 500,000 ha en el estado
de Nuevo León(2).
Durante el pastoreo, el forraje no se remueve uniformemente de todos los tallos, como

ocurre con el cosechado por corte mecánico(3). Además, los animales producen efectos
indirectos como compactación del suelo y reciclaje de nutrientes provenientes de estiércol
y orina(4). Por otro lado, la intensidad de corte pude generar diferencias en la actividad
fotosintética influyendo en la producción de biomasa(5). La determinación de la cantidad
óptima de forraje residual es de importancia fundamental para establecer los límites del
pastoreo, cuidando que la planta conserve suficiente forraje para una adecuada
producción y almacenamiento de reservas para el próximo rebrote; además, la producción
de los forrajes depende en gran parte del agua que se almacena en el suelo y llega a éste
a través de la lluvia o el riego. De la misma manera al intensificar el pastoreo, se promueve
la repoblación de tallos y los mayores valores se pueden presentar con una intensidad
media y alta de pastoreo(6). El objetivo del presente trabajo, fue evaluar el efecto de
diferentes condiciones de pastoreo, corte y riego sobre la producción y valor nutritivo de
zacate buffel.
Material y métodos
El trabajo se llevó a cabo en el Campo Experimental de la Facultad de Agronomía de la

Universidad Autónoma de Nuevo León (FAUNL), ubicado a 25° 52' N y 100° 03' O, y
con una altitud sobre el nivel del mar de 393 m. Los reportes de los últimos 10 años de la
estación meteorológica de la FAUANL indican que la temperatura promedio para el mes
603
de septiembre (fecha de inicio del experimento), fue ligeramente superior a la del presente
trabajo (26.3 °C). El promedio para el mes de enero, en el cual se registraron las
temperaturas más bajas, fue de 14.1 °C y el promedio mensual máximo corresponde a
junio con 29.4 °C.
La precipitación total en el período de duración del presente trabajo fue de 386 mm. Para
los últimos 10 años, la estación registró una precipitación promedio de 355 mm, 8 %
menor a los registrados en el presente trabajo. Los suelos son de tipo calcáreo y la textura
de franco arenosa a franco arcillosa.
El experimento se realizó durante 10 meses distribuidos en dos años calendario

(septiembre a julio); en virtud de lo anterior se tienen tres registros; el primero en el otoño
del primer año (O1A) y el segundo y tercero en el verano (V2A) y otoño del segundo año
(O2A). De un total de 24 parcelas, la mitad recibió riego (R) y la otra mitad se utilizó en
condiciones de secano (S). De las 12 parcelas utilizadas en condiciones de secano, cuatro
recibieron pastoreo moderado, al 50 % de utilización (PA 50), otras cuatro parcelas
recibieron pastoreo intenso, al 75 % de utilización (PA 75), y las cuatro restantes
recibieron corte moderado, al 50 % de utilización (CO 50); en todos los casos el pastoreo
fue continuo. Las parcelas de pastoreo tuvieron dimensiones de 8 x 8 m (64 m2) mientras
que las parcelas de corte midieron 8 x 5 m (40 m2). Las 12 parcelas de riego se asignaron
a los tratamientos anteriores, pero con aplicación de 70 mm de agua de riego por cada m2
en dos fechas: primero al inicio del otoño y segundo al inicio de la primavera.
La intensidad de pastoreo al 50 % de utilización del forraje disponible se consiguió

utilizando dos animales de la raza Charolais; los animales fueron machos de dos años con
un peso aproximado de 400 kg. Para el pastoreo al 75 % de utilización de la materia seca
disponible se utilizaron tres animales con características similares. El corte al 50 % de
utilización se realizó en forma manual a la par que el pastoreo de las parcelas. Se realizó
un primer corte para uniformar las parcelas (PC) y dos meses después se aplicaron los
tratamientos (corte de otoño del primer año; O1A) posteriormente (5 meses después) se
realizó un corte en verano (V2A) y finalmente otro en otoño del segundo año (5 meses
después, O2A)
Para determinar la materia seca por hectárea (MS/ha) de forraje disponible antes de cada
utilización (Pre), en cada parcela se registró la cantidad de forraje en dos áreas de un
metro cuadrado, tomadas al azar, cortando el zacate a nivel del suelo para pesarlo
inmediatamente. Posterior al corte o pastoreo, se registraron los datos correspondientes a
después de corte o pastoreo (Post).
Las muestras secas se molieron en un molino Willey con criba de 2 mm y se guardaron a

temperatura ambiente para realizar los análisis químicos. La cantidad de materia seca de
forraje en cada parcela experimental antes (Pre) y después (Post) de la utilización (corte
o pastoreo) se determinó al pesar y secar en una estufa a 62 °C por 48 h una muestra
representativa del forraje cortado. La producción de forraje se calculó como la diferencia
604
de la cantidad registrada después de cada utilización (post) y antes (pre) de la siguiente.

La intensidad de utilización se calculó al dividir la cantidad de forraje registrada después
(post) de cada utilización y antes (pre) de la misma.
Las muestras de zacate de las parcelas de corte y pastoreo se analizaron para determinar
su contenido de materia seca, cenizas(7) y proteína cruda (PC) por el método de
Kjeldahl(8). El contenido de fibra neutro detergente (NDF) y de fibra ácido detergente
(ADF) y la digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS), también fueron
analizados(9,10).
Durante los 10 meses que duró el experimento, se determinó quincenalmente el contenido

de humedad del suelo. Para ello se seleccionó al azar un sitio de cada parcela y con la
ayuda de una barrena se extrajo una muestra de suelo a 30 cm de profundidad. Las
muestras obtenidas se colocaron en frascos de vidrio, se pesaron en una balanza y se
llevaron a una estufa a 100 °C por 48 h, posteriormente se pesaron para calcular el
contenido y la humedad gravimétrica(11).
𝑀𝑎𝑠𝑎𝑠𝑢𝑒𝑙𝑜ℎú𝑚𝑒𝑑𝑜 − 𝑚𝑎𝑠𝑎𝑠𝑢𝑒𝑙𝑜𝑠𝑒𝑐𝑜
𝐻𝑢𝑚𝑒𝑑𝑎𝑑𝑔𝑟𝑎𝑣𝑖𝑚é𝑡𝑟𝑖𝑐𝑎(%) = 𝑥100
𝑚𝑎𝑠𝑎𝑠𝑢𝑒𝑙𝑜𝑠𝑒𝑐𝑜
Los resultados obtenidos se analizaron bajo un diseño de bloques divididos; dicho arreglo
se utiliza cuando se evalúan dos factores y los dos se pueden evaluar más fácilmente en
parcelas grandes. Se utilizó el programa SPSS(12). Se evaluó el efecto del tipo de
utilización (corte y pastoreo), así como las intensidades de utilización (50 y 75 % de
utilización) y niveles de humedad (riego y secano), sobre la producción de materia seca
y valor nutritivo de pasto buffel. Para cada tratamiento se tuvieron cuatro repeticiones. El
modelo estadístico utilizado fue:
Yijk= µ + βi + Lj t Eij(a) + Hk + Eik(b) + (LH)jk + Eijk(c)
Yijk es la observación en el tipo o intensidad j en el nivel k de humedad en el bloque i;

µ es la media verdadera general;
βi es el efecto del bloque i. i = 1,2 r;
Lj es el efecto del nivel j de tipo o intensidad, j = 1,2 a;
Eij(a) es el error experimental de la ij-ésima parcela para los tipos o intensidades;
Hk es el efecto del nivel k de humedad. k= 1,2 b;
Eik(b) es el error experimental de la ik-ésima parcela para niveles de humedad;
LHjk es el efecto de la interacción del tipo o intensidad j y la humedad k;
Eijk(c) es el error experimental de la ijk-ésima subparcela.
Resultados
En el Cuadro 1 se presentan los datos previos a la asignación de cada tratamiento, la

cantidad de forraje que se utilizó en el primer tratamiento (PC) y su residuo. Lo que
605
inicialmente se planificó como PA 50, CO 50 y PA 75 resultó en la utilización de PC en

tasas reales de utilización de 57 % para pastoreo moderado, 54 % para corte moderado y
71 % (69 % en secano y 73 % en riego) para pastoreo intenso (P<0.05).
Cuadro 1: Forraje disponible, residual y utilizado, así como intensidad de utilización,

de las parcelas asignadas a cada tratamiento, previo al inicio del experimento (kg
MS/ha)
Forraje Forraje Forraje % Utilización
Factor
disponible residual utilizado
a a
PA 50 4,167 1,805 2,362a 57b
CO 50 3,892a 1,792a 2,100a 54b
PA 75 3,974a 1,172a 2,802a 71a
PA 50= pastoreo moderado al 50 % de utilización; CO 50= corte moderado al 50 % de utilización; PA
75= pastoreo intensivo al 75 % de utilización.
ab
Letras diferentes en la misma columna indican diferencias significativas (P<0.05).
En el Cuadro 2 se presentan los datos de forraje disponible, residual y utilizado entre los
tres periodos en los que se dividió el experimento, otoño del primer año, verano del
segundo año y el otoño del segundo año. El forraje disponible para la utilización de O1A,
fue similar (P>0.05) para las parcelas asignadas a los diferentes tratamientos; la cantidad
de forraje residual fue diferente (P<0.05) para PA 50, CO 50 y PA 75.
Cuadro 2: Forraje disponible, residual y utilizado, así como intensidad de utilización,

según el tipo, intensidad de utilización (kg MS/ha)
Forraje Forraje Forraje %
Factor disponible residual utilizado Utilización
Otoño del primer año=O1A
a
PA 50 2365 822a 1543a 64a
CO 50 1809a 509b 1300a 72a
PA 75 1842a 557b 1285a 70a
Segundo y tercer corte en el verano= V2A
a
PA 50 3147 1397.5a 1749.5a 56b
CO 50 2425a 1077a 1348a 56b
PA 75 2871a 737.5a 2134.5a 74a
Otoño del segundo año= O2A
PA 50 3581a 1663a 1919a 54a
CO 50 2895a 1476a 1419a 49a
PA 75 3636a 1294a 2343a 65ª
ab
En la utilización de V2A, lo que inicialmente se planificó como PA 50, CO 50 y PA 75

resultó en tasas reales de utilización de 56 % para pastoreo moderado, 56 % para corte
moderado y 74 % para pastoreo intenso (P<0.05). Para la utilización de O2A las
606
cantidades de forraje disponible antes (Pre) de la utilización fueron similares (P>0.05)

para PA 50 y PA 75, y CO 50. En esa misma época, lo que inicialmente se planificó como
PA 50, CO 50 y PA 75 resultó en tasas reales de utilización de 54 % para pastoreo
moderado, 49 % para corte moderado y 65 % para pastoreo intenso (P>0.05).
En promedio para los 10 meses de duración del experimento lo que inicialmente se

planificó como PA 50, CO50 y PA75, resultó en tasas reales utilización de 57 % para
pastoreo moderado, 58 % para corte moderado y 70 % para pastoreo intenso.
La producción de forraje en el período entre el primer corte (PC) y otoño primer año
(O1A), entre O1A y el verano del segundo año (V2A) y finalmente entre el V2A y el
otoño del segundo año (O2A), para cada uno de los seis tratamientos establecidos se
presentan en el Cuadro 3.
Cuadro 3: Producción de zacate buffel según tipo, intensidad de utilización (kg MS/ha)
Factor PC-O1A O1A-V2A V2A-O2A Total
PA 50 559a 1,604a 2,184a 4347a
CO 50 18b 1,280a 1,818a 3,115b
PA 75 670a 1,587a 2,899a 5,155a
ab
La producción de forraje registrada de acuerdo con el tipo de utilización (corte o pastoreo

moderados), entre PC y O1A (2 meses) fue mínima, al presentarse un descenso en la
temperatura y en la humedad del suelo por una ausencia de precipitación. En el período
O1A y V2A, así como entre V2A y O2A, la producción de forraje bajo las dos tipos e
intensidades de pastoreo fue similar (P>0.05).
Para las tres épocas de utilización, las parcelas utilizadas en pastoreo moderado (PA 50)
produjeron en promedio 26 % más forraje (P<0.05) que CO 50. De la misma manera el
total de forraje producido en pastoreo más intenso (75%) fue 16 % mayor (P>0.05) que
el producido en pastoreo moderado (50%).
En el Cuadro 4, se presentan los valores de producción de forraje bajo riego y secano. En

el período de PC y O1A (2 meses), se registró una mayor producción de forraje (P<0.05)
en parcelas de riego, con respecto a las parcelas de secano (890 vs -59 kg MS/ha). Lo
anterior se puede explicar, ya que aún con un descenso en la temperatura en los meses de
otoño (para el mes de noviembre se registraron valores promedios de 13 °C), la humedad
en el suelo se incrementó de manera considerable en las parcelas irrigadas, (los valores
para humedad del suelo fueron del 23 % en parcelas de riego, comparados con valores de
13 % en parcelas de secano).
607
Cuadro 4: Producción de zacate buffel según el nivel de humedad (kg MS/ha)

Factor PC-O1A O1A-V2A V2A-O2A Total
Riego 890a 1514a 2272a 4676a
Secano -59b 1466a 2328a 3735b
ab
El efecto del riego se vio principalmente en el periodo desde el PC (primer corte para
uniformizar las parcelas) hasta el O1A y en el total para todo el periodo (Cuadro 4). Para
el OIA-V2A y para V2A-O2A la producción de materia seca, tanto en riego como en
secano fueron similares. La precipitación total para los 10 meses fue de 386 mm; los
niveles más altos se presentaron en la semana 4 del mes de octubre del O1A con 55 mm
y entre mayo y junio del segundo año, justo antes del corte del V2A, con precipitaciones
que variaron entre 16 y 116 mm. La presencia de lluvias en esa época del año igualó estos
dos marcadores. En total para los tres periodos en los años de estudio, por efecto del riego
se produjo 21 % más forraje (P<0.05) que en las parcelas de secano.
La interacción de los factores indicó que la mayor producción total de forraje (10 meses
de duración en dos años calendario) correspondió al pastoreo más intenso que recibió
riego con 5,585 kg MS/ha, el pastoreo al 50 % con riego produjo 4,896 kg y el pastoreo
intenso en secano produjo 4,622 kg. Las menores producciones de forraje se presentaron
en el corte moderado en secano y riego con 2,788 y 3,444 kg, respectivamente. No hubo
diferencias estadísticas para la interacción de los factores.
En el Cuadro 5 se presentan los valores promedios nutricionales de zacate buffel antes y

después del pastoreo en cada uno de los tratamientos establecidos. Se incluyen en el
cuadro los tratamientos tanto en secano como en riego.
Cuadro 5: Valores promedio para todo el experimento, de proteína cruda PC, fibra
detergente neutro NDF y ácido ADF y digestibilidad in vitro de la materia seca DIVMS,
de zacate buffel según tipo, intensidad de utilización y el nivel de humedad
Factor Nivel de PC NDF ADF DIVMS
humedad
Pre Post Pre Post Pre Post Pre Post
PA 50 Secano 6.7 6.6 74.3 79.6 43.8 46.0 53.4 49.9
PA 50 Riego 6.7 6.4 77.7 78.5 46.2 47.7 52.6 48.5
CO 50 Secano 6.8 5.9 75.6 77.1 43.9 45.3 56.0 52.2
CO 50 Riego 6.7 6.5 76.9 76.0 45.3 47.5 54.9 49.1
PA 75 Secano 7.4 5.4 73.9 79.2 43.7 46.1 53.0 50.6
PA 75 Riego 6.8 6.5 73.7 78.5 45.3 47.1 52.5 46.6
75= pastoreo intensivo al 75 % de utilización
(P>0.05).
608
No se registraron diferencias significativas para PC ni antes ni después del pastoreo en

ninguna de las épocas el año. La diferencia de PrC en parcelas sometidas a riego en
comparación con praderas de secano no fue significativa. El contenido de NDF de forraje
producido en parcelas de secano e irrigadas, fue mayor después de la utilización que antes
de la misma, para todas las épocas del experimento (Cuadro 5). De otro lado, el contenido
de NDF, para forraje en PA 50, CO 50 y PA 75, fue mayor después de cada utilización
(post), respecto a los valores encontrados antes (pre) de la misma, en todas las épocas de
estudio. Posterior a la utilización el contenido de NDF de zacate en las parcelas cortadas
fue menor al de las parcelas pastoreadas. El valor más alto para NDF se registró en PA
50 después de la utilización en praderas de secano en el V2A con 80.9 %. Los valores
más bajos de NDF se registraron en PA 75 antes de la utilización en el O1A del primer
año de estudio y en el O2A con 73.7 %.
Para las tres épocas del año y en promedio del período completo de estudio, el contenido
de NDF antes de la utilización fue menor al registrado después de la misma, para tipo e
intensidad de utilización. La proporción de tallos es mayor a las de las hojas después que
las plantas son pastoreadas o cortadas.
Para NDF se resalta que, en el otoño del segundo año de estudio (datos no mostrados), el
contenido de NDF en el zacate antes de su utilización fue similar (P>0.05) para PA 50,
CO 50 y PA 75 con 75.6, 75 y 74.9 % respectivamente. Después de la utilización, CO 50
registró valores inferiores de NDF (P<0.05), a los de PA 50 y PA 75 (76.5, 79.1 y
78.8 % respectivamente).
El contenido de ADF de zacate en parcelas PA 50, CO 50 y PA 75, fue menor antes que
después de la utilización, tanto para riego como para secano, en todas las épocas de los
dos años de estudio, aunque no existieron diferencias estadísticas. De manera general
antes de la utilización, el contenido promedio de ADF de las parcelas de secano fue de
43.8 % y el de parcelas irrigadas 45.6 % (P<0.05). Después de la utilización el contenido
promedio de ADF en secano fue de 45.8 y en riego fue de 47.4 (P<0.05). El valor más
alto para ADF se registró en parcelas de CO 50 sometidas a riego después de la utilización
en el O1A del primer año con 49.5, de otro lado el valor mínimo se registró en PA 75 en
parcelas de secano en el O2A con 42.2.
El contenido de cenizas de zacate buffel antes y después de cada utilización, en cada uno
de los tres períodos del experimento y en promedio, fue similar (P>0.05) para tipo,
intensidad de utilización y nivel de humedad.
La DIVMS registró de manera general valores menores antes que después de la

utilización. Antes de la utilización del otoño se registraron valores superiores (P<0.05)
de DIVMS, para PA 50 (59.3 %) y CO 50 (60.3 %), comparados con PA 75 (56.4 %).
Antes de la utilización del otoño de 2000, los valores de DIVMS de CO 50 fueron
superiores (P<0.05) a los registrados por PA 50 y PA 75 (53, 50.2 y 50.2 %,
respectivamente). Después de la utilización, los valores fueron superiores (P<0.05) para
609
PA 50 (48.8 %) y para PA 75 (47.4 %), con respecto CO 50 (45.9 %). Antes de la

utilización, el promedio de DIVMS de zacate buffel fue mayor (P<0.05) en CO 50
(55.7 %), a los valores de PA 50 (53 %) y PA 75 (52.7 %). Después de la utilización, el
promedio de DIVMS fue 50.6 % para CO 50, 49.2 % para PA 50 y 48.6 % para PA 75
(P>0.05).
En el O1A, después del corte moderado en parcelas de secano se registró 56.7 % de

DIVMS mientas que parcelas de riego registraron 52.0 % (P<0.05). A la misma
intensidad de utilización y después de la misma, en el V2A, parcelas de secano registraron
52.4 mientras que parcelas de riego registraron 42.4 (P<0.05). Antes de la utilización, el
promedio de DIVMS fue mayor (P<0.05) en CO 50 (55.5 %) comparado con el PA 50
(53%). Después de la utilización no se presentó diferencia estadística en las parcelas de
secano comparadas con las parcelas de riego. En el O1A se registró antes de la utilización
en CO 50 y en parcelas de secano el valor más alto para DIVMS con 61.0 mientras que
en el V2A después de la utilización en PA75 y en parcelas irrigadas se registró el valor
más bajo con 42.4 %.
Discusión
En el presente trabajo 35 % más de materia seca produjeron las parcelas sometidas a

pastoreo moderado con respecto a parcelas sometidas a corte. El ganado al pastar tiende
a ser más selectivo en la elección de las partes consumidas de la planta, mejorando la
renovación de los zacates y su palatabilidad; de otro lado el forraje cosechado por corte
mecánico es más uniforme(4). Los animales pisotean, mueven semillas y minerales,
seleccionan cuándo y cómo comen; así mismo, las poblaciones de bacterias fijadoras de
nitrógeno pueden estar en mayor cantidad en praderas pastoreadas con respecto al
corte(13).
El consumo selectivo de ciertas plantas depende de factores externos e intrínsecos del

animal que modulan el comportamiento de consumo. Los factores que afectan el
comportamiento de consumo y selectividad son los propios del animal, factores sociales
y factores ambientales(14). Una mayor producción de las plantas pastoreadas, con respecto
plantas cortadas, se puede deber a una mayor actividad fotosintética, causada por una
mayor incidencia de luz y cambios en el microclima, resultante de diferentes alturas de
corte en plantas pastoreadas. En el corte, la uniformidad en el mismo, hace que partes
bajas de la planta se quedan sin fotosintetizar, al no penetrar la luz(3).
Los cortes o pastoreos realizados en forma intensiva afectan la producción de nuevos

brotes ya sea por la eliminación de las reservas orgánicas o carbohidratos no estructurales
localizados en los tallos y coronas, o por falta de área foliar para el reinicio de la
fotosíntesis(15). De la misma manera, una mayor producción de forraje en parcelas
pastoreadas, se puede explicar también por un mayor intercambio de CO2, como
consecuencia de una mayor penetración de la luz y a un microclima más cálido cerca de
610
la superficie del suelo(16). Al incrementar la intensidad de pastoreo, se promueve la

repoblación de tallos y los mayores valores se registraron a una intensidad media y alta
de pastoreo(6).
Los grandes herbívoros afectan a las plantas por la remoción de biomasa, pero también
debido a efectos indirectos sobre las comunidades de microorganismos del suelo; el
pastoreo provoca la disminución de la cubierta vegetal, reducción de materia orgánica y
con ello cambios el en microbioma del suelo; esto produce una disminución de nutrientes,
principalmente fósforo y nitrógeno(17). Una de las alternativas para aumentar la
concentración de nitrógeno es la aplicación de estiércol; un estudio evaluó el efecto de
estiércol porcino sobre el rendimiento de Cenchrus americanus, no reportaron diferencias
en el crecimiento entre forraje fertilizado y no fertilizado, pero sí un amento de proteína
en el fertilizado, además de mayores concentraciones de nitrógeno en el suelo(18).
En el caso del ganado bovino, la cantidad de estiércol excretada por unidad animal puede
ser de 5 a 6 t de materia fresca por hectárea al utilizar pastoreo rotacional. Sin embargo,
el pisoteo ejerce una influencia sobre el suelo, lo que pudiera tener un incremento de su
densidad aparente (compactándolo), disminuyendo su aireación y por ende disminuyendo
la retención de humedad del suelo(19). En el presente estudio, el zacate buffel produjo
62 % más forraje al utilizarlo en pastoreo, comparado con el corte (2,750 vs 1,700 kg
MS/ha). Un poco más al norte, en Pensilvania, la especie Trailblazer; produjo solamente
8 % más al pastorearla con respecto a dos cortes por año; sin embargo, las especies Cave-
in-Rock y Shawnee produjeron más forraje al someterlas a cortes dos y tres veces por año
con respecto al pastoreo(20).
Por otro lado, al estudiar la influencia del pastoreo en las características del suelo, se
encontró que un pastoreo rotacional influyó positivamente en características físicas al no
incrementar los valores de densidad aparente, mantener bajos los valores de resistencia a
la penetración, incrementar la porosidad y producir un menor tamaño medio de radio de
poro, en comparación con pastoreo continuo. Dichas características se verían afectadas
positivamente también en el corte mecánico(21). En este trabajo, un pastoreo más intenso
(PA 75) registró un aumento en el 16 % de materia seca comparado con el pastoreo menos
intenso. Al cortar el zacate buffel en invernadero a 4, 8, 12 y 16 cm respectivamente se
encontró que éste produce el mayor rendimiento de forraje al cortarlo dos veces por
semana a 8 cm. Las plantas cosechadas a 12 y 16 cm causaron un mayor incremento en
la acumulación de material muerto(22).
En Cenchrus ciliaris y Chloris gayana el corte incrementó significativamente los

contenidos de proteína cruda y la digestibilidad de la materia orgánica, mientras que se
redujo el contenido de cenizas y el de la lignina al incrementar las frecuencias del corte(23).
En el presente estudio, por efecto del riego se produjo 31 % más forraje (P<0.05) que en
las parcelas de secano (1,558 vs 1,245 kg MS/ha). Utilizando un sistema de irrigación
sprinkler a diferentes porcentajes de evo transpiración, se reportaron en 12 cortes al año
un máximo de 28 t/ha de materia seca(24). Los resultados sugieren que la calidad del
611
forraje depende de diversos factores tales como la especie, suelo, estación del año,
temperatura, disponibilidad de agua, radiación solar, entre otros. En la producción de
ganado, una baja calidad del forraje puede estar asociada con un bajo consumo de éste, y
con un bajo comportamiento del ganado. El manejo ideal de la pastura se logra cuando su
calidad y cantidad disponible para los animales se maximiza.
En cuanto a la calidad nutricional, un primer aspecto a determinar es el efecto de la

intensidad del pastoreo. En el presente trabajo, no hubo diferencia estadística en PC, NDF,
ADF y DIVMS, aunque un pastoreo más intenso se registró en praderas de secano 10 %
más de PC (7.4 vs 6.7 %). En Dactylis glomerata L. bajo dos intensidades de pastoreo
(severa: 3 a 5 cm y ligera: 6 a 8 cm de altura de forraje residual) se reportaron valores
similares de proteína y digestibilidad. Sólo se observó efecto significativo durante el
otoño (P<0.05), siendo el pastoreo severo el que registró la mayor DIVMS (64 vs
56 %)(25).
Los minerales son elementos clave para el crecimiento de la planta, además de ser
fundamental para la alimentación del animal; en Cenchrus purpureus se reportó que el
contenido total de cenizas, magnesio y fósforo fue variable; contario al nitrógeno que se
vio disminuido con el rebrote; sin embargo, el contenido de magnesio y fósforo estuvo
por debajo de lo requerido para el crecimiento de la planta(26). Por otro lado, en Trifolium
repens bajo pastoreo intenso, se reportó aumento de proteína en el forraje (17.4 %)
comparado con el producido en parcelas sometidas a pastoreo moderado (14.9 %); en
contraste, no se encontraron diferencias en el contenido de ADF, al someterlo a pastoreo
moderado o intenso (26.2 y 25.6 %, respectivamente)(27).
En el presente trabajo no se presentaron diferencias en calidad nutricional cuando se

comparó el tipo de utilización (corte o pastoreo). Se observó un incremento en PC de
parcelas ya pastoreadas con respecto a las ya cortadas, y cuando éstas no fueron regadas
(6.6 vs 5.9 %). Se reportaron valores similares de PC y de digestibilidad de NDF de
zacate trailblazer sometido a corte o pastoreo. Los autores solo reportaron diferencias
tanto en corte como en pastoreo para la NDF. En este aspecto los mayores cambios tanto
en rendimiento como en calidad nutricional los dan el clima y el manejo de la cosecha(20).
Un aumento de la humedad en el suelo producto de la lluvia o el riego tiene incidencia

directa en el contenido de fibra y por consiguiente en la digestibilidad de los forrajes. En
Stipa grandis P. Smirn. y Leymus chinensis (Trin.) Tzvel., provenientes de Mongolia se
reportó un incremento de 0.1 g kg-1 de la digestibilidad de la celulosa de la materia
orgánica por cada 50 mm de incremento en la precipitación y una disminución de 0.1 g
kg-1 de NDF(28). En el presente trabajo el contenido de NDF fue superior (P>0.05) en
parcelas de secano comparadas con riego.
Respecto a la intensidad de pastoreo, sólo observaron efecto significativo durante el otoño

(P<0.05), siendo el pastoreo severo el que registró la mayor DIVMS (64 vs 56 %). Esto
puede atribuirse a la mayor proporción de hoja verde y menor porcentaje de material
612
muerto presente en los pastoreos más severos(25). En el presente trabajo los valores de
digestibilidad fueron prácticamente los mismos en las dos intensidades de pastoreo. En
un estudio realizado por Ordaz-Contreras et al(26) con pasto King grass (Pennisetum
purpureum Schumach) se reportó una disminución de proteína a medida que aumentó el
intervalo de corte. Finalmente, la altura del corte no afectó los porcentajes de ceniza, NDF
y ADF en pastos Guinea (Megathyrsus maximus (Jaqc.), Tanzania y Mombasa(29).
Se puede concluir que una intensidad de pastoreo de 70 % ejercida durante dos años, no
afectó la productividad de zacate buffel respecto a la registrada con una intensidad de
57 %. Los valores nutricionales de zacate buffel sometido a estas dos intensidades de
pastoreo fueron similares. Se presentó mayor producción de forraje, al utilizar el zacate
buffel por pastoreo moderado comparado con corte moderado. Parcelas sometidas a corte
moderado registraron valores superiores para DIVMS, respecto a los obtenidos con
pastoreo moderado. En el acumulado para los dos años de estudio, el riego produjo más
forraje (22 %) que praderas no irrigadas. Cuando se comparó pastoreo en diferentes
intensidades de utilización; el pastoreo más intenso produjo 14 % más forraje que el
pastoreo moderado sin que existieran entre las dos diferencias significativas.
Agradecimientos
Al proyecto CONAHCyT 28623-B y a Elías Martínez, José Juan Nava y Benjamín Pérez,
por la colaboración en el trabajo de campo.
Literatura citada:
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Revisión bibliográfica
Regiones genómicas, genes y polimorfismos de un solo nucleótido en la

resistencia a nematodos gastrointestinales en ovinos. Revisión
Marcela Villegas-Castañeda a*
Vielka Jeanethe Castañeda-Bustos b
Juan Manuel Bello-López c
Clemente Cruz-Cruz 3
a
Hospital Juárez de México. Escuela de enfermería del Hospital Juárez de México. Plaza
San Pablo. No. 13. Col. Centro. Alc. Cuauhtémoc, 06090, CDMX, México.
b
Universidad Autónoma de Baja California. Instituto de Ciencias Agrícolas. Mexicali,
México.
c
Hospital Juárez de México. División de investigación, CDMX, México.
*Autor de correspondencia: marcela.villegas.casta@gmail.com
Resumen:
Existen diversos factores que pueden modificar la productividad en los hatos ovinos, uno de
ellos es la parasitosis gastrointestinal (GI) por nematodos, la cual puede generar pérdida de
peso, retrasos en el crecimiento y en situaciones extremas la muerte. Las infecciones de
parásitos involucran al sistema inmune para la resistencia o susceptibilidad, por lo que
actualmente se buscan estrategias que sean eficientes a largo plazo para disminuir esta
afectación. Una de estas estrategias es la ganadería de precisión, la cual consiste en la
identificación y selección de animales genéticamente más resistentes, empleando para ello
marcadores moleculares. El objetivo de esta revisión es reunir información novedosa en
rasgos cuantitativos (QTL) y estudios de asociación del genoma completo (GWAS), que
confirman la relevancia de algunas regiones o genes en la resistencia a la parasitosis
gastrointestinal ovina. Así mismo, se analizó la posible relevancia de nuevas regiones para
616
realizar mapeos más finos y encontrar conjuntos de polimorfismos que permitan una
selección más eficiente, considerando al mismo tiempo, las condiciones particulares de los
hatos ovinos.
Palabras clave: Polimorfismos, Resistencia, Parasitosis gastrointestinal, Ovinos.
Introducción
Uno de los factores que pueden modificar la productividad de los ovinos es la parasitosis
gastrointestinal (GI); dentro de sus efectos adversos están: pérdida de peso(1) retraso en el
crecimiento y, en situaciones extremas, la muerte(1,2), aspectos que afectan directamente la
economía de los productores. Continuamente se están desarrollando estrategias para
disminuir los efectos de la infección, ya sea probando con nuevos fármacos o buscando
animales que sean genéticamente más resistentes para reproducirlos. Algunos autores
mencionan que estas estrategias tienden a ser más eficientes, en el largo plazo, cuando están
basadas en múltiples enfoques(3,4).
La variación genética entre o dentro de razas, permite detectar, y seleccionar genéticamente

individuos con mayor capacidad de resistir las consecuencias de la infección por helmintos.
La selección de ovejas o cabras para mejorar la resistencia a parásitos se considera una opción
valiosa para complementar otras medidas de control(5). El término resistencia a la enfermedad
se usa comúnmente de forma genérica para hablar de resistencia a la infección, o como
resistencia a las consecuencias de la enfermedad, es decir tolerancia a la enfermedad. Sin
embargo, en términos estrictos, la resistencia a la enfermedad describe la capacidad del
huésped para interactuar y controlar el ciclo de vida del parásito. En el contexto de las
parasitosis GI, esto puede incluir la probabilidad del establecimiento de larvas ingeridas, tasa
y grado de desarrollo del parásito dentro del huésped, mortalidad y la fecundidad de los
parásitos, y por tanto el conteo de huevos en materia fecal. Por otro lado, la tolerancia a la
enfermedad se utiliza para describir la capacidad del huésped para resistir los efectos
patógenos de la infección(1).
El mejoramiento genético para la resistencia es posible debido a la existencia de una amplia

variación genética en los animales. Cuando se buscan asociaciones genéticas se estudian
regularmente rasgos de resistencia o susceptibilidad (conteo de huevos en materia fecal
(FEC), carga parasitaria, tamaño de gusano y fecundidad), de respuesta inmune (complejo
617
mayor de histocompatibilidad-MHC, concentración de anticuerpos como IgA, IgG e IgM),

de impacto de la infección (anemia, presencia de pepsinógeno, o concentraciones de
fructosamina), o de resiliencia (tasa de crecimiento y frecuencia de tratamiento requerida)(3,6).
Existe un importante número de aportaciones científicas que relacionan genes del complejo
mayor de histocompatibilidad ovino (Ovar-MHC) con la capacidad de los ovinos para resistir
a la infección por parásitos gastrointestinales(7–16); aunque se ha señalado que el efecto del
MHC es pequeño y que representa aproximadamente el 11 % de la variación fenotípica
total(7). Los genes de la clase 1 se encuentran entre los genes más polimórficos, esta
diversidad, en conjunto con la poca claridad de la organización genómica, provoca que la
identificación de nuevos alelos de interés en ovinos sea difícil, resultando en una evidente
escasez de información al respecto(17). Los productos de los genes de Clase I y II son
glicoproteínas que presentan péptidos antigénicos al receptor de células T (TCR) de linfocitos
CD8+ citotóxicos y linfocitos CD4+ cooperadores respectivamente(18,19). Los genes de clase
II DRB han sido más estudiados(18,20) y han mostrado asociaciones consistentes al fenotipo
de resistencia a nematodos GI(7). Los enfoques actuales quizá ponen de lado a esta importante
molécula debido a que los análisis estadísticos para detectar asociación entre alelos del MHC
y la enfermedad, depende en una parte de las frecuencias de haplotipos(21), mientras que la
capacidad de discriminar con mutaciones puntuales causales dependen del grado del
desequilibrio de ligamiento (LD), ya que cuando el LD es alto, los alelos en diferentes loci
frecuentemente se heredan juntos en la descendencia y los efectos de los diferentes loci no
se pueden desentrañar fácilmente(22). Debido a la alta variación polimórfica en el MHC, es
necesaria la construcción de combinaciones de haplotipos para asociarlo a rasgos de
resistencia/susceptibilidad(21,23), ya que la mayoría de los genes del MHC se heredan en
bloque como haplotipo con raros eventos de recombinación(24). Para utilizar al MHC como
marcador generalizado es necesario que el conocimiento se profundice hasta llegar a
secuenciar haplotipos ya asociados y saber en qué raza y para qué parásito pueden ser
utilizados con validez; la asociación de haplotipos podría llegar a ser entonces más fuerte que
la asociación alélica con polimorfismos de un solo nucleótido (SNP).
Las nuevas estrategias como el uso de arreglos o chips con miles de polimorfismos para una
genotipificación simultánea podrían predecir el mérito genético de un individuo a través de
grupos de polimorfismos de un solo nucleótido(25). Se han desarrollado arreglos o matrices
de genotipado por casas comerciales como Illumina y Affymetrix en conjunto con el Sheep
Genomics Consortium con distintas densidades y diferentes coberturas dentro del genoma;
en la actualidad los más usados en estudios de asociación del genoma o determinación del
mérito genético son los de alta y media densidad, que pueden detectar alrededor de 606,000
y 50,000 SNP (50 K) uniformemente espaciados. Se ha observado que el nivel estimado de
LD para marcadores separados por menos de 1Mb en arreglos de hasta 12 K pueden ser una
herramienta adecuada para identificar regiones genómicas asociadas con rasgos relacionados
con la resistencia a parásitos GI(26). Además de esto, existen regiones intergénicas, llamadas
618
“desiertos genéticos”(27), que son regiones con secuencias no codificantes pero con elementos
regulatorios no anotados con potencial prometedor para futuras investigaciones.
Si bien la resistencia o susceptibilidad a la parasitosis gastrointestinal puede estar controlada

por múltiples loci con efectos pequeños, las relaciones de epistasis podrían ser evaluadas
como parte de la arquitectura de la resistencia. Además, las relaciones epistáticas permiten
la regulación de la expresión de genes vecinos, que a su vez permiten la expresión de otros
genes. A la fecha no hay estudios que hayan identificado genes mayores como únicos genes
en la resistencia en infecciones parasitarias gastrointestinales. Por lo que el objetivo de esta
revisión es presentar información genómica que confirme la relevancia de algunas regiones
o genes, y dar relevancia a otras de novo en parasitosis GI por nematodos en ovinos.
Hallazgos recientes de genes o regiones genómicas implicados en la

resistencia/susceptibilidad a nematodos gastrointestinales
Los nematodos se pueden localizar en distintas regiones del tracto gastrointestinal; por
ejemplo, en el abomaso los más frecuentes son Haemonchus contortus, Trichostrongylus
axei, Mecistocirrus digitatus y Telodorsagia circumcincta, mientras que en el intestino
delgado predominan Trichostrongylus colubriformis, Cooperia spp., y Nematodirus spp. y
en el intestino grueso se encuentran Oesophagostumum spp., Chabertia ovina, y Trichuris
ovis(28–30). Se puede generalizar que el nematodo usualmente encontrado alrededor del mundo
especialmente en regiones o climas tropicales y subtropicales es H. contortus(31), mientras
que Telodorsagia circumcincta es uno de los más importantes en regiones frías(32). Se ha
hipotetizado que la inherente resistencia GI a parásitos está dada por varios genes
(poligénica), y que está relacionada con el sistema inmune(33–35).
Se pueden señalar cuatro mecanismos principales que determinan la respuesta del hospedero
a la infección por parásitos GI: 1) el mecanismo de la respuesta inmune innata, 2) la
protección de las mucosas gástricas, 3) las vías de hemostasis, y 4) la inmunidad adquirida(36).
Por otro lado, entre los mecanismos que permiten la expulsión de parásitos se encuentran: la
hipermotilidad, hipersecreción gástrica e hiperplasia de células caliciformes con el
subsecuente incremento en la producción de moco. En estudios in vitro e in vivo se ha
observado que la expulsión inmediata de los parásitos está asociada a la presencia de
histamina y leucotrienos en el moco del abomaso que inhiben la motilidad del parásito(37,38).
Altas concentraciones de histamina en la mucosa abomasal de ovejas resistentes a la
hemoncosis podrían permitir la expulsión del parásito, promoviendo la hipersecreción
abomasal que disminuye la fecundidad y motilidad de los gusanos(39,40).
Con respecto a la respuesta inmune del hospedero, se ha observado que existe una clara
diferencia en la respuesta inmune de corderos que han sido desafiados una o dos veces en su
619
vida, y ovejas adultas que han sido desafiadas varias veces a lo largo de su vida productiva
con distintos estadios larvarios o de gusanos(31,37,40). Los corderos demuestran una inmunidad
competente de 2 a 3 meses de edad(41), y si el desafío de exposición larvaria es constante, la
inmunidad se desarrolla con una respuesta protectora significativa entre los 10 y 12 meses de
edad(42,43). En ovinos adultos esta inmunidad tiende a permanecer, lo que los hace
relativamente resistentes a la infección y las exposiciones en un bajo nivel los hace conservar
la inmunidad(44). En algunos estudios la protección contra la parasitosis GI se ha asociado
con la respuesta inmune Th2 cooperadora(45,46), caracterizada por la producción de
interleucina (IL) 4 que es una importante citocina en el control inmunológico de las
enfermedades GI por parásitos(47,48), fundamental en la maduración de células T CD4+
vírgenes a través de la vía STAT6(49,50); también promueve la diferenciación de células B de
alta tasa de síntesis (cambiando la cadena pesada de IgM a IgE e IgA)(51–53), el reclutamiento
de eosinófilos, basófilos y mastocitos para controlar la infección y participar en la expulsión
de helmintos(54–56). La IL-13 actúa en conjunto con IL-4 estimulando el cambio de clase de
IgE, promoviendo la curación por fibrosis de tejidos y mejora la expulsión de larvas por
aumento de la permeabilidad de la mucosa, producción de moco y la contracción
muscular(57–59); también IL-5 estimula la maduración de los eosinófilos, la regulación positiva
de estas dos citocinas después de la infección por T. columbriformis(58,60), coincide con el
aumento en la producción de IgE e IgA(61). El desarrollo de la respuesta celular Th1, previene
la expresión de citocinas proinflamatorias como el interferón gamma (IFN-γ), y como
consecuencia la respuesta Th2(55,62). Existe un vínculo entre IFN-γ y la susceptibilidad, ya
que regula de manera negativa a IL-4 y consecuentemente la diferenciación hacia la respuesta
Th2(63,64).
Durante la infección por parásitos, la concentración de IgA es más importante en el abomaso

que en el suero, y se ha observado una correlación negativa entre la cantidad de IgA
específica en moco de abomaso y la carga parasitaria en infecciones por H. contortus(65),
situación que también ha sido evidente con el nemátodo T. circumcinta encontrado en
abomaso de ovejas, en donde los altos niveles de IgA específicas en el moco abomasal han
disminuido la fertilidad y longitud de dicho nematodo(66). Una característica típica de las
infecciones por helmintos es la producción de IgE específicas como resultado de una
respuesta tipo Th2. La IgE es capaz de inducir citotoxicidad anticuerpo-dependiente de
eosinófilos, células cebadas y macrófagos. Un incremento en los niveles locales de IgE se ha
asociado con resistencia a parasitosis GI en ovejas y cabras(67–69).
Existen reportes de resistencia/susceptibilidad en razas como Churra, Red Masai, Merino(70),

cruzas de Dorper x Red Masai(71), Cara Negra escocesa(72), Santa Inés(26), ovinos ferales Soay,
Djallonké(73), Border Leicester x Merino, cruzas de Poll Dorset x Suffolk o Dorper blanco,
Kathadin(74), ovinos Tunecinos Autóctonos(75), Corriedale, Pampinta(76), Sardas(77) y ovejas
Nativas de Florida entre algunos(78). Además de esto, en otros estudios realizados en razas de
pelo como la Red Massai(79), Florida, Santa Cruz, Barbados Black Belly y Navajo(80) se ha
620
observado que son más resistentes a la infección por nematodos y sus consecuencias, que las
razas europeas. Pero entre razas de pelo existe variación, lo que se muestra en un estudio que
comparó corderos Pelibuey contra corderos Kathadin; los Pelibuey mostraron mayor
resistencia a la infección natural por nematodos GI en comparación con los Kathadin,
compartiendo las mismas condiciones climáticas y de pastoreo, asociado al fenotipo de
conteo de huevos por gramo de heces y conteos de eosinófilos periféricos(81).
Tradicionalmente la asociación se hace con rasgos como el conteo de huevos en heces, debido
a que es una manifestación directa de la incapacidad del huésped de controlar la reproducción
del parásito(37,82). Otro es el índice FAMACHA que es una medida indirecta de la presencia
de parásitos en abomaso y de la gravedad de la anemia que estos pueden causarle al
hospedero, y que se relaciona con la reducción del volumen celular aglomerado (medido en
porcentaje), secuela de la infección de parásitos como H. contortus, que pone en evidencia
la incapacidad del huésped para reponer los niveles de glóbulos rojos, y que, en una situación
extrema, podría conducir a la muerte; pero si el individuo tolera la infección aguda y no
muere, manteniendo su actividad zootécnica puede ser un rasgo de resiliencia(76). Los
animales infectados con H. contortus muestran anemias más severas(82,83). En estudios
iniciales estos rasgos han sido asociados con regiones en el cromosoma 20 (OAR20; OARn
= cromosoma de Ovis aries número “n”), que contienen alelos del MHC II, y OAR3 en el
gen del interferón gama (IFN-ɣ) o genes cercanos a esta región(84–86). Otra revisión
sistemática, menciona que hay evidencia suficiente con respecto a la asociación del gen de
IFN-ɣ y la resistencia a T. circumcincta y se sugiere que esta región y sus genes vecinos son
de interés en la resistencia del hospedero(36,84–88).
Otros estudios en donde no han encontrado asociación con las regiones mencionadas, señalan
esta diferencia como atribuible a las características de los sujetos de estudio, ya que cuando
se ha encontrado asociación los sujetos son corderos, mientras que en ovinos adultos no existe
asociación evidente(87,89).
Otros datos aportados en ovinos Red Massai x Dorper sugieren que la variación en los
marcadores SNP ubicados en genes de señalización de las células inmunitarias como el
supresor de señalización de citocinas (SOCS2), enzima conjugadora de ubiquitina E2
(UBE2N) y sustrato 15 de proteína tirosina cinasa (EPS15), podrían favorecer la producción
de citocinas Th2 para aumentar la función biológica de la eosinofilia, mastocitosis y respuesta
humoral (niveles altos de IgE) en el sitio de infección; la producción de moco por la acción
de genes como MUC15 o GALANT4 y las vías de hemostasia (ATP2B1) pueden ser
mecanismos importantes que contribuyen al fenotipo o en las diferencias en la resistencia a
parásitos en población Red Maasai x Dorper(72), y describe dos regiones que hasta ese
momento no habían sido asociadas, OAR2 (162-163Mpb) y OAR3 (44Mpb). También
describen que el polimorfismo OAR6_81718546 (cercano al receptor-α del factor de
crecimiento derivado de plaquetas PDGFRA), está asociado con efectos en el volumen
621
celular aglomerado el cual ha sido previamente reportado en ovinos de raza Morada Nova
Brasileña, raza Churra Española(34) , Soay Feral(78) y en la cruza Red Maasai x Dorper; los
marcadores que afectan al conteo de huevos en heces (OAR5_111342555,
OAR15_35337227, OAR5_100699982.1, DU183841_402.1, OAR15_40719719.1,
OAR15_40926306.1, OAR7_4206430 y OAR17_42673146) no afectan al volumen celular
aglomerado ni el peso vivo de acuerdo con este estudio(72).
Por otra parte, en la raza Soay Feral analizaron doce SNP´s enlistados en el Cuadro 1, de los
cuales, RORC2 p.A404T (100,653,186 pb) está asociado a IgA, además concluyen que el
polimorfismo IL23R p.V32M (42,512,431 pb) está relacionado con el receptor de IL-23, una
citocina inflamatoria que mostró asociación con el peso corporal a los 20 días en corderos
cara negra(78).
En 2016 encontraron genes asociados en la raza Churra Española para el rasgo de conteo de
huevos fecales en OAR6 (con pico en 88.1 cM) como AFP, ALB, AMBN, AMTN, AREG,
BTC, CXCL1, CXCL10, CXCL11, CXCL9, EREG, GC, IGJ, IL8, MUC7, PF4, PPBP,
RASSF6, SCARB2, TMPRSS11D, para OAR8 (pico a 2 cM) en el mismo rasgo CD109,
COL12A1, MYO6; y para OAR 22 (pico en 3.4 cM) en el rasgo de IgA del gen PCDH15.
Dentro de las especies de nematodos encontrados con mayor frecuencia en este estudio
fueron Trichostrongylus spp. y Teladorsagia spp. Además, se encontraron otros genes que
codifican para quimiocinas, tales como IL8, CXCL1, CXCL10, CXCL11, CXCL9, PF4,
PPBP; moléculas que tienen gran importancia en el sistema inmune, pues participan desde el
reclutamiento de leucocitos hasta la comunicación y activación celular durante la infección,
particularmente IL-8, CXCL8 y CXCL1, están implícitas en el reclutamiento y activación de
neutrófilos. Es de notar que este autor no encontró una correspondencia clara con regiones
clásicas previamente descritas en relación con IFN-ɣ o aquellas que involucran MHC clase
II(34).
Por otra parte, al evaluar ovejas de raza Santa Inés mediante un chip SNP con 12,785
marcadores polimórficos de nucleótido sencillo encontraron una asociación entre regiones
en OAR1, OAR2, OAR3, OAR5, OAR8 y OAR15(78) (Cuadro 1). Varias regiones
cromosómicas candidatas descritas por los autores están en relación con el desarrollo del
sistema inmune, su activación, la respuesta inflamatoria, regulación de linfocitos y
proliferación de leucocitos (B2M, SFXN1, IL25, BMP4, TSHR, CCL28, PIK3R1, FGF10,
IL15, TP-1, BPMG, BCL10, HSPD1, MALT1), destacando genes como CD109 que es un
antígeno de superficie expresado por células CD34 o IL-25, coincidentemente algunas
reportados como genes potenciales en la resistencia a nematodos GI en ovinos en otro
estudio(34).
A partir del 2018, los estudios de GWAS con chips de alta o mediana densidad han elucidado
más genes candidatos que podrían ser relevantes en la resistencia/susceptibilidad a
622
nematodos y otras parasitosis. Así lo señalan los hallazgos hechos por varios autores(75,77,90),
uno de ellos en corderos de raza Djallonké de África occidental en donde asocian a cinco
genes (TRIB3, CDK4, CSNK2A1, MARK1 y SPATA5) con rasgos de resistencia, relacionados
con la inmunidad y la proliferación celular. Así mismo se sugiere al gen MBL2 (como base
de un QTL) en OAR22 está relacionado con niveles de IgA(27,82); y se ha hipotetizado que
genes involucrados en el crecimiento y el tamaño de los corderos (como el gen ADAMTS17
en OAR18) pueden ser pleiotrópicos con algunos genes que determinan rasgos de resistencia
a la infección por parásitos GI, pero la asociación entre estos genes aún no se determina
claramente(34,73,91).
El OAR2 también resalta en un estudio en ovinos australianos de razas como Merino o Border
Leicester x Merino, cruzas de Poll Dorset/Suffolk/Suffolk blanco/Dorper blanco/Border
Leicester, en donde, en un primer análisis, los autores delinean tres SNP´s en OAR2 con una
fuerte asociación al rasgo de conteo de huevos en heces (rs421630816, rs424521894,
rs413835864). El SNP rs421630816 (posición en OAR2: 110.8 Mbp) en el gen PALLD, en
tanto que el rs424521894 y rs413835864 (posición en OAR2:107.3 y 107.4 Mbp,
respectivamente) en el gen GALNTL6 relacionado con la síntesis de glicanos tipo mucina,
que influyen en la interacción huésped-patógeno. Así mismo estos autores señalan una región
en OAR6 que incluye seis SNP´s, de donde resalta el rs416517011, por su nivel de
significancia en la asociación; además encontraron otros genes asociados en OAR18 y
OAR24 hipotetizando que dichos genes comparten ciertos mecanismos con el sistema
inmune, sugiriendo posibles efectos de interacción entre genes(70). Otra contribución encontró
asociaciones significativas en OAR2, 3, 16, 23 y 24 en ovinos Kathadin(74). Señalando como
dato relevante a un locus localizado en OAR3, cercano al gen receptor 1 por la vía del
complemento C3 (C3AR1). C3AR1 ha sido reportado diferencialmente expresado en ovejas
susceptibles contra resistentes(92) y ha sido asociado a la respuesta Th1(93) también localizado
en OAR16, 87 kb hacia 5’ del gen de ITGA2 (integrina α-2) que media la adhesión de
plaquetas y otros tipos celulares a la matriz extracelular. Sobresale una región en OAR2 que
se asoció significativamente y sugiere un papel potencial en la mediación de la resistencia,
el gen DIS3L2 (rs406850490 y rs422243920), una exoribonucleasa que participa en la
regulación de la expresión relativa del receptor Toll tipo 4; el SNP asociado a DIS3L2 tuvo
un frecuencia de alelo menor (MAF) sobrerrepresentada en ovinos resistentes (0.479) en
comparación con los susceptibles (0.094), esta exoribonucleasa puede afectar la expresión de
IL-10 por la represión de let-7, un miRNA; otros hallazgos de importancia en el estudio son
en OAR3 ALK-Receptor de tirosina cinasa (rs437558829 y rs407346502) y C3AR1, OAR19
(rs406978752) GRM7-(receptor 7 metabotrópico de glutamato), OAR23 (rs399876637)
SLC14A2 (Transportador de urea 2) y OAR24 glicoproteína ZP3 (rs423186265); aunque
sugieren la necesidad de validar estos hallazgos(74).
Para remarcar los efectos del sistema inmune en la respuesta a parasitosis, otro grupo estudió
ovejas Autóctonas Tunecinas con manejo de pastoreo tradicional, resaltaron a RUFy4 y VIL1,
623
dos receptores de IL-8 (CXCR1 y CXCR2) como genes candidatos, y partícipes en la

respuesta inmune del tracto GI, hipotetizando que pueden estar implicados en la reparación
de tejido dañado en el intestino y potenciando el reclutamiento de neutrófilos e inflamación.
También encontraron dos genes transportadores de cationes como SLC22A4 (OCTN1) y
SLC22A5 (OCTN2) implicados en el transporte de oxourea, los autores resaltan que el manejo
tradicional de estos ovinos les permite desarrollar múltiples estrategias adaptativas que los
hace resistentes a las parasitosis, y la información recabada a partir de este tipo de ganado
autóctono es muy valiosa en el entendimiento de la arquitectura de la resistencia(75). En
México existen rebaños con características criollas y de manejo extensivo, por lo que
resultaría interesante determinar si las estrategias adaptativas del sistema inmune coinciden
con la de otros rebaños, u otras razas, manejados en condiciones similares, y así poder
determinar mecanismos coincidentes para su uso como marcadores en la
resistencia/susceptibilidad a nematodos u otras parasitosis.
Es notable que en un mapeo fino realizado por investigadores argentinos en corderos raza
Pampinta y Corriedale bajo desafío natural, encontraron regiones que ya antes se
asociaron(36), en OAR3 y OAR6, y OAR20 contienen genes implicados en el procesamiento
de antígenos mediados por el MHC y vías de señalización de linfocitos, el SNP OLA-
DRA1_479 fue el único que mostró una asociación significativa para los rasgos en estudio
en corderos Corriedale, también asoció polimorfismo de receptores de lectinas tipo C que
median funciones como procesos transducción de señalización celular, reconocimiento de
patógenos, inmunidad innata, aunque CLEC12A actúa inhibiendo la producción de IL-12,
TLR4 dependiente(94), además marcó tres SNP ́s significativos de novo, FOS_109,
IL20RA_422 y TIMP3_716, el primero localizado en FBJ gen homólogo de osteosarcoma
viral murino, el siguiente en el gen del receptor de la IL-20 y el último localizado en TIMP
un inhibidor de metaloproteinasas en OAR 3, 7 y 8, respectivamente; FOS_109 pertenece a
un grupo de proteínas reguladoras de la proliferación, diferenciación y transformación
celular, la expresión duplicada de este gen en tejido abomasal se encontró asociada a
resistencia en ovinos Merinos y se hipotetiza que es un gen relevante en las infecciones
primarias por H. contortus. En algunos casos, la expresión del gen FOS también se ha
asociado con la muerte celular por apoptosis. TIMP3_716 mostró una evidencia sugestiva de
asociación cuando se usa conteo de huevos en heces como valor de cría estimado como
fenotipo de asociación, y podría estar implicado en la remodelación de tejido dañado en
respuesta a las infecciones parasitarias. Los resultados obtenidos confirman regiones
genómicas previamente reportadas como asociadas a la resistencia de nematodos en otras
razas ovinas, tanto para inmunidad innata (MASP, CLR, NLR, TLR, IL20R, FOS, TIMP) y la
inmunidad adaptativa (CLR, IL2, OLA-DRA, TIMP) reforzando el papel de la respuesta
inmune del hospedero contra los parásitos(76).
En ovejas Sardas y cruces de esta línea con Lacune, mapearon 10 regiones con asociación
significativa al rasgo de conteo de huevos en heces, señalando a 3,538 polimorfismos
624
causantes de efectos de alto impacto que pueden generar codones de terminación (mutaciones
sin sentido) en genes codificantes de 530 proteínas. Los autores de este estudio hipotetizan
los QTL localizados en OAR 1, 12, 19 y 20 están fuertemente implicados en un complejo
mecanismo de resistencia en el ovino a las parasitosis GI; algunos de los polimorfismos que
señalan se pueden observar en el Cuadro 1(77). En OAR12 la mutación con cambio de sentido
c.103G>A en el exon 2, posición 39, 567,687 bp, en el gen TNFRSF1B (miembro de la
superfamilia del receptor de TNF1B), cercana también al gen SELE (gen de la selectina E,
cuatro mutaciones sin sentido relevantes), SELE codifica una proteína en células endoteliales
y es responsable de la acumulación de leucocitos en los sitios de inflamación mediada por
células del recubrimiento vascular. Otros autores(95) al respecto de esta proteína, menciona
que el gen SELE se expresa negativamente en ganglios linfáticos abomasales de corderos
recién infectados con T. circumcincta, lo que lo sugiere como componente de la respuesta de
resistencia a la infección en parasitosis GI. En OAR19 la asociación más significativa fue en
el gen GRM (receptor metabotrópico de glutamato, asociado a mecanismos nerviosos en
humanos), además de 13 variantes sin sentido en el gen IL5RA (subunidad α del rIL-5). Esta
proteína se ha encontrado expresada en animales resistentes (corderos cara negra escoces,
ovejas churras y corderos merino) a T. circumcincta(95–97). En la región OAR20 encontraron
una región grande que abarca al MHC clase II, aunque señalan que estos se encuentran a una
distancia de 4 a 6 Mb de la ubicación más significativa, resaltando que debido a la naturaleza
polimórfica del gen es difícil identificar mutaciones causales o SNP´s útiles en la selección
a la resistencia(98). También reportaron mutaciones en IL17A, IL17F, TRIM26, TRIM38,
TNFRSF21, LOC1011118999, VEGFA y TNF. Reportan un SNP significativo (rs404860664)
en el gen LOC101111058 (proteína similar a la butirofilina) pero proteínas similares a la
butirofilina sugieren su papel en la regulación de la inflamación local intestinal en otras
especies(99), nueve mutaciones en TRIM 26; estas proteínas desempeñan funciones de
regulación de la patogénesis en enfermedades autoinmunes, la defensa de patógenos en
particular contra virus(100), también participarían en la regulación a la baja de varios genes de
la respuesta inmune(77).
En un primer estudio detectando variantes repetidas mediante GWAS, en ovejas nativas en

Florida se identificaron 8124 variaciones en el número de copias (CNV, por sus siglas en
inglés), aunque solo 14 de ellas fueron asociadas de manera significativa con los rasgos de
estudio, como conteo de huevos en heces y volumen celular aglomerado. Los genes que
resaltan en este estudio en relación con la respuesta inmune son CCL1, CCL2, CCL8, CCL11,
NOS2, TNF, CSF3 y STAT34; los cuales podrían tener importancia en la resistencia a H.
contortus. Estos genes pudieran ser utilizados como marcadores potenciales de resistencia en
esta raza; también es posible que genes cercanos a regiones de repetidos como
LOC101110424, DOCK9, ITGBL1, BIVM, TNFSF13B, ING1, F7, F10, PCID2 y GAS6,
pueden tener efectos importantes en la respuesta inmune contra el parásito(90). Por ejemplo,
la expresión del gen ITGBL1 está asociada con la infiltración de células inmunes(101), o los
genes F7 y F10 tienen un papel relevante en el inicio de la coagulación y defensa contra
625
patógenos(102). El gen CCL1 es parte de una quimiocina eotaxina y promueve la migración

de eosinófilos activados(103), la eosinofilia es un evento común en ovinos infectados con H.
contortus(104), y este gen es utilizado comúnmente como un marcador de resistencia(92,105).
Adicionalmente, tres genes de galectinas (LOC101117947, LOC101118202 y
LOC101102156) cercanos a una región repetida se asociaron al rasgo de conteo de huevos
en el día 28. Las galectinas son proteínas involucradas en la respuesta inmune a infecciones
parasitarias del tracto gastrointestinal en ovejas y son subreguladas durante la infección de
H. contortus(106). Algunas de estas galectinas como la 11 puede regular el crecimiento larvario
y el desarrollo por unión a la larva 4 y adultos de H. contortus(107). Los repetidos asociados
para el paquete celular al día 0 y 28 (LOC101108321) están contenidos en genes con relación
a proteínas de multirresistencia a drogas (MRP), expresadas en el mismo nivel en células T
CD3+/CD4+ de acuerdo a un estudio realizado en sangre periférica de pacientes normales y
remisos de linfoma(108); además pueden regular la inflamación de epitelios mucosos
intestinales(109). Es posible que todas las secuencias repetidas encontradas en este estudio
puedan ser segregadas entre la población, pero al igual que en otros estudios, requiere la
validación en otras poblaciones; estos hallazgos pueden contribuir al desarrollo de nuevas
estrategias para mejorar la resistencia a parásitos en ovinos y promover los cruces selectivos
mediante una selección asistida por marcadores genéticos(90).
Conclusiones
Las parasitosis y resistencia parasitaria son un problema que repercute en los sistemas
productivos ovinos, y mayormente, en los que pastorean. El conocimiento sobre la
arquitectura de la resistencia/susceptibilidad en ovinos contribuye al mejoramiento genético
a mayor velocidad, traducido en mayor productividad en los rebaños con aportes a la
ganadería de precisión. Aunque paralelamente se pueden encontrar tratamientos
farmacológicos eficaces para combatir las parasitosis, cuando se disponga de formulaciones
nuevas, éstas podrían ser potencialmente más caras, también hay un creciente interés en
reducir el uso de antihelmínticos para contribuir al medio ambiente reduciendo su excreción
al medio. La información proveniente de QTLs se ha refinado gracias a los análisis de GWAS
hechos con chips de alta densidad, esto crea la necesidad de nuevos mapeos finos en genes
candidatos, así la información pudiera ser utilizada en pruebas de selección de ovinos para
resistencia a parásitos GI o elucidar relaciones epistáticas entre genes de la respuesta inmune
que generen áreas de investigación de estudios funcionales o de expresión, dando mayor
claridad sobre la función del sistema inmune. Desentrañar la arquitectura de la resistencia y
susceptibilidad a parasitosis gastrointestinales, así como la validación de loci asociados en
distintos rebaños, crea el reto de generar una prueba de marcadores con la mejor combinación
posible de SNP´s, que puedan caracterizar a individuos resistentes a parasitosis GI para
determinadas poblaciones, como una estrategia para abordar la resistencia parasitaria y
realizar programas de selección más efectivos y directos.
626
Cuadro 1: Hallazgos de regiones genómicas, SNP´s y genes vinculados a variables de asociación en la resistencia a parasitosis
gastrointestinal en ovinos
Variables
de
Autor Parásito QTL SNP Genes
asociación
o rasgos
Benavides, Haemonchus VMPC*, OAR2 (15 OAR6_81718546, SOCS2, UBE2N y EPS15
2015 contortus PV** Mbp), OAR11 OAR5_111342555, ATP2B1 y LRP8
(58 Mbp) OAR15_35337227, MUC15 y GALNT4
OAR15 (54 OAR5_100699982.1
Mbp). DU183841_402.1, y
Nuevas OAR2 OAR15_40719719.1
(162-163Mpb) OAR15_40926306.1
y OAR3 OAR7_4206430 y
(44Mpb). OAR17_42673146,
Atlija, Trichostrongylus OAR6 (con AFP, ALB, AMBN, AMTN, AREG, BTC,
2016 spp y pico en 88.1 CXCL1, CXCL10, CXCL11, CXCL9,
Teladorsagia cM), OAR8 EREG, GC, IGJ, IL8, MUC7, PF4,
spp (pico a 2cM) y PPBP, RASSF6, SCARB2, TMPRSS11D,
OAR22 (con CD109, COL12A1, MYO6 PCDH15,
pico o 3.4 cM) IL8, CXCL1, CXCL10, CXCL11,
CXCL9, PF4, PPBP, CxCL8 y CXCL1
Berton, Haemonchus CHH***, OAR LPAR1; TXN; ALDOB; PLPPR1; CTSV;
2017 contortus índice 2:91681809- PTCH1; AGTPBP1; AQP3; ADRA1A;
FAMCHA, 9470993 LOXL2; SFTPC; HR; LPL;
VMPC 2:140765269- LOC101123612; TGFBR1; GNA14;
143337545 PCSK5; RORB; ALDH1A1; TYRP1;
OAR FREM1; PSIP1; CCDC171; BNC2;
3:195904655- CNTLN; ADAMTSL1; RPS6; TP-1
195904655 XIRP2; LOC101109253; SCN7A;
SCN9A; SCN1A; TTC21B; GALNT3;
627
OAR CSRNP3; LOC101110039; SCN2A;

1:56799547- SCN3A, DHX57; GEMIN6; RSF7;
56799547 GALM; HNRNPLL; LOC101119897;
LOC101120157; ATL2;
OAR 16 LOC101120655; LOC101120913;
:41876371- LOC101119706; RMDN2; CDC42EP3;
41876371 TRNAC-GCA; TRNAS-GGA; QPCT;
OAR PRKD3; NDUFAF7; CEBPZ;
18:68738392- SULT6B1; EIF2AK2; GPATCH11;
68738392 HEATR5B; STRN; VIT; FEZ2;
LOC101122183; LOC101122430;
LOC101122685; LOC101123283
GALNT2; TRNAE-UUC; PGBD5;
LOC101103868; LOC101104120;
LOC101104369; LOC101104630;
LOC101104883; LOC101105131;
LOC101105384; LOC101105628;
LOC101105878; LOC101106137;
LOC101106392; LOC101106652;
LOC101106903; LOC101107159;
LOC101107409; LOC101107663;
LOC101107927; LOC101108188;
LOC101108450; LOC101108625;
LOC101108717; LOC101108881;
LOC101109143; LOC101108983;
LOC101109240; LOC101109508;
LOC101109767
PDZD2; LOC101119673; C16H5orf22;
DROSHA; CDH6
INF2; ADSSL1; SIVA1; AKT1;
TMEM179; PLD4; LOC101104938;
C18H14orf79; LOC101105444;
628
GPR132; LOC101105953; BTBD6;

BRF1; LOC101106466;
LOC101106718; C18H14orf80;
TMEM121; LOC101107475;
LOC101107738; LOC101107998;
LOC101108260; LOC101108522;
LOC101108781
Wilkie, ****NE CHH, IgA, RORC2 c*25T>C
and TBX21, RORC2 e IL23R
2017 PV RORC2 c.*109ª>g
E294Q y A404T) IL23R
p.V324M y RORC2 p.
A404T
Álvarez, NE VMPC, OAR1_55820164.1 TMOD1; TDRD7, MFSD6, INPPI,
2019 CHHlog, OAR2_117867801.1 HIBCH, C2H2orf88, SV2C, IQGAP2,
VMPC, OAR8_16568165.1 NUDT6
FAMACHA OAR15_88875909.1 TRIB3, CDK4, CSNK2A1, MARK1 y
OAR18_43101149.1 SPATA5, MBL2, ATP6V1E2, TMEM247,
OAR2_140684314.1 EPAS1, ATP23, CTDSP2, AVIL, TSFM,
S16493.1 (OAR16) METTL21B, METTL1, LOC101116039,
S43307.1 (OAR7) MARCH9, CDK4, TSPAN31, MARK1
OAR8_8982479.1
OAR15_2525103.1
OAR17_3451123_X.1
S43852.1 (OAR19)
OAR2_64824262.1
OAR3_77774489.1
OAR3_161498140.1
OAR12_22189408.1
S32476.1
S09612.1 (OAR13)
OAR18_5508052_X.1
OAR22_6293170.1
629
OARX_107840506.1
Kaladeh, H. contotus, T. CHH rs421630816, rs424521894, PALLD, GALNTL6
2019 colubriformis, T. rs413835864,
circumcincta rs421630816, rs424521894 y
rs413835864, rs413835864,
rs424521894 y rs421630816,
rs416517011
Becker, Haemonchus valores rs406850490 y rs422243920, C3AR1, DIS3L2

2020 contorutus genéticos rs437558829 y rs407346502,
estimados y (rs406978752, rs399876637,
CHH e rs423186265
índice
FAMACHA
Ahbara, NE QTL FECGEN SLC22A4, SLC22A5, IL-4, IL-13, IL-4,
2021 VIL1, CXCR1, CXCR2, IL-4, IL-13,
FECGEN, TFEC_1, HFEC, NFEC,
LATRICH_2, IGA, OSAS, WORMCT,
PEPSL y CEOSIN QTL, RUFy4 y VIL1,
ITLN
* VMPC= volumen medio del aglomerado celular; ** PV= peso vivo; *** CHH= conteo de huevos en heces; ****NE= no especificada.
630
Agradecimientos y conflictos de interés
Los Autores agradecen a la directora de la División de Investigación y Enseñanza del

Hospital Juárez de México, Dra. Mónica A. Cureño Díaz, a la jefa de la División de
Investigación, Dra. Verónica Fernández y a la Mtra. Tolina Alcántara de la Escuela de
enfermería del HJM, por las facilidades otorgadas para realizar la presente revisión.
Los autores declaran que no existen conflictos de interés.
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Horacio Álvarez Gallardo a
David Urbán Duarte a
Adriana Velázquez Roque b
José Fernando De La Torre Sánchez c*
a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro
Nacional de Recursos Genéticos. Blvd. De la Biodiversidad Nº 400, Tepatitlán de Morelos,
Jalisco. México.
b
H&A Biotecnologías en Reproducción Animal. Salerno 1836 Frecc. Lomas de San Ángel,
Tepatitlán de Morelos, Jalisco, México.
c
Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Universidad de Guadalajara,
Las Agujas, Zapopan, Jalisco.
* Autor de correspondencia: jose.delatorre@academicos.udg.mx
Resumen:
Desde el inicio comercial del sexado espermático en la inseminación artificial, la adopción

de esta tecnología por la industria ganadera (productores, médicos veterinarios y compañías
de genética) ha sido una realidad en la producción bovina, principalmente en ganado lechero.
La presente revisión, es una descripción de los inicios del sexado espermático, su desarrollo,
aplicación a nivel comercial, y evolución hasta la actualidad. Los eventos más significativos
fueron sin lugar a dudas la determinación de la diferencia en el contenido de DNA entre los
espermatozoides portadores del cromosoma “Y” o “X”, el flujo de estos en el citómetro, y su
separación en los así llamados espermatozoides “Y” y “X”. Los siguientes logros que
favorecieron la aplicación de esta tecnología de forma comercial fueron la determinación de
la concentración óptima y la criopreservación exitosa del semen sexado; desde entonces, las
641
investigaciones para tratar de disminuir los efectos deletéreos del proceso de sexado no se
detuvieron, llegando hasta el surgimiento de nuevas tecnologías de sexado espermático
donde este efecto es mínimo. La técnica más ampliamente difundida de forma comercial es
el ultrasexado de 4 millones de espermatozoides (SexedULTRA-4M™), en la cual se
modificaron completamente el método, los medios y los citómetros, con lo que esta
tecnología tiene resultados muy similares a los obtenidos con semen no sexado (semen
convencional). Existe otra tecnología de sexado espermático llamada Sexcell™ que se oferta
de forma comercial, en la cual han obtenido resultados similares a los obtenidos con semen
convencional, pero solo en vaquillas. Con estos avances, el sexado espermático se muestra
como una tecnología en constante desarrollo y de alto impacto en la ganadería bovina.
Palabras clave: DNA, Sexado espermático, Cromosomas sexuales, Citometría de flujo.
Introducción
En lo que se refiere a biotecnologías reproductivas en ganado bovino, la pre-selección del

sexo tiene una larga historia, en la cual se ha tratado de separar los espermatozoides con
cromosomas “X” y “Y” mediante varias técnicas, basándose en principios de diferencia de
masa y motilidad, cinética espermática, cambios en la superficie del espermatozoide y
diferencias de volumen; sin embargo, ninguno de estos métodos fue capaz (sedimentación,
centrifugación y antisuero Y) de producir una separación eficaz de poblaciones de
espermatozoides fértiles(1).
La predeterminación del sexo se pudo lograr gracias a los avances en la computación,

biofísica, biología celular, fisiología reproductiva aplicada, entre otros. A partir del año de
1980 comenzó a aplicarse una técnica denominada citometría de flujo, la cual permitió
separar los espermatozoides de acuerdo con sus cromosomas sexuales. Transcurrieron 20
años para que esta tecnología fuera comercializada para su uso en inseminación artificial (IA)
en ganado bovino. Esta técnica se basa en diferenciar los espermatozoides “X” y “Y” en
cuanto a su contenido de DNA. En el caso de los bovinos, los espermatozoides “X” que
producen hembras contienen un promedio de 3.8 % más DNA que los espermatozoides “Y”
que producen machos(2). El sexado de espermatozoides por medio de citometría de flujo es
una herramienta valiosa que indudablemente tuvo un impacto benéfico en el mejoramiento
642
genético de la industria ganadera. Esta tecnología, tenía una eficacia en cuanto al nacimiento
de crías con el sexo pre-seleccionado, del 85 al 95 %; sin embargo, no estaba completamente
perfeccionada(3).
La primera producción comercial de semen sexado la realizó la compañía Cogent en el Reino

Unido(4). Aunque tuvo un inicio relativamente lento, aumentó exponencialmente la
producción de semen sexado bovino con un estimado de 4 millones de dosis en el 2008(4). El
semen sexado se comercializaba en pajillas de 0.25 ml a una concentración de 2.1 millones
de espermatozoides(5). Se utilizaba una concentración mínima eficiente, debido a que, al
momento de sexar el semen, se perdía aproximadamente un 80 % del eyaculado entre los
espermatozoides del sexo no deseado y los espermatozoides que no se lograban diferenciar(6).
Este semen era menos fértil y más delicado que el semen convencional, ya que los
espermatozoides eran sometidos a varios procesos para la separación de los espermatozoides
con cromosoma “X” y los de cromosoma “Y”, además del proceso de congelado y
descongelado(7). A pesar de las limitantes del semen sexado, claramente hubo una buena
aceptación(4). Se consiguieron porcentajes de gestación aceptables con la dosis reducida (2.1
x 106 espermatozoides) de semen sexado en vaquillas, pero se realizaron pocos trabajos con
vacas lactantes(2). En la actualidad la tecnología del sexado espermático ha evolucionado,
modificando las técnicas, incrementando la velocidad del sexado, disminuyendo el estrés,
incrementando la concentración espermática y por ende mejorando los parámetros de
viabilidad espermática. Al momento existen tres técnicas de sexado que se aplican de forma
comercial, todas a través de citometría de flujo; SexedULTRA™(8) Sexcel™(9) y
Lumisort™(10); sin embargo, existen otras técnicas prometedoras diferentes a la citometría de
flujo: sexado espermático por medio de nanopartículas de oro(10) y sexado espermático
mediante nanopartículas magnéticas(11) pero que aún no se utilizan de forma comercial.
Reseña histórica del sexado espermático
Cuantificación del DNA espermático
Sin lugar a dudas, la determinación del contenido de DNA en el espermatozoide abrió las
puertas de la tecnología del sexado espermático. En 1976(12) se evaluó el contenido de DNA
espermático en diferentes especies animales (hámster, ratón, conejo, toro, cerdo, caballo,
ostras, abulón y pulpo) mediante citometría de flujo. En este trabajo encontraron que la
distribución de las poblaciones dependía de la forma de la cabeza de los espermatozoides y
de cómo se orientaban. En el caso de los espermatozoides de abulón (cabezas cilíndricas)
presentaron un patrón de fluorescencia simétrico, sin embargo, en el caso de los
643
espermatozoides de euterios (cabezas alargadas), el patrón de fluorescencia fue asimétrico,

lo cual presentaba un problema para aplicaciones de biología reproductiva; sin embargo, los
autores llegaron a la conclusión de que este problema se podría solucionar por medio de un
flujo plano dada la forma de la cabeza de los espermatozoides (Figura 1).
Figura 1: Morfología y morfometría de la cabeza del espermatozoide en diferentes

especies(13)
Cromosomas “X” y “Y” en especies productivas
Dado que a través de la citometría de flujo se abrió la posibilidad de separar los

espermatozoides con base a su contenido de DNA, el siguiente paso en el desarrollo de la
tecnología de sexado espermático fue la cuantificación del DNA de los espermatozoides “X”
y “Y” de especies domésticas. En 1983(14) se evaluó la diferencia en cuanto al contenido de
DNA entre los espermatozoides con cromosoma “X” y “Y” de animales domésticos, donde
se encontró una diferencia del 3.9 % en el caso de los toros, 3.7 % en los cerdos, 4.1 % en
borregos y 3.9 % en conejos. En el caso de los toros, utilizaron 25 toros representando cinco
razas (Jersey, Holstein, Hereford, Angus y Brahman) y observaron que el promedio entre la
población de espermatozoides con cromosoma “Y” estuvo en un rango del 49.5 al 50.5 %
para todas las razas. Las diferencias entre los espermatozoides con cromosoma “X” y “Y” no
varió dentro de cada raza, pero fueron significativamente diferentes cuando se compararon
644
entre razas. La raza Jersey tuvo la mayor diferencia entre cromosoma “X” y “Y” y la raza
Brahman tuvo la menor diferencia (Figura 2); esto indica que la raza Jersey es más fácil de
sexar que la raza Brahman.
Figura 2: Diferencia entre el contenido de DNA de espermatozoides “X” y “Y” entre

diferentes razas bovinas(13)
Primeras modificaciones a los citómetros de flujo para sexado

espermático
Una vez que se logró diferenciar a los espermatozoides “X” y “Y” con base en su contenido
de DNA, se comenzó a trabajar en el citómetro de flujo para poder hacer lecturas más
eficientes. En 1986(15) se realizaron las primeras modificaciones al citómetro de flujo para
lograr separar las poblaciones espermáticas. En este trabajo, utilizaron un citómetro EPICS
V (Coulter Corporation, FL, USA), al cual le hicieron adaptaciones para mejorar la
orientación. Estas adecuaciones consistieron en la modificación del bisel del tubo de
inyección de la muestra, además de la adición de un segundo detector de fluorescencia a 90°
(Figura 3A), a lo largo del eje del rayo láser, dirigiendo la fluorescencia recogida por un haz
de fibras ópticas hacia los tubos fotomultiplicadores (Figura 3B).
645
Figura 3: Bisel y tubo de inyección utilizado en el citómetro EPICS V. A. Punta biselada y

detectores de fluorescencia. B. Tubos fotomultiplicadores(15)
A B
Posteriormente se continuó con las modificaciones del tubo de inyección de la muestra,

haciendo una punta biselada. Esta punta biselada (25°) provocó un flujo de muestra de una
forma plana, así la fuerza hidrodinámica en los núcleos de los espermatozoides hizo que se
orientaran preferentemente en el plano del flujo. Los núcleos teñidos con fluorocromos eran
excitados por un rayo láser perpendicular al plano del flujo de la muestra. El láser incidía el
lado plano de los núcleos de los espermatozoides orientados y la fluorescencia era detectada
simultáneamente desde el lado plano por un detector de fluorescencia a 0°, además se agregó
un detector estándar a 90°. Para generar la fluorescencia se utilizó un láser Coherent Innova
90-5 Argón-ion (Coherent Inc, CA, USA), operando en luz ultravioleta (351, 364 nm) a 150-
200 mW de poder. La fluorescencia emitida individualmente por cada núcleo espermático
era colectada por ambos detectores (0° y 90°) y almacenada como distribuciones de
frecuencia (histogramas) en un sistema de pantalla de adquisición de datos
multiparamétricos. El proceso de separación se llevó a cabo mediante la formación de gotas
mediante un flujo de caída mediante vibración ultrasónica. Cada gota contenía un núcleo
espermático el cual emitía fluorescencia, la cual era detectada y cargada electrostáticamente
en uno de los dos contenedores para cada población “X” o “Y”. Con estas modificaciones y
trabajando con espermatozoides de chinchilla, se logró que los núcleos de los
espermatozoides fueran separados en “X” y “Y” a una velocidad de 55 núcleos/seg para cada
población, con una pureza del 95 %(16).
646
Progenie obtenida a partir de espermatozoides con cromosoma “X” y “Y”
Hasta este momento solo se había trabajado con técnicas invasivas tanto para la tinción como
para la selección de los espermatozoides con cromosoma “X” y “Y”, por lo cual el siguiente
paso sería la selección de espermatozoides viables con los cuales se pudiera hacer IA.
En 1989(17) se llevó a cabo la primera prueba de IA utilizando espermatozoides sexados en
conejas. Para esta prueba se empleó semen fresco de dos conejos, el cual fue sexado en un
citómetro de flujo EPICS V con las modificaciones previas(15,16). En esta prueba se
obtuvieron poblaciones espermáticas con cromosoma “X” con una pureza del 86 % y 81 %
para los espermatozoides con cromosoma “Y”. Con el semen obtenido se realizaron
inseminaciones quirúrgicas en hembras previamente sincronizadas, con semen no sexado,
con semen con cromosoma “X” y con semen con cromosoma “Y”. De las hembras
inseminadas con semen con cromosoma “X”, 94 % de las crías fueron hembras; para el caso
de las hembras inseminadas con semen con cromosoma “Y”, 81 % de las crías fueron
machos. Este trabajo demostró la precisión de la técnica de sexado espermático por medio de
citometría de flujo.
Posteriormente se reportaron las primeras crías bovinas nacidas a partir de embriones

producidos in vitro con semen sexado, el cual tuvo una pureza del 79 % para los
espermatozoides con cromosoma “X” y 70 % para cromosoma “Y”. Los embriones
producidos in vitro, fueron sexados mediante PCR; el análisis indicó que el 73 % fueron
hembras y el 69 % fueron machos, sin que hubiera diferencia estadísticamente significativa
con respecto a lo obtenido en el análisis por citometría de flujo. En esta investigación se
observó que el semen sexado continuaba teniendo su capacidad fertilizante y que tenía una
pureza aceptable, sin embargo, la cantidad de espermatozoides seleccionados era muy baja
para ser utilizada en IA, pero sí era factible de ser utilizada para la producción in vitro de
embriones (PIV)(18).
En 1996(19), se realizó una prueba de campo en la que se inseminaron (inseminación

profunda, ipsilateral al ovario con folículo de mayor tamaño) vaquillas Holstein con semen
sexado (pureza de 90 %, 1 x 105 espermatozoides) refrigerado a 5°C. En este trabajo pasaron
aproximadamente 18 h desde que se recolectó el semen hasta que se inseminó a las vaquillas.
Se realizaron 22 inseminaciones, de las cuales 11 hembras se diagnosticaron gestantes a los
60 días, de dichas gestaciones, se determinó el sexo por medio de ultrasonografía (entre los
60 y 70 días gestación), uno de los 11 fetos no fue del sexo predicho.
647
Creación de la compañía XY Inc.
Los resultados obtenidos en la prueba de IA en bovinos(19), alentaron a que el USDA

(Departamento de Agricultura de los Estados Unidos de América) concediera la licencia a la
Fundación de Investigación de la Universidad Estatal de Colorado (CSURF), Fort Collins,
CO, USA para proceder con la comercialización de la tecnología Beltsville de sexado
espermático para la selección del sexo en espermatozoides mamíferos no humanos. Con la
emisión de esta licencia en 1996, se formó la compañía XY Inc., la cual fue una colaboración
entre la CSURF, Cytomation Inc. (CO, USA) e inversionistas privados. Esta compañía
adquirió los derechos de la citometría de flujo de alta velocidad y la comercializó como el
citómetro MoFlow™ (CO, USA). Este citómetro incluía las modificaciones realizadas en la
aguja de inyección(15,16) y fue mejorado con la adición de una boquilla de selección que
orientaba el 70 % de los espermatozoides mediante la presión del sistema de fluido
hidrostático. Con esta mejora se podían analizar alrededor de 20,000 espermatozoides/seg y
clasificar hasta 6,000 o más espermatozoides/seg de cada una de las poblaciones “X” o “Y”
con un 90 % de precisión. En 2003 Cytomation Inc., fue comprada por la compañía danesa
de biotecnología Dako, convirtiéndose en Dako A/S, la compañía siguió produciendo el
citómetro para sexado espermático al que renombraron como MoFlow SX™ (CO, USA).
Posteriormente la división de instrumentación de citometría de flujo fue adquirida por
Beckman Coulter ubicada en Fullerton, CA, USA(5).
Inseminación artificial con dosis baja de semen sexado
En 1997 se realizó una investigación con dos objetivos: 1) evaluar los porcentajes de
gestación de vaquillas sincronizadas e inseminadas (en el cuerno uterino, ipsilateral al ovario
con folículo de mayor tamaño) con dosis muy reducidas de semen (1 x 105; 2.5 x 105; 2.5 x
106 espermatozoides/0.21 ml) refrigerado a 5° C bajo condiciones ideales a nivel de campo;
2) evaluar los porcentajes de gestación de vaquillas sincronizadas e inseminadas (en el cuerno
uterino, ipsilateral al ovario con folículo de mayor tamaño) con dosis bajas de semen sexado
(1-2 x105 espermatozoides/0.1 ml) refrigerado a 5 °C. En el primer experimento los
porcentajes de gestación a los 40 días fueron del 41 %, 50 % y 61 % para 1 x 105; 2.5 x 105;
2.5 x 106 espermatozoides/inseminación, respectivamente. En el segundo experimento, de 67
vaquillas inseminadas el 22 % resultaron gestantes y el 82 % de las crías fueron del sexo
seleccionado(20).
648
Criopreservación exitosa del semen sexado
Posteriormente en 1999, se llevó a cabo otra investigación con el objetivo de poder evaluar
el proceso de congelación del semen sexado; esto se pudo realizar debido a que el semen fue
procesado en un citómetro de flujo MoFlow SX™, con lo cual se pudo tener suficiente
cantidad de espermatozoides a diferencia de cuando se trabajó con el citómetro de flujo
EPICS V. En este trabajo se determinó que el uso del láser a una potencia de 100 mW tenía
un menor impacto sobre la motilidad progresiva del semen post-descongelado que cuando se
utilizó a 150 mW. También se observó que la motilidad progresiva post-descongelado fue
superior cuando se utilizó un diluyente en base a TRIS que cuando se utilizó citrato-yema de
huevo o TEST. En cuanto al tiempo de equilibrio a 5 °C previo a la congelación, se concluyó
que fue mejor la motilidad progresiva post-descongelado de 3 a 6 h que cuando duró 18 h.
Por otra parte, se determinó que fue mejor mantener el semen crudo (semen recién colectado,
sin diluir) a 22 °C que diluirlo con el medio TALP adicionado con el fluorocromo Hoechst
33342 (ICN Biomedicals Inc., OH USA). Con estos nuevos procedimientos para el sexado
espermático se consiguieron resultados ligeramente menores que con semen convencional en
cuanto a motilidad e integridad acrosomal, y se consideró que el uso de semen sexado para
inseminación artificial de forma comercial estaría disponible en aproximadamente 2 años(21).
Inicios de la comercialización del semen sexado
La compañía Monsanto ubicada en St, Louis, Mo, USA, desarrolló un sistema de selección
espermática único en su clase, el cual utilizaba 16 boquillas de selección en vez de una sola
como en el caso de los citómetros MoFlow SX™. Este equipo se pretendía comercializar,
pero al parecer debido a problemas con bajos porcentajes de concepción que se detectaron
en sus primeras pruebas, la compañía desistió(5). En 2003, Genetic Resources International /
Sexing Technologies en Navazota TX, USA compró la propiedad intelectual y el equipo de
sexado espermático desarrollado por Monsanto y toda la infraestructura de XY Inc(5).
Actualmente la compañía cambió su nombre a STgenetics®(22).
Sexado espermático con la técnica convencional (Legacy o XY)
Aspectos generales del sexado espermático Legacy
El sistema de sexado espermático Legacy usaba un citómetro de flujo MoFlow SX™, el cual
consistía en un circuito cerrado de alta velocidad de flujo de líquidos, que permitía alinear y
leer los espermatozoides individualmente en microgotas. La fluorescencia que producía cada
649
espermatozoide teñido era procesada por un software que permitía al operador seleccionar la
población espermática con mínima y máxima luminosidad según el sexo que se quería
separar. Los espermatozoides elegidos eran cargados eléctricamente, desviados del flujo
original en un campo magnético y finalmente recolectados(6) (Figura 4). Después se
concentraban mediante centrifugación y posteriormente eran congelados, quedando vivos
solo la mitad del total(4).
Figura 4: Sistema de clasificación de espermatozoides por citometría de flujo
1) Los espermatozoides se inyectan a través del sistema después de haber sido teñidos con un fluorocromo de
unión al DNA, 2) Un anillo vibratorio de cristal piezoeléctrico hace que se formen 90,000 gotas por segundo a
medida que la corriente sale del sistema, 3) Un láser UV ilumina los espermatozoides mientras fluyen por el
rayo, 4) Los espermatozoides X fluorecen con 4 % más intensidad que los espermatozoides Y, 5) La señal
detectada con un tubo fotomultiplicador, es enviada a una computadora que procesa la fluorescencia detectada
y categoriza si el espermatozoide es X, Y o no orientado, 6) Negativo, positivo o sin carga, se aplica a las
gotas que emergen del flujo, 7) A medida que las gotas cargadas pasan entre placas cargadas continuamente,
éstas se desvían, 8) Los espermatozoides son colectados en tres contenedores: X, Y, no orientado o sin
espermatozoide(2).
La calidad y concentración espermática de los eyaculados eran quizás los factores más
importantes para obtener una buena separación de las dos poblaciones, ya que se demostró
una alta correlación entre la motilidad, la concentración y la separación de las poblaciones
con citómetros de flujo de alta velocidad. Por lo tanto, la separación de espermatozoides “X”
650
y “Y” se llevaba a cabo normalmente en eyaculados con más del 50 % de motilidad

progresiva y 75 % de espermatozoides normales(6).
Con los citómetros de alta velocidad, los MoFlo SX™ (Figura 5), los espermatozoides
pasaban por el citómetro a una velocidad de 80 km/h, aproximadamente 20,000
espermatozoides totales/segundo(3) y se requería de 9 min para sexar una pajilla de 2 x 106
espermatozoides, aproximadamente siete pajillas por hora(5).
Figura 5: Citómetro MoFlow SX™ para sexado espermático XY
A. Clasificador de espermatozoides y computadora. B. Punta biselada. C. Óptica de hidrodinámica, 1)

Boquilla con punta orientadora X Y, 2) Objetivo de fluorescencia lateral: orientación celular, 3) Barra de
bloqueo, 4) Objetivo de fluorescencia frontal: cuantificador de DNA celular, 5) Salida de flujo. D. Formación
de microgotas, 1) Última gota unida. E. Placas de deflexión, 1) Espermatozoides con cromosoma Y, 2)
Espermatozoides con cromosoma X, 3) Corriente residual(1,2,5).
651
En el proceso de sexado, aproximadamente del 100 % de los espermatozoides, un 20 %

terminaba colectado en la fracción “X” y un 20 % en la fracción “Y”; el 60 % restante lo
constituían espermatozoides que no pudieron ser detectados por el citómetro,
espermatozoides muertos y gotas sin espermatozoides(3,6).
Las características espermáticas y supervivencia del espermatozoide sexado eran pobres

comparadas con el espermatozoide no sexado (el incremento de espermatozoides muertos
alcanzaba el 18.6 %); esto se atribuía al proceso de sexado(7) que iniciaba con muchas horas
de mantenimiento desde la recolección del semen hasta que el semen era sexado(1).
Factores que afectan los resultados del semen sexado Legacy en la IA
Viabilidad
El daño debido al proceso de sexado con la técnica Legacy repercutía directamente en los
porcentajes de gestación. La menor fertilidad del semen sexado se debía principalmente a la
exposición a fuerzas mecánicas durante el proceso de sexado, y en menor grado a la tinción
y exposición al láser(3). Después del proceso de sexado, los espermatozoides eran
parcialmente capacitados, disminuyendo la vida útil y por consiguiente la fertilidad se
reducía(23). Por todo lo mencionado, las pajillas tenían un mínimo de 35 % de
espermatozoides con motilidad progresiva y mínimo 85 % de certeza del sexo para alcanzar
los estándares de aprobación(6).
Concentración
Además del daño causado por el proceso de sexado, otra de las causas de la disminución en
la fertilidad del semen sexado Legacy se debía al bajo número de espermatozoides que
contiene la dosis(6,24). Una dosis de 2.1 millones de espermatozoides es una dosis baja para
IA(25); sin embargo, se observó que para la mayoría de los toros la concentración de
espermatozoides para obtener un porcentaje del 80 % de concepción normal es
aproximadamente de 2 millones de espermatozoides por dosis(23). En vacas inseminadas (12
h después del celo natural) con dosis de 2 millones de espermatozoides de semen sexado y
convencional los porcentajes de gestación fueron menores al 30 % y no difirieron entre el
semen sexado y el convencional, indicando que el número total de espermatozoides
inseminados parece tener un mayor impacto sobre la concepción que el uso de semen sexado
652
o convencional(23). Por otra parte, no se encontró diferencia (P=0.64) al inseminar (12 h

después del celo natural) vacas Holstein con 2.1 y 3.5 millones de espermatozoides sexados
obteniendo porcentajes de 23 % y 25 % respectivamente(26). Sin embargo, bajo condiciones
ideales de inseminación, y con dosis de 3 millones de espermatozoides sexados en vacas de
carne en lactación, los porcentajes de gestación fueron similares a los de vaquillas(27). En otro
estudio se encontró que los porcentajes de gestación fueron virtualmente idénticos con 1, 1.5
y 3 millones de espermatozoides por dosis (54 %, 56 % y 51 %, respectivamente)(28).
Con base en los trabajos realizados, se puede ver que la baja concentración espermática de
las dosis de semen sexado era suficiente para obtener porcentajes adecuados de gestación.
Diferencias entre toros
Se han reportado diferencias entre toros respecto a la tolerancia de los espermatozoides al

proceso de sexado(3,27). Además, se encontró una diferencia de hasta el 18 % de gestación de
acuerdo al toro utilizado(23,27), lo que indica que la fertilidad del semen sexado parece diferir
entre toros. Esto implica que la fertilidad del semen sexado no puede ser predicha de forma
precisa por medio de pruebas de campo como con semen convencional(24). Por lo tanto, se
debe tener cuidado al interpretar los resultados obtenidos con el semen sexado, ya que existe
una fuerte influencia del toro utilizado con los porcentajes de gestación(23). De esta manera,
el monitoreo de resultados de semen sexado y mantenimiento de los toros (Holstein) con la
más alta fertilidad para el sexado es la mejor manera para incrementar la fertilidad del
mismo(24).
Otras aplicaciones del semen sexado Legacy
Semen sexado reverso
El sexado espermático reverso (RSS), o también conocido como semen revertido, es una
técnica que permite obtener espermatozoides con cromosoma “X” y “Y” a partir de semen
congelado de manera convencional. Una ventaja de esta tecnología es el poder obtener semen
sexado de toros de alto mérito genético que hayan muerto(29). El RSS se ha asociado a otras
biotecnologías como la IA(30) y la PIV(31). En pruebas realizadas con IA, los porcentajes de
gestación fueron bajos, del 4 a10%(30), con 14.2 % de crías nacidas(32). Por lo mencionado, el
principal uso de esta tecnología es con la PIV(29).
653
Producción in vivo de embriones con semen sexado Legacy
El uso del semen sexado Legacy para la ovulación múltiple de donadoras ha tenido resultados
muy variables, generalmente malos o muy bajos con respecto al semen convencional, donde
se reportan entre 1.4(33) y 2.3s embriones transferibles(34) por recolecta. Algunos resultados
prometedores utilizando vaquillas reportan que no hay diferencia significativa entre semen
sexado y convencional(35). Por todo lo anterior, el uso de semen sexado Legacy en programas
de ovulación múltiple se ha visto limitado.
Producción in vitro de embriones con semen sexado Legacy
Históricamente siempre se ha considerado que el método más económico de usar el semen

sexado en programas de reproducción en ganado bovino es a través de la PIV, ya que con
esta biotecnología reproductiva se requiere una cantidad muy pequeña de espermatozoides.
Combinada con la aspiración folicular guiada por ultrasonido, se obtienen grandes cantidades
de embriones generados tanto de espermatozoides “X” como “Y”. Muchos estudios se han
realizado utilizando semen sexado Legacy para producir embriones in vitro, y se han descrito
muchos aspectos relacionados con la producción in vitro de embriones bovinos con este
semen, entre estos se encuentran las bajas tasas de fertilización, de divisiones, de producción
de blastocistos, de gestación y la variación entre toros(36). Al evaluar el semen sexado fresco
comparado con semen convencional fresco y semen sexado congelado comparado con semen
convencional congelado para PIV, se encontró que en el caso del semen fresco los resultados
parecían ser similares en cuanto a parámetros de motilidad, sin embargo, en el porcentaje de
divisiones fueron menores (P<0.001) para el semen sexado fresco con respecto al semen
convencional fresco (66 vs 76 %, respectivamente). Al utilizar semen sexado congelado y
semen convencional congelado, no tuvieron diferencias en el porcentaje de divisiones. Otro
aspecto observado con el semen sexado fue que hubo un retraso de medio a un día en el
desarrollo al estadio de blastocisto. Estos autores encontraron que la producción de
blastocistos con semen sexado fue ~30 % menor comparado con semen convencional(37). En
otro estudio se reportó que el porcentaje de producción de blastocistos obtenidos a partir de
ovocitos colectados por aspiración folicular guiada por ultrasonido fue menor (P<0.05)
cuando se utilizó semen sexado comparado con semen convencional(38). En general la
producción de blastocistos con semen convencional es de alrededor del 30 al 40 % y del 10
al 20 % con semen sexado(36).
Por otra parte, en el caso de la PIV con RSS no se encontró diferencia estadísticamente
significativa (P>0.1) entre el porcentaje de blastocistos obtenidos utilizando semen sexado y
RSS(31,39). De forma comercial en razas Bos taurus y Bos indicus, el uso de RSS para la PIV
654
tuvo un porcentaje promedio del 30 % de producción de blastocistos(29). Un aspecto relevante

es que se ha encontrado que las crías producidas a partir de PIV con RSS presentan
significativamente mayores pesos al nacimiento (P=0.028), mayor crecimiento postnatal
(P=0.001), mayores porcentajes de mortalidad (en los primeros 6 meses de edad; P=0.008)
y reducción en la producción de leche (P=0.001), grasa (P=0.007) y proteína (P=0.031), con
respecto a las crías nacidas a partir de IA(40).
Semen sexado SexedULTRA™
Aspectos generales de la técnica
Las causas de una menor fertilidad del semen sexado se han atribuido a los diversos cambios
bioquímicos a los que son sometidos los espermatozoides durante el proceso de sexado.
Existen alrededor de 20 diferentes subprocesos involucrados en el sexado espermático, entre
los más críticos e importantes se encuentran el tiempo de mantenimiento antes de realizar la
tinción, exposición al láser para generar fluorescencia y lograr la separación entre
espermatozoides (con cromosomas “X” y “Y”) y por último la exposición a un campo
eléctrico para la separación de poblaciones relativamente puras en un contenedor(1,3,13). De
acuerdo con lo mencionado, el desafío era buscar nuevas formas de controlar estos eventos
utilizando nuevos hardware, software, además de nuevas técnicas de procesamiento durante,
antes y después de las etapas de separación espermática(13).
La tecnología Legacy o XY descrita en previas publicaciones(41,21) ha sido modificada y ahora

cambió a un totalmente nuevo sistema de sexado llamado ultrasexado o por su marca,
SexedULTRA™ (Navazota, TX, USA). La tecnología de ultrasexado se ha diseñado para ser
menos agresiva para el espermatozoide durante los puntos más críticos del proceso,
mejorando particularmente los cambios de pH (sistema buffer) y estrés oxidativo(42).
Modificaciones a la técnica
Aunque en la actualidad existen muy pocos datos acerca de esta nueva tecnología (debido a
cuestiones de propiedad intelectual), se ha reportado que, en esta nueva técnica, se alteró la
fisiología espermática para facilitar el ingreso del fluorocromo Hoechst 33342 y para
retenerlo dentro de la célula, lo que permite que haya mayor fluorescencia y con esto se logre
una mejor discriminación entre las poblaciones “X” y “Y”. Por otra parte, el proceso de
655
criopreservación es otro paso muy estresante para la célula espermática, por lo cual, la
tecnología SexedULTRA™ se ideó para simplificar y optimizar los medios y controlar estos
agentes estresores para el espermatozoide. Se modificó el protocolo, con un tratamiento
previo al proceso de tinción, además del uso de un nuevo medio de tinción que mantiene el
pH estable durante un periodo de tiempo más prolongado. El medio de congelamiento
también fue modificado, tomando en cuenta la dosis de semen sexado(42).
En el éxito del proceso de ultrasexado influyeron principalmente dos factores: las

modificaciones en los medios y los equipos para realizar el sexado. Los citómetros MoFlo
SX™ (Cytomation Inc, Fort Collins, CO, USA) eran equipos muy costosos, voluminosos,
tenían bajo rendimiento y requerían de personal altamente capacitado para operarlos (Figura
4). Los modernos citómetros Genesis desarrollados por Cytonome ST™ (Boston, MA, USA)
tienen características electrónicas avanzadas y automatizadas con múltiples cabezas en una
máquina para una separación paralela. El citómetro Genesis III™ (Figura 6), utiliza un láser
de estado sólido, dos detectores ortogonales (0° y 90° con respecto al laser), una boquilla de
orientación y una separación de subpoblaciones de ~8000 espermatozoides/segundo con
~90% de pureza, alcanzando un máximo de separación de 500 millones de
espermatozoides/hora(42).
Figura 6: Citómetro Genesis III™ para sexado espermático(42)
656
Pruebas de laboratorio de la tecnología SexedULTRA™
Con estos cambios, en las pruebas de laboratorio, se incrementó la motilidad espermática, así
como la integridad del acrosoma con respecto a la tecnología XY Legacy (sexado
convencional) considerando las mismas concentraciones espermáticas (Figura 7)(8).
Figura 7: Comparación de los métodos de sexado SexedULTRA™ y XY Legacy (Testigo)

sobre la evaluación de calidad in vitro de semen
La motilidad espermática y la motilidad progresiva fueron evaluadas usando evaluación de semen asistida por
computadora y el porcentaje de acrosomas intactos fue determinado mediante microscopía de contraste de
interferencia diferencial (n=12 toros). Barras con dos asteriscos difieren significativamente (P<0.001)(8).
Además, en pruebas de fertilización in vitro, el semen ultrasexado tuvo mayor número de

embriones congelables comparado con el semen sexado Legacy con un 13.2 % y 9 %,
respectivamente(8).
Por otra parte, en 2018(43), se evaluó la calidad espermática considerado, integridad de la

membrana plasmática, porcentaje de acrosomas intactos e índice de fragmentación del DNA
(DFI) del semen SexedULTRA™ comparado con el semen convencional. En el semen
SexedULTRA™ a las 3 h post-descongelado, el porcentaje de acrosomas intactos fue
significativamente mayor con respecto al semen convencional (Cuadro 1). En cuanto al DFI,
el semen SexedULTRA™ tuvo un DFI significativamente menor en todos los puntos de
evaluación con respecto al semen convencional. Los autores concluyen que la tecnología
SexedULTRA™ mantiene la calidad del semen y en muchos casos tiene mayor longevidad
in vitro comparado con el semen convencional.
657
Cuadro 1: Comparación de características de semen SexedULTRA™ y semen

convencional congelado-descongelado
Medias mínimo cuadráticas Tukey
Valor Tiempo Diferencia
Convencional SexedULTRATM EE P
de medias
Motilidad 0h 61.0 63.8 2.8 2.4 0.250
visual 3h 50.1 51.0 0.9 2.4 0.709
Motilidad 0h 60.6 63.8 3.2 2.2 0.157
total 3h 49.6 50.0 0.4 2.2 0.862
Motilidad 0h 49.8 53.0 3.3 2.5 0.198
progresiva 3h 28.5 29.4 1.0 2.5 0.698
Membrana
0h 55.6 56.7 1.1 1.6 0.502
plasmática
3h 40.7 43.4 2.6 1.6 0.121
intacta
Acrosomas 0 h 72.6 76.0 3.3 2.1 0.126
intactos 3h 55.6 62.3 6.7 2.1 0.004
EE= error estándar. Las diferencias fueron consideradas significativas con un valor P<0.05 (Valores
subrayados y en negritas), n=10(43).
Evaluación y estandarización de la tecnología SexedULTRA™ en campo
En la primera evaluación a nivel de campo utilizando la tecnología SexedULTRA™ para IA

(Cuadro 2)(44,45), hubo un incremento del 7.4 % en las tasas de concepción de vaquillas con
respecto a la tecnología XY Legacy. La segunda prueba se realizó en colaboración con la
compañía comercial Select Sires (OH, USA); en esta prueba se utilizaron ocho toros Holstein
de los cuales se recolectó semen y se procesó utilizando tanto la tecnología SexedULTRA™
como la tecnología XY Legacy, con lo que se inseminaron 6,930 vaquillas. Los resultados
mostraron que el semen SexedULTRA™ incrementó 4.5 % (P<0.001) la tasa de concepción
con respecto al semen XY Legacy (46.1 y 41.6 %, respectivamente(44,45).
658
Cuadro 2: Resultados de pruebas de fertilidad en campo de vaquillas inseminadas con

semen SexedULTRA™(44,45)
Número de inseminaciones Porcentaje de concepción
Prueba Sexing Technologies

XY Legacy 1,166 47.3 a
SexedULTRATM 957 54.7 b
Diferencia de medias 7.4
Prueba Select Sires
XY Legacy 3,384 41.6 a
SexedULTRATM 3,546 46.1 b
Diferencia de medias 4.5
ab
Dentro de la prueba, filas con diferentes superíndices difieren (P<0.01).
Con estas pruebas se observó que los efectos deletéreos de la tecnología XY Legacy fueron
parcialmente aminorados con la nueva tecnología SexedULTRA™, por lo que el siguiente
paso lógico fue incrementar la concentración espermática por dosis, aunque en el pasado el
aumento en la concentración espermática no mejoró la fertilidad. La siguiente prueba se
realizó en colaboración con la compañía German Genetics International, para lo cual
utilizaron cinco toros Holstein a los cuales se les recolectó semen, y cada eyaculado se dividió
en cuatro partes para ser procesado con la tecnología XY Legacy de 2.1 millones de
espermatozoides, SexedULTRA™ de 2.1, 3 y 4 millones de espermatozoides por dosis;
además se utilizó semen de estos mismos toros de eyaculados contemporáneos congelados
de forma convencional, con una concentración de 15 millones de espermatozoides por dosis.
Se calcularon las tasas de no retorno al estro a 65 días a partir de 7,855 inseminaciones con
semen sexado y 62,398 inseminaciones con semen convencional. En general el semen XY
Legacy de 2.1 millones de espermatozoides por dosis resultó en menores tasas de no retorno
al estro comparado con todos los tratamientos de SexedULTRA™ y semen convencional.
Los tratamientos de SexedULTRA™ de 2.1 y 3 millones de espermatozoides por dosis
fueron similares, pero menores que el semen convencional, sin embargo, el tratamiento de
SexedULTRA™ de 4 millones de espermatozoides por dosis tuvo tasas de no retorno al estro
similares al semen convencional de 15 millones de espermatozoides por dosis (Cuadro 3)(45).
Con los datos obtenidos se demostró por primera vez el efecto de la dosis respuesta utilizando
semen sexado y surgió la tecnología SexedULTRA-4M™ (4x106 espermatozoides/pajilla).
659
Cuadro 3: Efecto del incremento de la dosis espermática con semen SexedULTRA™

sobre las tasas de no retorno al estro a 56 días(45)
Número de Tasa de no retorno al estro
Tratamiento
inseminaciones a 56 días (%)
Legacy 2.1 millones 1,953 55.9 a

SexedULTRATM 2.1 millones 1,999 59.9 b
SexedULTRATM 3.0 millones 2,013 60.0 b
SexedULTRATM 4.0 millones 1,890 66.7 c
Convencional 15.0 millones 62,298 66.5 c
abc
Literales distintas en la misma columna difieren (P<0.001).
En el caso de ovulación múltiple, se evaluó el uso de semen SexedULTRA™ en donadoras

de embriones Holstein lactantes. En este trabajo utilizaron tres dosis de FSH para la ovulación
múltiple e inseminaron con semen SexedULTRA™. Con las dosis más altas de FSH se
obtuvieron 4.5 embriones, sin encontrar diferencia entre las calidades (Cuadro 4)(46).
Cuadro 4: Porcentajes de todas las estructuras recuperadas, embriones transferibles y no

transferibles de vacas lecheras lactantes superovuladas con tres protocolos(46)
F700 F1000 F700 P300
Estructuras totales 4.7 ± 3.0 a 8.1 ± 3.8 b 8.5 ± 6.4 b
1.9 ± 1.7 a 4.4 ± 2.6 b 4.5 ± 3.3 b
Embriones transferibles (%)
(41.2) (54.7) (52.9)
2.8 ± 3.2 3.6 ± 2.9 4.0 ± 5.4
Embriones no transferibles (%)
(58.8) (45.3) (47.1)
Grado 1* (%) 19/33 (57.6) 96/150 (64.0) 66/117 (56.4)
Grado 2* (%) 13/33 (39.4) 46/150 (30.7) 43/117 (36.8)
Grado 3* (%) 1/33 (3.0) 8/150 (5.3) 8/117 (6.8)
Media de Grado* 1.45 ± 0.5 1.41 ± 0.6 1.50 ± 0.6
F700= Folltropin 700 UI, F1000= Folltropin 1000 UI, F700P300= Folltropin 700 UI+Pluset 300UI.
* Grados de calidad (IETS 1-3) de embriones bovinos transferibles recuperados de vacas lecheras lactantes
superovuladas con tres protocolos.
ab
Literales distintas en la misma columna difieren (P<0.05).
660
Tecnología SexedULTRA-4M™ y su aplicación en campo respecto al

semen convencional
En el caso de la tecnología SexedULTRA-4M™ (4x106 espermatozoides/pajilla)(47), se

evaluó el uso del semen SexedULTRA-4M™ en inseminación artificial a tiempo fijo
utilizando vacas y vaquillas de carne. Sus resultados muestran que no hubo diferencia
significativa (P=0.61) en cuanto al porcentaje de preñeces entre el semen convencional
(61.9 %) y el semen SexedULTRA-4M™ (63.8 %), cuando las hembras presentaron celo
antes de la inseminación artificial a tiempo fijo.
En otro experimento(48) se comparó el uso de semen convencional y semen SexedULTRA-

4M™ en IA utilizando tres toros (Angus) diferentes y vacas de carne. En este estudio, se
encontró que la fertilidad está influenciada por el toro, ya que solo uno de tres toros no tuvo
diferencias en cuanto al porcentaje de gestaciones al comparar el semen convencional y el
SexedULTRA-4M™, lo cual muestra que existe diferencia entre toros, así como ocurre con
el semen sexado Legacy.
En el caso de ganado lechero, mediante IA de vacas Holstein en pastoreo evaluaron el semen

convencional y el semen SexedULTRA-4M™ de 10 toros y se concluyó que el semen
SexedULTRA-4M™ tiene menor tasa de concepción comparado con el semen convencional;
sin embargo, eso depende del toro, de la fertilidad de la vaca y del hato(49).
Producción in vitro de embriones con semen SexedULTRA-4M™
A la fecha, existe muy poca información acerca del uso de semen sexado SexedULTRA-
4M™ en la PIV. En un trabajo, se evaluó este semen en PIV y se encontró que el semen
SexedULTRA-4M™ generó mayor número de embriones congelables comparado con el
semen sexado Legacy (13.2 y 9.2 % respectivamente; P>0.05)(8). En otros dos trabajos, se
evaluó la PIV utilizando semen convencional y SexedULTRA-4M™ del mismo toro,
utilizando ovocitos de animales adultos(50) y utilizando ovocitos de hembras prepúberes de 6
meses de edad(51) y no se encontraron diferencias significativas (P>0.05) entre los
blastocistos producidos con semen convencional y los producidos con SexedULTRA-4M™
en ambos trabajos; sin embargo, en el caso de los animales adultos hubo mayor número de
blastocistos con el semen SexedULTRA-4M™ (43.6 y 37.8 % respectivamente; P>0.05), sin
ser estadísticamente significativo. En otro trabajo se evaluó la PIV utilizando semen
convencional y SexedULTRA-4M™ de cuatro toros de la raza Angus; en este estudio se
encontró que hubo dos toros que fueron significativamente superiores para la producción de
661
blastocistos con el semen SexedULTRA-4M comparado con el semen convencional (24.2 y

20.4 %; 14.2 y 10.4 % respectivamente (P<0.05). En este trabajo también se concluyó que
los resultados de la PIV con semen SexedULTRA-4M fueron similares a los obtenidos con
semen convencional(52).
Otras técnicas de sexado espermático
Lumisort™
Lumisort™ (Microbix Biosystems Inc., ON, Canadá) es una tecnología de sexado

espermático de nueva generación para la industria ganadera. El método Lumisort combina
un sistema óptico para la detección del sexo de los espermatozoides, con un láser rápido y
eficaz que destruye a los espermatozoides que no son del sexo deseado. Los espermatozoides
no sufren daños debidos a la presión hidrostática, no utiliza gotas por lo que no requiere de
vibraciones para alinear los espermatozoides, no requiere de cargas eléctricas y los
espermatozoides seleccionados son separados gentilmente. Se inició por primera vez en el
año 2005 y posteriormente se introdujo en la industria lechera en 2013(10), sin embargo, no
hay trabajos publicados en revistas científicas donde se evalúe esta tecnología.
SexCell™ (Ablación de género)
Esta tecnología es muy reciente, al igual que la tecnología de Lumisort, el sexado se realiza
por medio de citometría de flujo y los espermatozoides del sexo no deseado son destruidos(9),
sin embargo, no se describe a detalle como es el proceso de sexado. Esta tecnología ha sido
generada por la compañía Genus-IntelliGen Technology(53) y es comercializada por la
compañía ABS (WI, USA)(54). Solo existe una publicación en la que evaluaron la tasa de
concepción en vacas y vaquillas de carne inseminadas con semen convencional y semen
sexado por ablación de género. El semen convencional tuvo resultados estadísticamente
superiores comparado con el semen sexado en vacas, sin embargo, en vaquillas no hubo
diferencia significativa entre el semen convencional y el semen sexado(9).
Técnicas en desarrollo
Sexado espermático mediante nanopartículas de oro
Esta técnica emplea nanopartículas de oro funcionalizadas (AuNPs) para detectar secuencias
específicas del cromosoma “Y”, en espermatozoides morfológica y funcionalmente intactos.
662
El primer paso consiste en el ingreso de las AuNPs a través de la membrana del

espermatozoide. Posteriormente, se da un acoplamiento no invasivo de una secuencia de
DNA específica con la doble cadena de DNA espermático. Una vez acopladas, se da el
reconocimiento del patrón de señal específico del cromosoma “Y” para identificar la
población de espermatozoides(10).
Sexado espermático mediante nanopartículas magnéticas
Esta técnica solo se ha reportado en burros, sin embargo, posteriormente se podría emplear
en otras especies. Las nanopartículas magnéticas (MNPs) tienen un diámetro de 50 nm y
están compuestas por un núcleo de magnetita de hierro cubierto de sílice, y se cargan
negativamente. Las MNPs se mezclan con el semen y se exponen a un imán durante 20 min.
La interacción entre la carga negativa de las MNPs y el potencial eléctrico de los
espermatozoides es diferente para aquellos espermatozoides con cromosoma “X” (20 mV) y
aquellos con cromosoma “Y” (16 mV). De esta forma los espermatozoides con cromosoma
“Y” se van a mantener más cerca a las MNPs y van a formar un acúmulo de espermatozoides,
y de esta manera se pueden separar las poblaciones(11).
Perspectivas a futuro
Es notable el avance de las diferentes tecnologías involucradas en el sexado espermático.

Esto muestra que el sexado espermático está en continua evolución y cada vez con mejores
resultados, tanto para la inseminación artificial como para otras biotecnologías como la
producción in vivo e in vitro de embriones en bovinos, lo cual podría ser aplicado a otras
especies como los ovinos, caprinos, equinos y cerdos. Por tal motivo, se vislumbra que en un
futuro no muy lejano, esta tecnología desplace al semen convencional o incluso que no se
requiera de equipos costosos y sofisticados para poder llevarla a cabo.
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668
Subproductos de la vinificación y extractos de polifenoles de la uva

como aditivos fitogénicos para raciones en la producción porcina.
Revisión
María Alejandra Ospina-Romero a
Humberto González-Ríos a*
Miguel Ángel Barrera-Silva b
Martin Valenzuela-Melendres a
Miguel Ángel Martínez-Téllez a
Araceli Pinelli-Saavedra a
a
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Carretera Gustavo Enrique
Astiazarán Rosas, No. 46, Col. La Victoria, 83304, Hermosillo, Sonora, México.
b
Universidad de Sonora. Departamento de Agricultura y Ganadería, Sonora, México.
*Autor de correspondencia: hugory@ciad.mx
Resumen:
Los subproductos de vinificación, como el orujo, la semilla y la piel de la uva, representan

una fuente rica en compuestos fenólicos (CF), fibra, ácidos grasos y nutrientes esenciales,
la cual ha recibido gran interés en los sistemas de producción porcina. Con respecto a su
perfil y contenido de CF, en estudios previos se ha demostrado que estos subproductos
pueden ejercer múltiples propiedades bioactivas sobre la salud, nutrición y producción
animal, incluso se han observado efectos beneficiosos en el ganado porcino. Asimismo,
estos subproductos y los extractos de polifenoles del vino se han considerado ingredientes
valiosos, y una alternativa prometedora para sustituir los recursos convencionales de las
dietas de monogástricos y así reducir el costo de alimentación. Sin embargo, estos
subproductos se desechan y eliminan de forma inadecuada. De hecho, sólo el 3 % de los
subproductos recuperados se utilizan en nutrición animal sin tratamiento previo. Por ende,
se ha hecho énfasis en generar valor agregado a los subproductos de la vinificación para
obtener beneficios económicos y tecnológicos más significativos y una mayor eficiencia
669
en la producción animal. Esta revisión discute los estudios más relevantes y recientes
sobre la inclusión de subproductos de vinificación y sus CF durante cada etapa del sistema
de producción porcina (gestación-lactancia, destete, crecimiento y finalización) y sus
efectos sobre la calidad final de la carne y sus derivados. Además, se describen estrategias
y tratamientos aplicados para el uso del orujo en dietas porcinas.
Palabras clave: Bioactividad, Compuestos fenólicos, Orujo de uva, Monogástricos

Fitoquímicos.
Introducción
En vista de la continua intensificación de los sistemas de producción porcina para

satisfacer la demanda mundial de productos de origen animal, el cultivo de granos (maíz,
soya, sorgo) ha sido utilizado con frecuencia como fuentes de energía y proteínas para la
alimentación de monogástricos(1). En este contexto, se estima que el 60 % de la biomasa
generada para la producción de dietas es utilizada por el sector ganadero y este rubro
representa hasta el 70 % de los costos totales de una explotación porcina(2). Esta
dependencia de los cultivos agrícolas ha promovido la competencia alimento-pienso entre
el consumo humano, el sector ganadero y la producción de biodiesel(1-3). Por lo tanto, para
enfrentar esta problemática, se han buscado diversas alternativas económicas, viables y
prometedoras, a través de las cuales se puede minimizar el uso de ingredientes dietéticos
convencionales sin afectar su contribución nutricional, y al mismo tiempo mejorar la
productividad, la salud animal y la calidad final de los alimentos de origen animal(1,3). En
este sentido, una opción atractiva podría ser la inclusión de subproductos agroindustriales
y sus extractos como aditivo fitogénico para piensos en la nutrición de
monogástricos(3-5). Estos residuos se generan en grandes cantidades cada año (1,300
millones de toneladas) y representan una rica fuente de compuestos bioactivos (CB). No
obstante, su uso ha sido ineficiente debido a su bajo valor económico que carece de usos
alternativos, por lo que la mayoría de estos residuos tienden a ser desechados y eliminados
de manera inadecuada, generando un impacto ambiental negativo(6). Una cantidad
importante de estos subproductos proviene del proceso de vinificación para el que se
utiliza el 75 % de las uvas cosechadas(7,8), mientras que el resto (25 %) representa los
subproductos (residuos de piel, pulpa, raspones y semillas) obtenidos durante el proceso
de prensado (denominados orujo) y son desechados por la industria vitivinícola (13.1
millones de toneladas)(7-11). Inclusive, se estima que aproximadamente el 70 % del
contenido fenólico se retiene en el orujo después del procesamiento. En este contexto, el
orujo y las semillas se consideran una rica fuente de CF (taninos, antocianinas, ácidos
fenólicos y resveratrol); y posee múltiples propiedades bioactivas que contribuyen a la
670
salud y a la producción animal(12,13). A pesar de que aproximadamente entre el 30 % y el

40 % de los SPV han sido evaluados en todo el mundo (5.24 millones de toneladas) para
su uso en el sector agrícola(13), se estima que solo el 3 % del orujo producido se reutiliza
para piensos de animales (0.39 millones de toneladas) sin tratamiento previo(8,14). Por ello,
en los últimos años, se ha hecho énfasis en generar valor agregado a los SPV para obtener
beneficios económicos y tecnológicos más significativos y una mayor eficiencia en la
producción animal. Asimismo, el uso de subproductos agroindustriales podría representar
una alternativa de alimentación no convencional para animales monogástricos y una
estrategia de economía circular que promueva la sostenibilidad de los sistemas de
producción porcina(15). De esta manera, los SPV representan una excelente oportunidad
para recuperar múltiples sustancias fitoquímicas como CF(8,14,16), los cuales presentan un
gran potencial como aditivos fitogénicos en la producción porcina considerando la
importancia de esta clase de aditivos para piensos para los productores porcinos(5,17,18). El
interés por estos aditivos naturales ha aumentado en las últimas décadas en respuesta a la
prohibición del uso de antibióticos y compuestos beta-adrenérgicos(19).
Reportes científicos muestran algunos efectos beneficiosos en cerdos con una dieta que
incluye diferentes dosis de subproductos de la uva y se ha descrito un límite de inclusión
del 9 %(3,20). No obstante, existe variabilidad e inconsistencia en los resultados obtenidos.
Los estudios sobre SPV y extractos de polifenoles de la uva en el ciclo de producción de
cerdos son limitados, y es necesario destacar qué avances se han logrado en cada etapa
del ciclo productivo porcino, para determinar futuras áreas de oportunidad en la
investigación en nutrición animal, debido a la importancia de cada una de estas fases para
el éxito de la producción porcina. Por lo tanto, el propósito de esta revisión es discutir los
estudios más relevantes y recientes sobre la inclusión de SPV y sus CF durante diferentes
etapas del sistema de producción porcina (gestación-lactancia, destete, crecimiento y
finalización) y sus efectos en la calidad final de los productos porcinos. Se ha hecho
énfasis en las estrategias y tratamientos aplicados al OU para su inclusión en la dieta de
monogástricos. Además, es fundamental evaluar los efectos beneficiosos de la inclusión
de fitoquímicos de orujo o de la matriz cruda sobre la eficiencia productiva.
Importancia de los subproductos de la vinificación como recursos

alternativos y aditivos para raciones en la alimentación animal
La uva es uno de los cultivos frutales más importantes a nivel mundial (7.3 millones de
hectáreas), y alrededor del 36 % de la producción total (72.9 millones de toneladas) se
concentra en China, Estados Unidos e Italia(7,8,21). Se estima que el 52 % de este volumen
de uva se prensa y se destina a la producción de vino (34.1 millones de toneladas)(22).
Durante el proceso de fermentación final, se obtienen valiosos subproductos con
múltiples beneficios tecnológicos y de salud, los cuales representan aproximadamente el
25 % del volumen total de uvas requerido por la industria vitivinícola(10). Los residuos de
la vinificación se clasifican en dos categorías: sólidos (raspones, orujo y semillas) y
líquidos; el primero se genera durante la cosecha y el prensado de la uva, mientras que el
671
segundo se obtiene durante la vinificación(23). Los residuos sólidos consisten en un 45 %

de orujo, un 7.5 % de raspones, un 6 % de semillas y otros residuos(24). El orujo representa
el principal residuo orgánico o subproducto generado durante el proceso de separación de
los residuos sólidos (pieles, semillas y raspones) del producto líquido o jugo y constituye
entre el 20 y el 30 % de la uva transformada(10). Estos residuos son una rica fuente de
diversos nutrientes (proteínas, ácidos grasos, fibra) y CF. Sin embargo, estos
subproductos se desechan y su adecuada eliminación representa uno de los desafíos más
críticos que enfrenta la industria vitivinícola.
Composición fisicoquímica del orujo de uva
La composición del OU está determinada por factores intrínsecos como la madurez de la

uva, la variedad y las condiciones sanitarias. Además, factores como las prácticas
vitivinícolas, las condiciones edafoclimáticas, las prácticas de cosecha y los procesos de
vinificación son determinantes de la composición. El OU fresco representa una rica fuente
de fibra dietética (FD), que se compone de polisacáridos almidonados, taninos y
lignina(25,26). La proporción de fibra en el orujo oscila entre el 43 y el 7.5 %. Existen
diferencias significativas en las fracciones solubles; la fracción insoluble representa entre
el 61.3 y el 73.5 %, mientras que la fracción soluble comprende el 10 y 3.7 %
respectivamente. Se concentra en las semillas (Cuadro 1) y es mayor en las variedades
rojas (51 %) que en las variedades blancas (28 %)(13). Debido a su alto contenido en fibra,
el orujo se ha utilizado como aditivo para piensos en las dietas de las cerdas y en la etapa
de finalización; no obstante, se han reportado bajas tasas de inclusión en monogástricos
(3 %), aunque otros autores han obtenido resultados satisfactorios con tasas de 9 %(3,20,27).
Se han obtenido resultados satisfactorios en cuanto a la producción de ácidos grasos

volátiles (AGV) y bacterias beneficiosas(27). Por lo tanto, se han reportado bajas tasas de
inclusión en monogástricos (3 %), aunque otros autores han obtenido resultados
satisfactorios con tasas de 9 % (3,20,27). Esta matriz alimentaria también contiene fracciones
fenólicas que le confieren propiedades antioxidantes y mayor complejidad(21). Se estima
que el contenido de CF oscila alrededor del 0.9 %, y la proporción de taninos condensados
es de 17.43 % y 7.29 % para los OU rojos y blancos, respectivamente. Sin embargo, el
contenido de fibra y taninos condensados en los orujos podría limitar la biodisponibilidad
de los nutrientes dietéticos, provocando una reducción en la calidad de la dieta y, por lo
tanto, en el desempeño productivo de los animales(21,28,29). La biodisponibilidad está
determinada por la inclusión de este subproducto en la dieta y por el tratamiento previo(9).
El contenido de humedad de este subproducto puede oscilar entre el 55 y el 75 %,
dependiendo de las condiciones de procesamiento y se considera un indicador de la
degradación microbiana y enzimática del OU fresco(30), siendo ésta una de las
limitaciones de su aplicación. A pesar de que se han descrito recuentos bajos de mesófilos
aeróbicos (de 3 a 6 Log UFC/g) y de mohos y levaduras (de 3 a 6 log UFC/g), se han
realizado pocos estudios sobre la calidad microbiológica de este subproducto(31,32). El
contenido de proteína varía del 6 al 15 % de la materia seca y es ligeramente superior en
la piel que en las semillas(33). El OU es rico en ácido aspártico y glutámico, pero es
672
deficiente en aminoácidos azufrados y triptófano. Además, se ha reportado que, a

diferencia de las semillas, la piel es una rica fuente de lisina y alanina. El contenido
lipídico del orujo procede de las semillas y oscila entre el 14 y el 17 %. La fracción
lipídica es rica en ácidos grasos insaturados y pobre en ácidos grasos saturados. Los
ácidos grasos que predominan en las semillas de uva son el linoleico (70 %), el oleico
(15 %) y el palmítico (7 %). Asimismo, es necesario destacar que su valor nutricional es
cercano al de otros alimentos como el maíz y se ha reportado que su contenido de proteína
cruda puede ser similar al de las harinas convencionales, lo que enfatiza su potencial como
ingrediente funcional en la alimentación animal(3).
Cuadro 1: Composición química (g/100 g MS) y contenido de compuestos fenólicos

del orujo, piel y semillas de uva (g/kg como MS)
Componente Orujo de Piel Semillas
uva
Materia seca 90-93 81-93 91-93
Proteína 11.2-13.8 11.0-13.8 9.3-14.6
Grasa 5.6-11.7 3.2-6.3 9.5-11.1
Cenizas 2.4-5.8 6.2-7.5 2.9
Fibra 32.5-56.3 30.6 41.4
Fibra detergente ácido 48-70.4 19.3-49 45.4-57.0
Fibra detergente neutro 54.2-70.8 24.3-70.4 50.3-67.0
Lignina detergente ácido 30.7-47.5 28.3-43.7 21.4-43.7
Taninos condensados Libres 1.6-3.8 ------ ------
Ligados a fibra 1.9-3.4 ------ ------
Ligados a 5.6-13.1 ------ ------
proteínas
Total 9.1-20.3 ------ ------
Compuestos fenólicos (g/kg MS)
Contenido de fenoles totales 19-40.5 20.2-52.3 36.6-88.7
Taninos totales 39.1-105.8 44.9-73.0 62.3-167.8
Ácidos fenólicos 0.03-8.31 0.17-8.23 0.10-0.11
Catequinas 0.03 0-0.3 2.14-2.42
Epicatequina 0-0.2 0-0.13 0.88-1.60
Epigalocatequina 0-0.05 ND 0.05
Epigalocatequina galato 0-0.007 ND 0.06-0.07
Epicatequina galato 0.003 0.04 0.25-0.31
Procianidina B1 0.11-0.60 0.18-0.6 0.14-0.17
Procianidina B2 0.01-0.84 0.01-0.84 0.04-0.18
Antocianinas 11.47- 11.47- ND
29.82 29.82
Flavanoles totales 0.03-0.63 ND 0.02-0.05
673
Composición fenólica del orujo de uva
Los SPV como el OU se consideran una fuente rica en CF, y se ha demostrado que poseen
múltiples propiedades bioactivas sobre la salud y la producción animal: antioxidantes,
antimicrobianas, inmunomoduladoras, antiinflamatorias(34). Estos fitoquímicos son
metabolitos secundarios de las plantas que actúan como mecanismo de defensa contra
plagas, patógenos, herbívoros, factores ambientales y situaciones estresantes(35,36). Su
estructura química determina sus propiedades biológicas y, por tanto, sus efectos
beneficiosos para la salud animal. Un CF tiene uno o dos anillos aromáticos con uno o
más sustituyentes del grupo hidroxilo; esta conformación determina su capacidad para
capturar radicales libres(9). Estos compuestos se clasifican en cuatro categorías según su
estructura química y peso molecular: ácidos hidroxicinámicos (AH), estilbenos, lignanos
y flavonoides(33). Este último es el grupo más amplio y diverso de polifenoles y ha sido
estudiado con mayor frecuencia en nutrición animal(37,38).
Los principales compuestos que se encuentran en el OU son los flavanoles (catequina,

epicatequina y epigalocatequina), las antocianinas (cianidina, pelargonidina y delfinidina)
y los taninos condensados (Cuadro 1). Los primeros predominan en las uvas blancas,
mientras que los segundos solo están presentes en las uvas rojas(39). La piel y las semillas
de la uva son ricas en epigalocatequina y galocatequina, mientras que las antocianinas y
los estilbenos como el resveratrol se encuentran en la piel. Los ácidos hidroxicinámicos
predominan en forma de ésteres tartáricos (caftáricos y coutáricos) tanto en la piel como
en la pulpa de la uva, mientras que las semillas son ricas en ácido gálico y ácido
protocatecuico. Sin embargo, la composición fenólica varía dependiendo de las
condiciones climáticas, el crecimiento y el tiempo de fermentación(9).
Los efectos benéficos atribuidos a estos CF incluyen propiedades antimicrobianas,

antioxidantes, antiinflamatorias, antimicrobianas, inmunomoduladoras,
cardioprotectoras, antidiabéticas, antihelmínticas y de modulación de la microbiota
intestinal(36). Se ha enfatizado la actividad antioxidante ejercida por los CF,
principalmente el resveratrol (RES), en animales de producción. En este contexto, se ha
sugerido que la capacidad antioxidante del RES es más significativa que la proporcionada
por las vitaminas C y E; es decir, es más eficaz en la captura y prevención de radicales
libres(40,41). A su vez, los CF presentes en el OU son fácilmente aceptados por los
consumidores y productores, ya que el orujo ha sido considerado una alternativa a la
medicina tradicional durante décadas(41).
Uso potencial de los subproductos de la vinificación (orujo, semillas,

piel de uva) y sus extractos como aditivo fitogénico para dietas en la
nutrición porcina
En la última década, los subproductos agroindustriales como el OU han recibido una

atención significativa como fuentes alternativas de alimento no convencional para
674
animales(18). Este subproducto tiene un perfil polifenólico único(42). El contenido y

diversidad de CF han fomentado esta matriz alimentaria como complemento o aditivo a
dietas de monogástricos. Recientemente, estos fitoquímicos se han utilizado como
aditivos en piensos para cerdos y aves de corral a través de diversas estrategias de
inclusión (porciones enteras del recurso vegetal, subproductos, extractos, CB aislados y
mezclas complejas de compuestos). Se estima que aproximadamente entre el 70 y el
80 % de la industria que elabora dietas para monogástricos utiliza fitoquímicos como
aditivos(36). Se ha enfatizado el uso de mezclas heterogéneas de estos metabolitos
secundarios con diferentes orígenes vegetales (fitogénicos), mientras que los estudios
sobre las formas aisladas de los compuestos han sido limitados.
Los aditivos fitogénicos se refieren a compuestos de origen vegetal que se han utilizado
en la alimentación de monogástricos para mejorar la productividad, la salud y la calidad
de los piensos para animales. Estos aditivos alimentarios se han clasificado en cuatro
categorías según su funcionalidad en piensos y animales: 1) Sensoriales (modificando la
palatabilidad y las propiedades organolépticas del pienso); 2) Tecnológicos (actuando
como secuestrantes de micotoxinas y antioxidantes); 3) Zootécnicos (actuando como
inmunomoduladores, promotores del crecimiento de origen no microbiano, moduladores
de la función intestinal, estimulantes digestivos o potenciadores de la calidad en
productos animales, o del rendimiento productivo y reproductivo); y 4) Nutricionales
(actuando como vitaminas, minerales o enzimas). Dentro de estas categorías, han sido
utilizados como aditivos tecnológicos y zootécnicos en la producción porcina,
particularmente durante las etapas de gestación-lactancia y destete, respectivamente(40,41).
La inclusión dietética de fitoquímicos y fitogénicos en monogástricos ha demostrado que

estos compuestos ejercen múltiples efectos beneficiosos sobre el animal debido a sus
propiedades bioactivas(43). Los beneficios incluyen mejoras en la palatabilidad, el
rendimiento productivo (ingesta de alimento, ganancia media diaria y conversión
alimenticia), la calidad de la canal, el perfil sanguíneo, el bienestar animal, la salud
(inmunidad, antioxidante, antimicrobiano), la función intestinal (morfología
gastrointestinal y digestibilidad de nutrientes) y como promotor del crecimiento(36,40). No
obstante, la variabilidad entre los reportes con respecto a la eficacia de algunos CB
sometidos a tratamientos especializados y la comprensión parcial de sus posibles
mecanismos de acción han limitado su uso como aditivos para piensos. Por lo tanto, las
aplicaciones futuras estarán determinadas por las características del recurso vegetal
(compuestos primarios y secundarios), el conocimiento completo del mecanismo de
acción y la seguridad tanto de los animales como de los productos generados(17).
675
Uso potencial de los subproductos de la vinificación en la alimentación

de los cerdos en diferentes etapas de producción
Impacto en la función y los órganos reproductores de verracos y cerdas
La reproducción representa un componente fundamental e integral de los sistemas

sostenibles de producción porcina(42,44). También es un proceso complejo que influye en
gran medida en los factores nutricionales y de alimentación. Se ha evaluado la inclusión
intensiva de polifenoles en las dietas de animales reproductores(42). Típicamente, estos
compuestos se obtienen de fuentes alternativas de alimentos, como subproductos
agroindustriales y sistemas de alimentación naturales, y se han utilizado como aditivos
para enriquecer las dietas de los animales(45). Investigaciones previas han evaluado la
biodisponibilidad de los CF en los órganos reproductivos (ovario, útero, placenta, feto y
testículos), la glándula pituitaria y el hipotálamo, y han demostrado que estos CF pueden
atravesar diversas barreras sanguíneas y ejercer sus efectos fisiológicos en el animal(46).
Sin embargo, el tipo de polifenoles, la selectividad de los tejidos y el estado fisiológico
del animal determinan la biodisponibilidad de los CF en los órganos reproductivos y, por
lo tanto, su efecto sobre diferentes eventos reproductivos.
En este contexto, la inclusión de estos compuestos en la dieta puede generar cambios

positivos o negativos en eventos como la programación fetal, la gestación, la
gametogénesis, el comportamiento sexual, la función reproductiva y la secreción
hormonal en verracos y cerdas. Estos efectos se atribuyen a las similitudes en la estructura
química de los CF y los estrógenos, por lo que pueden activar los receptores de estrógenos
(RE) para ejercer un efecto similar al de las hormonas que puede modificar el equilibrio
hormonal y los eventos reproductivos mencionados(42). Además, estos compuestos
pueden controlar la expresión de genes y la actividad de las enzimas sexuales
involucradas en la regulación de ciertas fases reproductivas(47). Recientemente, se han
evaluado los efectos de CF como el resveratrol y la epigalocatequina en diversas técnicas
de reproducción asistida (TRA) en machos y hembras (Figura 1). Hasta ahora, se han
obtenido resultados prometedores durante la descongelación y criopreservación del
semen de verraco. Se ha reportado que la inclusión de epigalocatequina 3-galato (EGCG)
(25 y 50 μM) aumenta la tasa de fertilización de los óvulos, mientras que la inclusión de
resveratrol (0, 0.5, 1 y 2 mM/mL) y OU (2 y 4 %) mantiene la integridad del acrosoma,
la viabilidad de los espermatozoides y reduce la peroxidación lipídica del semen fresco y
refrigerado(47,48). Estos resultados se han atribuido a la actividad antioxidante de los CF.
Por el contrario, otros estudios realizados sobre la fecundación in vitro han demostrado
que compuestos como la EGCG (0, 5 y 50 g/ml) pueden inhibir la esteroidogénesis y la
proliferación de las células de la granulosa en las cerdas. Del mismo modo, se observó
una disminución en la síntesis de progesterona y en el porcentaje de ovocitos fecundados
cuando se incluyó una dosis de 25 μg/ml de EGCG(49). El efecto de estos fitoquímicos en
676
el ciclo reproductivo de los animales de granja sigue siendo controvertido e

inconsistente(42).
Figura 1: Subproductos de la uva como aditivos fitogénicos en el ciclo de producción

porcina
Fase de gestación: efectos en cerdas gestantes, desarrollo de lechones fetales y partos
El estrés oxidativo representa uno de los principales puntos críticos que deben enfrentar
los sistemas de producción porcina durante las fases de gestación (temprana, media y
tardía) y lactancia, en las que se produce daño sistémico en respuesta al alto nivel de
especies reactivas del oxígeno (ERO)(41,50). La gestación refleja un estado de alto estrés
oxidativo en el que diversos tejidos y órganos que metabolizan activamente el oxígeno
(O2), como la placenta, pueden presentar cambios dinámicos que modifican el estado
metabólico tanto de la cerda como del feto. Este estado responde a un aumento en el
consumo de O2 y en los niveles de energía necesarios para soportar la carga metabólica
involucrada en el desarrollo placentario, embrionario y crecimiento fetal, lo que implica
la movilización de tejidos. Sin embargo, un exceso de ERO perjudica la función
fisiológica de la placenta, desencadenando restricciones uterinas, que aumentan las tasas
de mortalidad embrionaria y perjudican el desarrollo de la progenie(50).
Por ello, para mitigar el impacto del estrés oxidativo, se han incluido diferentes fuentes
de antioxidantes en las dietas de las cerdas gestantes. En este contexto, estudios previos(50)
han determinado que la inclusión de 200 mg/kg y 300 mg/kg de polifenoles de semilla de
uva (PSU) en cerdas multíparas durante la gestación tardía (día 80) redujo la muerte fetal
(0.63) y aumentó la supervivencia al parto (89.32 %). Estos resultados reflejaron mayores
677
niveles circulantes de progesterona y estrógeno en suero de cerdas gestantes (día 110),

que se asocian con el mantenimiento de la gestación y el reconocimiento materno(50).
Asimismo, esta suplementación mostró una mejora significativa en el estado antioxidante
de las cerdas gestantes al aumentar la actividad enzimática de la superóxido dismutasa
(SOD) y la glutatión peroxidasa (GSHpx)(41,50). Del mismo modo, la suplementación de
resveratrol (300 mg/kg) y catequinas (200 y 300 mg/kg) desde el inicio (día 20) y media
gestación (día 40) hasta el parto mejoró el estado antioxidante (SOD, GSHpx y catalasa
[CAT]) de las cerdas y su progenie durante la fase de lactación(51,52). Estos resultados se
atribuyeron a las vías Keap1-Nrf2 y Sirt 1 que regulan los genes antioxidantes
placentarios(41). Este mismo comportamiento también ha sido reportado con la inclusión
de otros extractos vegetales, lo que reafirma la importancia de una adecuada
suplementación materna a partir de cualquier tercio de gestación para asegurar un
adecuado desempeño en el parto y durante la lactancia(53).
Fase de lactación: cerdas y lechones lactantes
Al igual que el final de la gestación y el parto, la lactancia también conduce a una

sobreproducción de ERO, lo que desencadena la peroxidación lipídica. En este caso, el
estrés oxidativo se atribuye a la mayor demanda de energía metabólica necesaria para el
desarrollo de la glándula mamaria y la producción de leche. Además, la gravedad del
daño oxidativo afecta al desempeño reproductivo de la cerda y dificulta el desarrollo
adecuado de la descendencia durante las primeras etapas de la vida. Por lo tanto, la
suplementación materna con compuestos fenólicos desde la gestación hasta la lactancia
ha sido evaluada como una estrategia para mejorar el estado antioxidante en cerdas
lactantes, lo que a su vez puede conducir a un mejor desarrollo, desempeño pre-destete y
salud general de su progenie (lechones lactantes)(53).
En este contexto, se ha determinado que la inclusión de PSU (200 y 300 mg/kg),

resveratrol (200 y 300 mg/kg) y mezcla estandarizada de polifenoles-Proviox (catequina,
procianidinas y antocianinas) aumenta el contenido de inmunoglobulinas (IgG e IgM) en
el calostro de las cerdas suplementadas(50), mejorando así el estado antioxidante de los
lechones lactantes al potenciar la actividad enzimática de la CAT, SOD y GPx(41,54,55).
Además, la tasa de supervivencia pre-destete mejoró (96.9 %) con la suplementación con
PSU (200 y 300 mg/kg), mientras que la inclusión de resveratrol en las dietas de las cerdas
aumentó el peso de la camada (57.26 kg frente a 48.98 kg), al igual que el peso de los
lechones al destete (5.84 kg frente a 5.24 kg), en comparación con las hembras no
suplementadas(41,50). De igual forma, con la inclusión de Proviox, se observó un efecto
significativo en el peso de la camada de lechones lactantes y el calostro(54). Por lo tanto,
las estrategias nutricionales que se han evaluado en esta etapa están enfocadas a mejorar
el estado antioxidante de las cerdas gestantes, y así atenuar los impactos del estrés
oxidativo, lo cual puede estar asociado a una mejora en el estado inmunológico y esta
información sugiere que es posible obtener un mayor número de lechones para las fases
de crecimiento y finalización.
678
Fases de destete y posdestete
La etapa de destete representa un cambio en la dieta de los lechones (de líquida a sólida)
y la separación de la madre. Además, el establecimiento de jerarquías sociales
desencadena una serie de respuestas fisiológicas que comprometen la función inmune, el
metabolismo intestinal y la capacidad antioxidante, favoreciendo la aparición de estrés
oxidativo y un aumento en las tasas de morbilidad y mortalidad(56). Al mismo tiempo, la
ingesta de alimento disminuye, lo que provoca un retraso en el crecimiento. La adición
de SPV se ha evaluado como un factor atenuante para esta situación y como una
alternativa para reemplazar el uso de antibióticos como promotores de crecimiento en esta
fase(19). En este contexto, se ha demostrado que la adición de CF como el ácido tánico
(500 mg/kg y 1000 mg/kg) en las dietas de lechones destetados (3 semanas de edad
durante 14 días) tiene efectos beneficiosos sobre el transporte de nutrientes a nivel
intestinal junto con la microbiota y morfología intestinal(19,57). Esto refleja el potencial de
OU como fuente de varios CF. Un estudio previo determinó que la inclusión de un 5 %
de OU seco mejoró el estado antioxidante del hígado, el riñón y el bazo en lechones
destetados. Se observó reducción de la peroxidación lipídica (MDA) y de triglicéridos en
el día 36, mientras que las actividades de CAT, GSHpx y SOD aumentaron(58). Otros
autores han reportado efectos similares sobre la actividad enzimática y la capacidad
antioxidante total (CAO-T), como se presenta en el Cuadro 2.
Un estudio reciente(59) reportó que la inclusión de harina de semilla de uva (8 %) en las

dietas de inicio atenúa el estrés oxidativo inducido por la aflatoxina B1 (AFB1) y
disminuye los marcadores de inflamación (Cuadro 2). En este contexto, se ha demostrado
un efecto protector contra la aflatoxicosis y el estado antioxidante de las aves mejoró con
la suplementación con resveratrol (0.5 y 1 %)(58). Otros estudios han reportado que los
subproductos agroindustriales como el OU blanco (Malvasía) y el OU rojo (Primitivo)
tienen una excelente capacidad para adsorber ocratoxina (OTA), zearalenona (ZEN),
fumonisina (FB1) y AFB1 de soluciones acuosas a pH 3 y 7(60). Estos resultados muestran
que estos compuestos tienen un potencial considerable para secuestrar micotoxinas en
dietas de lechones destetados. El estudio demostró que la inclusión de orujo blanco
(Malvasía 2.8 %) en la dieta de cerdos destetados reduce la absorción gastrointestinal de
las micotoxinas ZEN y OTA en un 67 y 69 %, respectivamente. Aunque aún no se ha
dilucidado el mecanismo de acción como secuestrante de micotoxinas, se sugiere que el
contenido de celulosa en el orujo tiene un potencial considerable para absorber AFB1 a
través de atracciones electrostáticas; los polifenoles también pueden formar complejos
con micotoxinas(61).
Otras actividades biológicas, como la inmunomoduladora, la antiinflamatoria y la

modulación intestinal, se han evaluado con mayor frecuencia en lechones destetados,
dados sus órganos digestivos y sistemas inmunes inmaduros. Se ha enfatizado la
evaluación en las primeras 3 semanas después del destete, ya que el sistema inmune solo
puede generar una respuesta efectiva a las 5 o 6 semanas de edad(62,63). En este contexto,
se ha demostrado que la suplementación con 50, 100 y 150 mg/kg de procianidinas de
679
semilla de uva(46); 1 % de extracto de semilla de uva y orujo de uva (ESUOU) con un

contenido de fenoles del 8.5 % (lechones de 7 kg de peso corporal durante 4
semanas)(49,64); y 5 % de OU seco (20.41 mg/g de materia seca, 5 semanas de edad durante
28 días) disminuye la incidencia de diarrea(58,62), aumenta la relación altura de las
vellosidades intestinales: profundidad de la cripta en el duodeno (RVC)(62) y yeyuno(65);
aumenta la proporción de Olsenella umbonata, Lactobacillus delbrueckii y Selenomonas
bovis en el ciego(65); disminuye las poblaciones de Streptococcus y Clostridium; y
disminuye los niveles de AGV en la microbiota fecal de lechones destetados (5 semanas
de edad durante 25 días)(58).
Estos resultados se atribuyeron al potencial de los CF para mejorar el estado antioxidante,

reducir la permeabilidad intestinal, aumentar el área superficial, mejorar la absorción de
nutrientes y modular las poblaciones intestinales mediante el aumento de especies
productoras de butirato que mejoran la salud del colon. Estos efectos benéficos podrían
estar relacionados con metabolitos microbianos como el ácido 4-hidroxifenilvalérico, 3-
hidroxibenzoico, cafeico, siríngico y protocatecuico(66). Del mismo modo, otros estudios
han verificado que los CF de SPV reducen la expresión de genes proinflamatorios en el
intestino (ciego, íleon y colon)(67). La suplementación con HSU (harina de semilla de uva)
en lechones destetados en un modelo de colitis inducida (sulfato de hierro dextrano)
atenuó el efecto de este inductor, moduló la microbiota del colon y redujo el impacto de
la disbiosis intestinal(25,27). Por lo tanto, los CF de los SPV representan una estrategia para
inhibir la inflamación y modular la salud intestinal durante la etapa posdestete. Entre los
parámetros productivos, se observó una mejora significativa de 4 a 7 % en la relación
ganancia de peso:alimento (G:A)(67), y se ha sugerido que esto se debe a una mejora en la
digestibilidad de los nutrientes(25). Sin embargo, otros autores no obtuvieron una mejoría
significativa en este indicador y afirmaron que no hubo un efecto consistente sobre la
morfología intestinal(68). Por lo tanto, la mejora en G:A se ha asociado con una reducción
de la expresión de genes proinflamatorios y cambios en la composición microbiana.
Etapas de crecimiento y finalización
Estudios previos han demostrado que las tortas de orujo de semilla de uva (TSU 5 % de
la dieta basal), como fuente rica en proantocianidinas, estilbenos y flavanoles (catequinas,
epicatequinas, galocatequinas, epigalocatequinas y procianidinas), aumentaron los
niveles de IgA (49.9 %) en el plasma animal(41). Además, el orujo disminuyó la respuesta
inflamatoria en el hígado y el bazo, junto con la producción de citoquinas hepáticas (IFN-
γ, IL-1, IL-8 e IL-6), y la expresión génica y la concentración de marcadores
proinflamatorios (IL-1β e IFN-γ) en el bazo(63). De manera similar, con la misma dosis,
se reportó que los niveles de colesterol se redujeron, lo que se atribuye a la capacidad del
resveratrol y la epigalocatequina para unirse a reguladores clave del metabolismo lipídico
hepático(69). Aunque los niveles de malondialdehído (MDA) disminuyeron en el hígado
(13 %), los resultados fueron inconsistentes en términos de expresión de genes
enzimáticos; actividades CAT, SOD y GPx, CAO-T; lo que indica que el estado
antioxidante de los cerdos no mejoró durante la suplementación y puede atribuirse al bajo
680
contenido de CF en la matriz. En contraste, otros autores(63,68) reportaron un aumento

significativo en la expresión de genes enzimáticos (CAT, GPx); una tendencia similar en
la actividad de CAT, SOD, GPx y CAO-T (49 %); y disminución de los niveles de MDA
en el bazo (20 %). Del mismo modo, con la adición de 9 % de ensilado de OU durante la
etapa de crecimiento, la descomposición de H2O2 aumentó(20).
Se ha indicado que la inclusión de 1 % de ESUOU con un contenido de polifenoles de

8.5 % y la adición de 3 % de OU fermentado es eficaz para mejorar el rendimiento
productivo (peso corporal, ganancia media diaria [GMD], ingesta de alimento y
conversión alimenticia) en cerdos en crecimiento(70). Sin embargo, también se ha
demostrado que la inclusión de TSU (5 %) en cerdos en finalización no influye en el
desempeño productivo(64). Resultados similares fueron obtenidos por otros autores en
todas las etapas de finalización(62). A pesar de que se ha reportado que el OU mejora las
capacidades sensoriales y el metabolismo en cerdos(58), pocos estudios específicos para la
etapa de finalización (> 70 kg) han evaluado algún subproducto de la vinificación, a
diferencia de las dos primeras fases de producción(71). En general, las investigaciones
integran la fase de iniciación con el crecimiento(27). Incluso los resultados de la
suplementación con OU sobre el desempeño productivo (GMD, conversión alimenticia y
consumo de alimento) son inconsistentes(17) y se ha sugerido que esta matriz nutricional
puede suprimir el rendimiento del crecimiento. La concentración y el perfil de los CF
determinarán este impacto, junto con la unión a las enzimas digestivas y a las proteínas(72).
Un estudio en cerdos reportó que la inclusión de 300 y 600 mg/kg de resveratrol en las
dietas de finalización durante 49 d indujo una transición en el tipo de fibras musculares y
un cambio en el metabolismo energético(73) que favoreció la expresión de fibras
oxidativas (IIA) sobre fibras glucolíticas (IIB). Estos resultados son consistentes con los
reportados por otros autores, quienes observaron una menor proporción de fibras IIB
cuando los animales fueron suplementados con 400 ppm y 600 ppm de resveratrol durante
42 d, lo que podría indicar un efecto promotor del crecimiento(74). No obstante, los autores
no observaron un efecto significativo en la eficiencia de la producción. Asimismo, se ha
demostrado que con la inclusión de orujo seco (5 %) en cerdos en finalización, se
modifica el perfil de polifenoles en plasma (273 nm y 279 nm) y estos cambios podrían
reflejarse en el músculo(75).
Efectos de los subproductos de la vinificación y los extractos de

polifenoles del vino en la calidad de la carne de cerdo, el valor
nutricional y los productos cárnicos
La suplementación con orujo de uva en dietas o su inclusión directa en carnes o productos

cárnicos ejerce un efecto antioxidante y antimicrobiano que determina la calidad final del
producto. Asimismo, se ha reportado que la estabilidad oxidativa de los productos
cárnicos está determinada por la composición de ácidos grasos insaturados(76,77). A pesar
de que un mayor contenido de AGPI en la carne se ha asociado con una mayor
681
susceptibilidad a la oxidación lipídica, también se ha demostrado que la inclusión de

fuentes ricas en CF le confiere mayor estabilidad, lo que se atribuye a un aumento de la
actividad enzimática antioxidante y a una disminución de MDA y TBARS en el músculo
de monogástricos(1,3). Los efectos antioxidantes de los subproductos del orujo, como las
semillas y las pieles de uva, que se han visto en la producción animal, se han asociado
con productos finales de la degradación de CF de bajo peso molecular, que pueden ser
transferidos a los tejidos y se han detectado compuestos responsables como la
epicatequina, entre otros(51,76).
Por lo tanto, ha recibido una atención significativa como conservante natural durante el
almacenamiento de la carne para prolongar la vida de anaquel. De hecho, se ha
demostrado que la suplementación oral de flavonoides (quercetina, epicatequina y
catequina) en la dieta aumenta las concentraciones in vivo de vitamina E(78), lo que podría
explicar el efecto antioxidante de los CF en los tejidos animales. Además, la dinámica de
almacenamiento y deposición de vitamina E difiere en los animales monogástricos. En
cerdos, la acumulación de esta vitamina en respuesta a la suplementación con orujo de
uva es significativa en grasa, hígado y músculo, mientras que en aves hay más deposición
en el hígado y menor deposición en la grasa(79). Además, se ha reportado que la inclusión
de 30 g de orujo fermentado/kg en las dietas de cerdos mejoró el porcentaje de
marmoleado (3.5 %), aumentó los valores de a* (25 %) y b* (45 %) de la carne, y redujo
los niveles de MDA en un 53 %(27). Del mismo modo, el orujo modifica el contenido de
ácidos grasos poliinsaturados (AGPI) y la relación AGS/AGPI, lo que se ha atribuido al
efecto moderador del orujo de uva sobre la vitamina E en el intestino(78). Asimismo,
también se ha demostrado que el suministro de 5 % de orujo de uva de la alimentación de
cerdos en finalización aumenta los niveles de ácidos grasos omega 3 (1.27 veces), alfa-
linoleico (1.35 veces) y ácido eicosapentaenoico (1.30 veces), mientras que tiende a
disminuir la relación n-6:n-3 con respecto al testigo(75).
Además, se ha demostrado que el valor de b* se ve afectado principalmente por el tipo de

mioglobina en el músculo(27). Sin embargo, la suplementación de 3 %, 5 %, 6 % y 10 %
de orujo de uva con una mezcla de aceites desde la etapa de finalización no afectó la
producción de sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS, por sus siglas en
inglés) en las muestras de lomo de cerdo(79), pero aumentó el valor de a* junto con el
índice de saturación de color, lo que sugiere un posible efecto antioxidante.
En cuanto a la textura de la carne, se han obtenido resultados satisfactorios en la fuerza

de cizallamiento, que se han asociado a un aumento de los valores de pH en respuesta a
la suplementación con extractos de orujo de uva. Además, se ha propuesto que la
proantocianidina de uva puede disminuir la deposición de colágeno al suprimir la
expresión de promotores proteicos involucrados en la síntesis de colágeno (TGF-β)(80).
Por otro lado, en la maduración de los productos cárnicos, se ha determinado que por cada
100 g de carne cruda se debe utilizar una mezcla de orujo de uva en polvo (1L) a 4 °C
durante 72 h. Marinando el lomo de cerdo con esta mezcla, la proteína cruda, la grasa
682
cruda, las cenizas, el pH, el valor de a* y el valor de b* en la carne disminuyeron, y su

fuerza de cizallamiento y contenido de humedad aumentaron. Durante el almacenamiento
de la carne, la concentración de TBARS, nitrógeno básico volátil y el recuento microbiano
total disminuyeron(80,81). Estos resultados podrían ser atribuidos a los ácidos orgánicos y
CF presentes en los SPV, que podrían inhibir el crecimiento de microorganismos al
reducir la actividad de algunas enzimas e inhibir la producción de sustancias básicas(82).
Por lo tanto, marinar con orujo de uva en polvo mejora algunas características de calidad
de la carne y estabiliza el lomo de cerdo durante el almacenamiento. Resultados similares
se observaron al agregar dos diferentes extractos de orujo de uva a hamburguesas de
cerdo(83), lo que resultó en una inhibición en la oxidación lipídica, una mayor estabilidad
del color y una mejor aceptabilidad con el método de extracción HLIP (Cuadro 3).
Cuadro 3: Adición de subproductos de vinificación en la carne de cerdo y productos

porcinos
Subproducto Músculo o Dosis Almacenamiento Resultados Referencia
de uva producto
cárnico
ESU 0.005%, ↑ en pH24h [94]

0.01%, (3%)
0.02% ↑ Rojez (15%)
(49 d) ↑AGPI (20%),
contenido de
AGPI n-3
(13%)
↑ Relación
AGPI/AGS
(26%)
↓ Fuerza de
cizallamiento
↓ Pérdida por
goteo (39%)
ESU L. thoracis 3-5 % ↑Valor y [79]
Semimembra (21 d) saturación de
nosus 6-10% --------------- color
(17 d) ↑ Contenido
de omega 3 y
de AGPI en la
grasa dorsal
OU en polvo Lomo 20%; 4°C durante 10 d ↓ pH y color; ↑ [82]
marinado 40% Fuerza de
0.5%; cizallamiento
1% Inhibe la
2% peroxidación
lipídica,
nitrógeno
683
volátil y
crecimiento de
microorganism
os
ESU Hamburgues 0.06 4°C durante 6 d Estabilidad del [83]
as de cerdo g/100 g color
Inhibición de
la
peroxidación
lipídica
Mejora la
aceptabilidad
general
después de 6 d
de
almacenamient
o
ESU Hamburgues 1 g/kg 2 °C durante 1, 6, Reduce la [81]
as de cerdo 13 y 20 d oxidación
lipídica
↓ Bacterias
totales (BAL,
pseudomonas
y bacterias
psicotróficas)
ESU Hamburgues 0.2 g/kg 18°C durante 6 ↓ Valores de [80]
as de cerdo meses TBARS
↑ Actividad
antioxidante
que
oleorresina de
romero,
extracto de
orégano, BHA
y BHT
OU Longissimus 3% (105 ↑ Valor de a* [27]
fermentado d)* (20%) y b
------------------ (31%)
↑ Marmoleado
y modificación
del patrón de
ácidos grasos
(AGPI y
relación AGS /
AGPI;
↓TBARS
(47%)
Ensilado de L. thoracis 3.5%* ↑AGPI/AGS [92]
684
OU 7.0%* ------------------- (38%)

(86 d) ↑AGPI y
AGPI n-3
↓AGS (8%) y
relación n-6/n-
3 (13%)
↑TBARS
(85%)
Sin efectos en
marmoleado,
color, pérdida
por goteo
RES L. thoracis 300 ↓ Pérdidas por [55]
mg/kg * goteo; ↑ pH
24h
↑ Grasa
intramuscular
* Suplementación de piensos para animales.
Consideraciones tecnológicas para la inclusión de subproductos de la

vinificación en dietas de monogástricos
Los SPV como el orujo de uva han sido sometidos a diversos pretratamientos (enzimas
endógenas, enzimas celulolíticas, polietilenglicol y fermentación) para aumentar la
biodisponibilidad de sus CB, especialmente de los CF, y mejorar su valor nutricional para
favorecer su inclusión en la alimentación animal. En este contexto, se ha demostrado que
la inclusión de complejos enzimáticos (tanasas) y polietilenglicol en dietas de
monogástricos puede inactivar parcialmente los taninos condensados del orujo de uva,
minimizar el contenido de factores antinutricionales y aumentar la actividad antioxidante
y antimicrobiana(28,84). Entre estos tratamientos, se han destacado los procesos de
fermentación con levaduras, bacterias y hongos(27). En este contexto, se desarrolló un
enfoque biotecnológico sistemático, a través del cual se evaluaron las capacidades
metabólicas de varias especies de hongos (Aspergillus, Rhizopus y Trichoderma ssp.)
sobre la bioconversión de orujo de uva y lías a alimento para animales(85). En este estudio,
los autores obtuvieron una mejora en el contenido de proteínas (5 a 26 %) y en la
digestibilidad del alimento (25 a 50 %).
Del mismo modo, la suplementación de 3 % de orujo de uva fermentado con

Saccharomyces boulardii en cerdos durante su etapa de crecimiento-finalización aumentó
la digestibilidad aparente de la materia seca (79 %) y el nitrógeno (82.5 %) después de 11
semanas(27). Estos resultados sugieren que los CF de esta matriz pueden estimular la
fermentación intestinal e influir en la producción de metabolitos microbianos específicos,
lo que explica la mejora en el crecimiento. Esta estrategia posibilita el suministro de
fuentes ricas en proteínas y un estado nutricional óptimo a los animales(66). No obstante,
también se ha reportado que con la inclusión de 20 % de orujo de uva fermentado en
685
cerdos en finalización, se redujo la digestibilidad de la materia seca, proteína cruda,

energía y aminoácidos esenciales y no esenciales con respecto al testigo(25). Estos
resultados se atribuyeron a la formación de complejos entre algunas CF y la proteína del
alimento, lo que limitó la acción de las enzimas digestivas; por lo tanto, es necesario
considerar los niveles de inclusión para cada etapa de producción.
Otros procesos tecnológicos como la elaboración de harinas, polvos y tortas a partir de

SPV (semillas, orujo, pieles) son indispensables en la formulación de dietas para animales
monogástricos. Por ello, se han evaluado y estandarizado las condiciones óptimas de
temperatura, tiempo y tamaño de partícula para obtener mejores resultados en la
alimentación animal con respecto al subproducto crudo. El OU ha sido sometido a un
proceso de secado con flujo de aire caliente a 65 °C durante 4 días, 60 °C durante 20
h(16,86), 50 °C durante 12 h(87) y 60 °C hasta alcanzar un peso constante. Además, después
de la molienda, se han definido tamaños de partícula de 1 mm a 6 mm para aves y cerdos
respectivamente(67,70,86). Asimismo, también es importante definir y especificar las
condiciones de temperatura/tiempo para el OU destinado a la alimentación de cerdos y
estandarizar los tamaños de partícula dependiendo de la etapa de producción, lo que ha
permitido obtener mejores resultados en la alimentación animal con respecto a los
subproductos crudos(8,20,70).
Un gran número de estudios realizados han evaluado las propiedades antioxidantes,

antiinflamatorias, antimicrobianas e inmunomoduladoras de los subproductos de la
industria vitivinícola, con énfasis en lechones destetados y primeras etapas de
crecimiento. Sin embargo, no se ha determinado el efecto sobre las fibras musculares con
la matriz cruda. En la etapa final de la producción, aún es necesario continuar evaluando
diferentes presentaciones de esta matriz y nuevos niveles de inclusión y considerar las
tasas de mortalidad como otra medida indirecta del desempeño productivo. La inclusión
de orujo de uva en forma de extracto o harina y sus CB en las dietas de los cerdos en cada
fase productiva se considera una fuente antioxidante y antimicrobiana de bajo costo que
ejerce múltiples beneficios sobre el desempeño productivo de los cerdos, así como sobre
la calidad de la carne. Por lo tanto, representa una alternativa prometedora para el sector
de nutrición animal que podría minimizar el uso de compuestos antioxidantes sintéticos,
promotores de crecimiento como antibióticos y agentes beta-adrenérgicos en el sistema
de producción porcina.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no existen conflictos de intereses.
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694
Cuadro 2: Efectos de los compuestos fenólicos de los subproductos de la vinificación en los sistemas de producción porcina
Etapa Peso del Subproducto Duración Dosis Tipo de aditivob Resultadosc Referencia
productiva animal de uva (días)
(kg)
Cerdas 130-150 ESU (extracto 6 1% p/p Z MFI ↑Lachnospiraceae, [88]
de semilla de ↑Clostridiales,
uva) ↑Lactobacillus
↑Ruminococcaceae
Lactancia NR PSU 35 200 y 300 T Antioxidante ↓ Muerte fetal (0.63) [50]
Amamantamiento (polifenoles de 21 mg/kg Z DP; DR y ↑ Supervivencia al parto
semilla de uva) composición (89.33%)
nutricional y ↑ Supervivencia al
contenido de Ig en predestete (95.23)
calostro ↑ P4 y E2; ↑ SOD y
GSH-Px
Gestación NR RES 94 300 mg/kg T Antioxidante [41,55]
Lactancia (resveratrol) 21 Z DP ↓ Expresión de MyHC
Destete 68 Promotor del IIb
Finalización 108 crecimiento ↓ MDA; ↑ SOD
Gestación NR RES 94 300 mg/kg T Antioxidante ↑ Peso al destete por [41]
Destete 21 Z DP camada y lechón
↑ EAO en leche, placenta
y plasma de hembras y
lechones;
↑ expresión génica (CAT,
GPx, SOD).
↑ Expresión de SIRT1 en
placenta
695
↓ Expresión de IL-8 en
placenta
Lactancia 180.53 Uvas agotadas 63 Reemplazo de Z DP Tendencia a disminuir [89]
25% de maíz TCA; Sin efectos en
CDA de ELN, GMD,
IDPA, peso corporal
final
Destete 8.4 PSU 28 40, 70, 100 T Antioxidante 40 mg/ Kg ↑ GMD y ↓ [90]
mg/kg Z MFI FRC
DP ↓ Incidencia de diarrea
(40-70 mg/Kg), ↓MDA
↑Actividad amilasa y
lipasa
↑Enzimas antioxidantes
(GSH-Px, SOD y CAO-
T)
Destete 6.9 ESU 56 0.015% Z DP Mejora del CDA en el [91]
Digestibilidad tracto, Sin efectos en los
metabolitos microbianos
Destete NR HSU (harina de 30 8% p/p T Aglutinante de ↑ SOD (119.3%) ↑ GPx [63]
(día 28) semilla de uva) micotoxinas (105.9%) ↑ CAO-T
Z Antioxidante (112%)
Inmunomodulador ↓ Peroxidación lipídica
(12.3%)
↓ Marcadores
inflamatorios AFB1 (IL6
IL1-β)
Destete 9.13 HSU 30 8%p/p Z Modulación de la ↑ Butirato, isobutirato [69]
696
microbiota del colon ↑ Prevotella y

Megasphaera; ↓
Roseburia
Destete 4.8 Ensilado de OU 30 9% T Antioxidante ↑ CAO-T y actividad de [20]
(día 20) Z MFI descomposición de H2O2
Crecimiento DP ↑ GDP (23.5%); ↓ MDA
↑ Crecimiento de
bacterias probióticas
facultativas y BAL
Inhibe el crecimiento de
bacterias patógenas
Destete 10.70 OU seco 36 5% T Antioxidante ↑ CAT, SOD, GPx; [20]
Z DP peroxidación lipídica
↑ Ingesta de alimento
Destete- 6.99 PSU 28 50, 100, 150 T Antioxidante 100 y 150 mg / Kg ↑ Ig [64]
Crecimiento mg/kg Z Inmunomodulador GEe Ig M y IL-2
(día 21) DP; MFI ↓ Incidencia de diarrea
↓ MDA sérico; ↑ CAO-T,
GSH-Px; SOD
Destete- NR OU y ESU 28 1% T Antioxidante ↓ Estrés oxidativo; ↓ [62]

Crecimiento Z Inmunomodulador NFKb y Nrf2
(día 42) DP; MFI ↓ Inflamación; ↑
Relación ganancia:
alimento
↑ Relación de la altura /
profundidad de las
criptas (2.11 ± 0.11)
697
Destete- 10 Polifenoles de 28 1% Z Inmunomodulador ↓ Expresión de genes [58]

Crecimiento uva DP; MFI proinflamatorios en el
(día 35) duodeno, íleon, y colon;
↓ Streptococcus y
Clostridium
↑ Relación de la altura de
las vellosidades; ↓ AGV
en heces
Posdestete (31 7.5 OU rojo 19 3.5% Z Inmunomodulador ↑ Número total de [71]
días) MFI; parámetros bacterias del colon
sanguíneos (Estreptococos /
Enterococos),
Lactobacilos
Crecimiento 48.6 Ensilado de OU 90 3.5%;7.0% Z DP No afectó la ganancia [92]
media diaria
Iniciación 23 OU fermentado 105 30 g/kg Z DP; Calidad de la Mejora del DP (↑ GDP); [27]
Crecimiento 36 por S. boulardii S carne ↑ digestibilidad aparente
Finalización 64 Digestibilidad de la MS
(79%) y (82.5%)
In vitro ---- ESU ---- 250 µg/ ml Z MFI Modifica los patrones de [72]
fermentación ileal y fecal
Finalización 75.53 TSU 24 5% Z Antioxidante ↑ CAO-T (bazo); ↓ MDA [67,93]

Inmunomodulador ↑ Expresión génica
DP antioxidante (CAT, SOD,
GPx)
↓ Expresión génica de
698
marcadores
proinflamatorios
↓ IL-1β (52.66%); IFN-γ
(42.13%)
↓ IL-6 (13.25%); TNFα
(9.6%); IL-8 (11.08%)
↓ Colesterol; ↑ IgA
(49.9%) en plasma
↓ Respuesta
proinflamatoria
Finalización 63.42 OU fermentado 7 10 %; 20% Z MFI; Digestibilidad 20%: ↑ Excreción de [25]
de aminoácidos heces
↑ Levaduras;
↓ digestibilidad de
aminoácidos y AGV
a) Tipo de aditivo: Z= zootécnico; T= tecnológico; S= sensorial; DP= desempeño productivo; DR= desempeño reproductivo; CAO-T (capacidad antioxidante total).
b) Resultados: MDA (malondialdehído); EAO (estado antioxidante); NR= no reportado, MFI= modulación de la función intestinal; CDA= coeficiente de digestibilidad
aparente.
699
¿Resembrar o no resembrar? Factores que afectan el establecimiento de

pastos de gramíneas en agostadero. Revisión
Aldo Torres Sales a
José Carlos Villalobos González b*
a
Universidade Federal de Pernambuco. Pernambuco – Brasil.
b
Texas Tech University. Davis College of Agricultural Sciences & Natural Resources,
Goddard Building, Box 42125. Lubbock, TX 79409, United States.
*
Autor de correspondencia: C.Villalobos@ttu.edu
Resumen:
Las plántulas tienen un papel importante en el mantenimiento de la diversidad, la

productividad y los ciclos biogeoquímicos de los pastizales de cualquier zona geográfica.
Sin embargo, poco se sabe sobre la influencia de los factores ambientales en el
establecimiento de plántulas, así como sobre las diferencias en el desarrollo morfológico
entre las especies. Comprender el establecimiento de plántulas se vuelve de crucial
importancia para mejorar el éxito de la resiembra en pastizales. Esta revisión de literatura
investigó los factores que causan fallas en el establecimiento de gramíneas en condiciones
de pastizales. Germinar una semilla de pasto no es un gran problema si exixten condiciones
ambientales óptimas. La clave es garantizar la supervivencia y crecimiento de estas
plántulas hasta la madurez fisiológica. Los principales factores ambientales asociados con
fallas en el establecimiento de plántulas son la humedad, temperatura ambiental,
preparación de la cama de siembra, calidad de semillas, entre los principales son. Los
estudios revisados mostraron que los pastos anuales tienen mayores tasas de crecimiento,
sin embargo, presentan una menor asignación a las estructuras reproductivas en
comparación con pastos perenes. Estas diferencias también promueven diferentes tasas de
supervivencia de plántulas, con los pastos anuales presentando tasas más altas en
comparación a pastos bianuales o perenes. Aparentemente, la causa principal de las fallas
700
de las plántulas en el establecimiento está relacionada con la exploración de suelo de las

raíces adventicias. Donde los informes describen que las plántulas emergen rápida y
abundantemente en la mayoría de los pastos, pero las plántulas mueren entre las seis y diez
semanas de edad. Popr lo que se deduce que la planta puede germinar y germinar las raíces
primarias, sin embargo, por una razón desconocida, el pasto no brota la raíz adventicia.
Palabras clave: Pastizales, Raíz adventicia, Recuperación de pastizales, Resiembra de

pastizales.
Introducción
Los agostaderos son muy diversos, incluyen pastizales, sabanas, matorrales, desiertos,
tundras, marismas y praderas. Los agostaderos cubren alrededor del 50 % de la superficie
terrestre del mundo. Solo en América del Norte las estadísticas indican que 1,300 millones
de hectáreas pueden clasificarse como agostadero(1). Durante el último siglo, el hombre ha
incrementado las formas de utilizar los agostaderos debido a la expansión de las tierras de
cultivo, la urbanización y, principalmente, la expansión de la producción ganadera. El uso
excesivo de estos ecosistemas promueve un fenómeno no natural denominado
“Degradación de los agostaderos”. Existen dos factores que pueden causar la degradación
de los agostaderos: ciclos naturales liderados por sequías, y el segundo, relacionado con
factores humanos que abordan el uso excesivo de recursos naturales.
Los efectos de las catástrofes climáticas y el uso de la tierra por el ser humano promueven
el agotamiento de los nutrientes del suelo y la disminución de la retención de agua, lo que
provoca una ruptura en la estructura del suelo y, por lo tanto, cambios en la composición
de la vegetación, aumentando el porcentaje de plantas menos deseables para el ganado,
como las plantas espinosas y de baja palatabilidad. Además, la intensificación del uso de la
tierra sin una gestión adecuada de los agostaderos reduce la productividad de la biomasa,
lo que puede conducir a una mayor expansión agrícola en zonas aún más marginales.
D’Odorico et al(2) mencionaron que, entre las actividades humanas que degradan los
agostaderos, el sobrepastoreo es el principal factor de pérdida de diversidad de especies
forrajeras en los agostaderos. El rápido aumento de la población ganadera mundial ha
estado causando un uso excesivo de los agostaderos. El sobrepastoreo de los agostaderos
reduce inicialmente la productividad de la biomasa, rompiendo todos los biociclos en los
701
ecosistemas. En general, el sobrepastoreo convierte a los agostaderos en un lugar desértico

(desertificación). Actualmente en todo el mundo, más de 680 millones de hectáreas de
agostaderos se encuentran en alguna etapa de degradación, que es cinco veces más que el
área de tierras de cultivo de Estados Unidos, o 100 veces el área de tierras agrícolas de
México(3); Gaitán et al(4) afirman que el pastoreo continuo con cargas animales excesivas
ha estado ocurriendo durante muchas décadas en todos los agostaderos de América.
La situación anterior ha alentado varios proyectos destinados a mitigar los efectos de la

degradación de los agostaderos, incluida la resiembra de los agostaderos con especies de
plantas nativas y exóticas. Es importante mencionar que actualmente, la mayoría de los
proyectos recomiendan la resiembra de especies exóticas, creyendo en un aumento de la
carga animal. No obstante, en algunas iniciativas, por ejemplo, en México y Argentina, la
resiembra intenta restaurar el ecosistema a una condición cercana a la original, para así
recuperar las condiciones del paisaje natural, el Plan Maestro de la Alianza Regional para
la Conservación de los Pastizales del Desierto Chihuahuense en México y las Buenas
Prácticas Ganaderas en Pastizales del gobierno argentino, se han vuelto obligatorios en los
programas de resiembra el uso de solo especies nativas.
Johnson et al(5) afirman que la resiembra de gramíneas forrajeras nativas aumenta el

porcentaje de especies de pastos deseables en el agostadero, aumentando el forraje
disponible para el ganado y la vida silvestre y, en consecuencia, una mayor tasa de carga
animal. Sin embargo, algunos proyectos de resiembra en varias partes del mundo (como
México, Estados Unidos, Canadá y Argentina) están tratando de compensar la pérdida de
diversidad vegetal utilizando especies de pastos nativos. No obstante, el alto costo y riesgo
que implica el proceso de resiembra y la falta de conocimiento de los mecanismos
fisiológicos en las plántulas parecen ser un gran obstáculo para el éxito de esta práctica.
Además, Rector(6) mencionó que el alto riesgo de resembrar agostaderos está asociado con
la imprevisibilidad temporal y espacial del patrón de lluvias en muchos agostaderos durante
el periodo de establecimiento de las plántulas.
La probabilidad de éxito disminuye drásticamente en las zonas semiáridas debido a la corta

temporada de lluvias. Rector(6) también afirma que la tasa de éxito en los programas de
resiembra es más efectiva en zonas con precipitación anual superior a 800 mm/año. Por el
contrario, en zonas con precipitación inferior a 350 mm anuales, la probabilidad de riesgo
de fracaso en el establecimiento de las plántulas es superior al 80 %. De acuerdo con el
Plan Maestro de la Alianza Regional(7), la resiembra de agostaderos promueve múltiples
beneficios, tales como: 1) Aumento de la diversidad vegetal; mejorando la cantidad y
calidad del forraje para el ganado; 2) Producción de semillas grandes o abundantes para la
vida silvestre; 3) Promoción de una hermosa vista primaveral, y 4) Facilitación de la
estabilización del suelo en áreas perturbadas. Si todas las condiciones ambientales
(temperatura y humedad del suelo) se cumplen, se completará la germinación de una
702
semilla de gramínea. El problema es asegurar la supervivencia y el crecimiento de estas

plántulas hasta su establecimiento completo como plantas; en México la ocurrencia de
sequías intraestacionales y heladas tempranas en los agostaderos afecta el establecimiento
de las plántulas. Después de revisar un número considerable de trabajos, se consideró el
fracaso del establecimiento de plántulas y el abordaje de las condiciones no ideales para
germinar plántulas de gramíneas.
Orloff et al(8) señalan los tres principales factores asociados con fallas de las plántulas en
los pastos de agostadero durante el establecimiento: condiciones ambientales inapropiadas,
el tamaño de la semilla y factores genéticos. Sobre el factor genético, Esaú(9) y Tischler et
al(10) reportan que el establecimiento de las plántulas se correlaciona con la capacidad de
iniciar el crecimiento de las raíces adventicias y la posterior elongación de estas raíces en
la etapa de plántula. En cuanto a los factores ambientales asociados con el establecimiento
de las plántulas en gramíneas perennes, la mayoría de la literatura publicada mencionó
cuatro factores como los más importantes para el establecimiento de las plántulas: 1)
humedad inadecuada del suelo, especialmente en la superficie(11,12), 2) temperatura
ambiental inadecuada, especialmente la temperatura del suelo(13), 3) competencia por la luz
solar y los nutrientes entre las especies(14) y 4) profundidad de siembra(15). Respecto a los
factores ambientales, Briske y Wilson(13) estudiaron la temperatura y humedad óptimas en
plántulas de pasto blue grama y concluyeron que incluso con condiciones ambientales
óptimas, algunos otros factores desconocidos también afectan el establecimiento de
plántulas.
Aunque esta revisión tiene como objetivo discernir los desafíos de las plántulas durante el
desarrollo estable, es esencial mencionar que también se deben superar algunas
limitaciones de la semilla/germinación. El tamaño y peso de las semillas también se
reportan como un factor que afecta el desarrollo de las plántulas(15). Maron et al(16)
concluyeron que no solo el tamaño sino también el peso de las semillas influye en la
supervivencia de las plántulas en las plantas de agostadero. Hyder et al(17) afirman que
factores genéticos desconocidos también podrían promover fallas en el establecimiento de
las plántulas. Además, otros trabajos(18) sugieren que los factores fotomorfogénicos
asociados con la semilla y la corona podrían causar fallas. Varios enfoques han demostrado
qué mecanismos afectan el establecimiento de las plántulas; sin embargo, todos concluyen
que el desarrollo y extensión de las raíces adventicias es el proceso más importante asociado
con el establecimiento de las plántulas. Por lo tanto, en esta revisión se discutieron los
principales factores que causan fallas en el establecimiento de plántulas de pastos nativos
en condiciones de agostadero.
703
Factores ambientales que afectan el establecimiento y la supervivencia

de las plántulas
No existe un solo atributo ambiental que pueda explicar por completo el vigor de las
plántulas en las gramíneas. Por lo tanto, las influencias ambientales en el establecimiento
de plántulas en las gramíneas deben analizarse conjuntamente. La mayoría de la literatura
indica que la interacción entre la humedad, la temperatura y la luz son los principales
factores ambientales que afectan el éxito de la germinación de las semillas y la
supervivencia de las plántulas.
Sluijs y Hyder(19) afirman que, en el pasto blue grama, la raíz adventicia crece fuera de las
coronas de ahijamiento y se establece con éxito cuando el clima húmedo y nublado persiste
durante 2 o 3 días después de la germinación. Pero si las raíces están expuestas a
condiciones ambientales duras, las posibilidades de supervivencia son escasas(20). Es
importante mencionar que cada sitio tiene una condición ambiental óptima para el
establecimiento de las plántulas. El efecto de los factores ambientales en la germinación de
las semillas de gramíneas de agostaderos ha sido ampliamente estudiado(21,22). No obstante,
pocos estudios intentaron comprender el impacto del ambiente después de la germinación
hasta el establecimiento completo (fase juvenil). En este segmento de esta revisión, se
estará discutiendo el efecto de los factores ambientales en el establecimiento de las
plántulas.
Temperatura
La temperatura parece tener más influencia en la germinación de semillas que en el

establecimiento de plántulas. En general, la temperatura ambiental determina la tasa de
desarrollo de todos los organismos. Snyman(23) afirma que la temperatura del suelo es el
principal factor asociado con la emergencia de las plántulas porque controla la tasa de
evaporación y transpiración en los ecosistemas. Se afirma que la temperatura ideal de
crecimiento de las plántulas para las gramíneas de estación cálida está entre 25 y 30 °C(24).
En contraste, para las gramíneas de estación fría, McGinnies(25) afirmó que una temperatura
de alrededor de 20 °C promueve el mejor desarrollo radicular en estos grupos de especies.
Mediante el estudio del efecto de la humedad y la temperatura en dos gramíneas y cuatro
forbias nativas de pastizales de América del Norte, se concluyó que una temperatura
inferior a 15 °C dio lugar a retrasos en el establecimiento de plántulas causados por una
distribución ineficiente de las raíces en el suelo(26).
La temperatura del suelo parece ser más importante que la temperatura del aire. Hsu et al(24)
sugirieron que la alta temperatura del suelo en los primeros 30 cm del suelo es un factor
importante asociado con fracasos en la emergencia de las raíces. Por lo tanto, cuanto más
704
rápido llegue la raíz a las capas más profundas del suelo, mayores serán las posibilidades
de que la planta sobreviva y se establezca en el agostadero.
Hsu et al(24) afirman que la temperatura óptima del suelo para el crecimiento de las raíces
para gramíneas de estación cálida oscila entre 9.4 y 11.4 °C. Sin embargo, esta temperatura
suele ser más alta durante el verano en todos los agostaderos situados entre los paralelos
30º N y 30º S(27), lo que probablemente es uno de los muchos factores asociados con los
fracasos en la resiembra en tierras secas. Briske y Wilson(13) mencionaron que, para un
exitoso establecimiento de plántulas en tierras secas, las raíces de las plántulas de
gramíneas deben desarrollarse rápidamente con el fin de evitar la exposición excesiva a
altas temperaturas. La temperatura óptima para el brote y la raíz muestra ser diferente. La
temperatura óptima para el crecimiento de los brotes para gramíneas de tierras secas es de
alrededor de 5 °C inferior a la temperatura para un crecimiento óptimo de las raíces, lo que
provoca un desequilibrio en cuanto a las condiciones ambientales(28).
Humedad
No hay duda de que la humedad tiene un papel esencial para las plantas en la etapa de
plántula. La humedad parece no estar limitada en las tierras de pastoreo, que pueden recibir
agua adicional mediante el riego. En cambio, en los agostaderos, la precipitación es la única
fuente de agua. La humedad en el suelo no es un factor limitante para el crecimiento de las
gramíneas en las tierras tropicales, ya que la humedad en el suelo de estas regiones está
abundantemente disponible durante gran parte del año(29). No obstante, este es un factor
limitante para el establecimiento de plántulas en ambientes semiáridos y áridos.
En cuanto al régimen de lluvias en Estados Unidos, Rajagopan y Lall(30) afirman que los
agostaderos de los Estados Unidos al oeste de los 100º de longitud meridiana exhiben una
considerable complejidad de distribución temporal y espacial, en comparación con los
patrones de precipitación en la parte oriental del país. Por lo tanto, un análisis basado en la
precipitación anual o mensual para las tierras secas no permite resultados concluyentes
sobre la disponibilidad de agua para las plantas nativas.
Se mencionó que es necesario apreciar que la precipitación pluvial no implica que el agua
de lluvia estará disponible al 100 % para las plantas(31). Por lo tanto, es esencial comprender
los patrones hidrológicos y su implicación en el ecosistema. Así, este podría ser el paso
inicial para comprender la influencia de los factores ambientales en el establecimiento de
las plántulas. Algunos investigadores(32) abordaron la respuesta de las plantas con pulsos
de precipitación. La teoría de los pulsos de precipitación sugiere que la frecuencia de las
precipitaciones tiene la misma importancia que el volumen precipitado en alguna zona.
705
En un trabajo(33) se indica que es necesario tener dos días húmedos para que una semilla de
pasto germine y cinco días húmedos para que la plántula se establezca en condiciones de
agostadero. Pasado este tiempo, la plántula puede resistir hasta siete días secos
consecutivamente. En tierras áridas, el crecimiento de las plantas se controla
principalmente por la disponibilidad de agua en el suelo que por cualquier otro factor. El
agua tiene una relación intrínseca con todos los aspectos del crecimiento de las gramíneas
en las especies de agostadero, incluida la anatomía, la morfología, la fisiología y la
bioquímica(34-36).
La clave para el establecimiento de plántulas en los agostaderos parece ser un equilibrio

positivo en el agua disponible en el suelo. En otras palabras, debería haber más
precipitaciones que evaporaciones en esa zona. Frasier et al(33) estudiaron el efecto de la
sequía en las plántulas de sideoats grama y concluyeron que cinco días secos consecutivos
promovieron la mortalidad de más del 50 % de las plántulas. La sequía y la desecación del
suelo son los principales factores para los límites del establecimiento de plántulas en
muchos ambientes(37). Se sugirió que existen diferencias en la supervivencia de plántulas
entre especies de gramíneas durante la sequía. El desarrollo y la extensión de las raíces
adventicias juegan un papel importante en el establecimiento de plantas y la exploración
del suelo(38).
Al estudiar el pasto blue grama, se concluyó que la humedad óptima para el máximo
desarrollo de la raíz adventicia es el 90 % de la saturación del suelo(13). Sin embargo, la raíz
adventicia podría crecer lentamente en condiciones de bajo potencial hídrico del suelo.
Harrington(39) estudió el efecto de la humedad del suelo sobre la supervivencia de las
plántulas de arbustos en un pastizal semiárido en Australia y concluyó que para obtener
éxito en el establecimiento de las plántulas fue necesario aplicar al menos 100 mm de riego
suplementario durante el verano, tres veces después del riego previo a la siembra a
principios de primavera y dos veces después del riego a finales de primavera. Es importante
destacar que el autor alcanzó una supervivencia de plántula superior al 80 % en las parcelas
de regadío en comparación con la supervivencia nula en las parcelas sin riego. Davis(40)
afirma que la mayoría de las especies nativas del chaparral de California tienen plántulas
adaptadas a la sequía que muestran raíces poco profundas y alta eficiencia de agua
disponible. Se concluyó que las fallas en el establecimiento y desarrollo de las raíces de 12
especies de gramíneas de ocurrencia predominante en el chaparral de California ocurren
durante las sequías en el verano(41).
De acuerdo con algunos datos(1), la humedad y la temperatura en el suelo son los factores
más importantes asociados con fracasos en el establecimiento de plántulas de gramíneas en
agostaderos de América del Norte. Así, a partir de esta afirmación, se revisaron varios
artículos que estudiaban la influencia de estos dos factores ambientales en los siete
principales ecosistemas de agostadero de los Estados Unidos. La Figura 1 representa
706
gráficamente el nivel de importancia de la humedad y la temperatura en el suelo reportado

en la literatura científica asociada con fallas en el establecimiento de las plántulas de
gramíneas en los agostaderos de América del Norte.
Figura 1: Importancia de la temperatura y la humedad del suelo asociadas con el riesgo de

fallas en el establecimiento de plántulas de gramíneas en los pastizales de América del
†
Norte *
†
La figura se basa en los resultados de 18 estudios en los 12 ecosistemas de pastizales de América del Norte.
*El nivel de importancia se ha determinado con base en una serie de informes científicos que asocian las
fallas en el establecimiento de plántulas con la temperatura y humedad del suelo. Así, la cercanía de los
ecosistemas (nombre) con la señal (+ y –) representa gráficamente el nivel de importancia de estas variables
en el ecosistema.
En el desierto de Chihuahua, la combinación entre la humedad del suelo y la temperatura

del suelo tiene un nivel similar de importancia en el establecimiento de plántulas de
gramíneas de agostadero. Por otro lado, en los desiertos fríos y las tierras altas semiáridas
se encontraron más reportes que demuestran una fuerte asociación entre los fracasos en el
establecimiento de plántulas y la temperatura del suelo.
En los matorrales xéricos (p. ej., Matorral xerófilo y Mezquitales de México), la

temperatura del suelo se reportó más que la humedad como causa de fracasos de plántulas
en el establecimiento. Patrón similar al de las praderas de pasto alto y los parques de Aspen
de Canadá. Para el resto del grupo, también se puede notar que, en las praderas de pasto
alto y pasto medio, parece existir una combinación entre estos dos factores que aseguran
un desarrollo exitoso de las plántulas de pastos de agostaderos.
707
Otros (luz, suelo y profundidad de siembra)
La luz también puede controlar el establecimiento de las plántulas porque una baja
intensidad de luz reduce el tamaño de la hoja y la raíz. Pang et al(42) afirman que la sombra
podía reducir la temperatura del suelo, pero no aumentó la supervivencia de las plántulas
de pasto. Mediante el estudio del efecto de la sombra en la respuesta de crecimiento de
cuatro gramíneas perennes del suroeste, se concluyó que las respuestas morfológicas,
fisiológicas y de rendimiento fueron mayores en las plantas en condiciones de plena luz
solar que en las plantas bajo diferentes niveles de sombra(43). Aunque la luz afectó el tamaño
de las hojas y las raíces, esta variable no afectó el establecimiento de plántulas
directamente.
En cuanto a las propiedades del suelo que afectan el establecimiento de las plántulas, la
conductividad hidráulica parece ser la más importante, es decir, la capacidad de retención
de humedad y la disponibilidad de agua para las plantas. Okami(44) declaró que la
conductividad hidráulica es la variable del suelo más importante relacionada con el
desarrollo de las plántulas de gramíneas, una vez que el 75 % del tiempo durante el
establecimiento de la plántula, la plántula no depende del contenido de nutrientes en el
suelo. Las características físicas del suelo, como la textura, la estructura, la densidad y la
capilaridad, determinan la retención de agua en el suelo y la superficie de contacto entre la
humedad del suelo y la semilla. Berti y Johnson(45) estudiaron el establecimiento de
plántulas de pasto switchgrass en diferentes tipos de suelo, y concluyeron que la
emergencia de las plántulas es un 25 % más rápida en suelos arenosos que en suelos
arcillosos. Resultados similares indicaron que la textura del suelo afectó la emergencia de
plántulas en alguna gramínea tropical(46).
La profundidad de siembra también se ha reportado como un factor que influye en el

desarrollo de plántulas en gramíneas. Un informe(11) afirma que la profundidad de siembra
afecta el establecimiento de plántulas de gramíneas de agostadero, especialmente durante
la etapa de emergencia. Al analizar la influencia de la profundidad de siembra en la
emergencia de plántulas de gramíneas nativas, se declaró que el pasto Bromegrass (Bromus
inermis) sembrado a más de 1.3 cm de profundidad en un suelo franco arcilloso limoso
disminuyó la emergencia y, en consecuencia, la supervivencia de las plántulas(47). Mientras
que otros autores(11) estudiaron la influencia de la profundidad de siembra en la emergencia,
la morfología y el establecimiento de los pastos big bluestem (Andropogon gerardii),
Indiangrass (Sorghastrum nutans) y switchgrass (Panicum virgatum). Ellos concluyeron
que los resultados obtenidos de estos experimentos no eran convincentes para afirmar que
la profundidad de siembra afecta la supervivencia de las plántulas. En condiciones áridas,
el pasto switchgrass tuvo la mayor emergencia cuando se sembró bajo riego previo a la
siembra y siembra poco profunda(48). Anderson(49) afirma que las profundidades óptimas de
708
siembra de pastos nativos del norte de Estados Unidos y sur de México están entre 6 a 12
mm, la diferencia dentro de este rango está en función de la especie de pasto y tipo de suelo.
Las diferencias en la tasa de utilización de las reservas de semillas pueden explicar por qué
ciertas especies emergen a mayores profundidades de siembra que otras. Otros autores
sugirieron que la profundidad óptima de siembra se correlaciona con la cantidad de hidratos
de carbono que contiene la semilla(50-52).
Factores no ambientales que afectan el establecimiento de las

plántulas
Las plantas tienen varias adaptaciones anatomorfológicas para competir más efectivamente
entre sí por los recursos (luz, agua, nutrientes, suelo y aire). Harris(53) declaró que, en un
concepto general, las gramíneas perennes tienen una ventaja competitiva natural sobre las
gramíneas anuales, por lo que no es necesario que se siembren después de cada período de
inactividad. Sin embargo, las plantas anuales tienen un establecimiento de plántulas
rápidas.
Por lo tanto, al estudiar la influencia de la forma de crecimiento y la morfología de la planta

en el establecimiento de las plántulas de gramíneas de tierras secas, los investigadores
concluyeron que ninguna de las variable afectó la emergencia, la supervivencia y las tasas
relativas de crecimiento en todas las formas de crecimiento estudiadas(54). Corroborando
con los autores mencionados anteriormente, Larson et al(12) afirman que la variación en
anatomía, morfología y fisiología entre semillas y plántulas explicó más del 90 % de la
variación en la supervivencia acumulada de las gramíneas de agostadero,
independientemente de las probabilidades de supervivencia de las plántulas o del patrón de
precipitación.
Existen tres grandes factores no ambientales relacionados con el establecimiento de las

plántulas: morfología, características fisiológicas y genéticas intrínsecas para cada especie
(etapa serial) y competencia entre especies(21). A continuación, se presenta una breve
revisión de cómo estos factores afectan el establecimiento de las plántulas en especies de
gramíneas de agostadero.
Morfología
Las plántulas de gramíneas son hipogeas, lo que significa que el cotiledón en la mayoría de
los casos permanece bajo tierra durante la germinación. La elongación del coleóptilo es
diferente entre las gramíneas de estación fría y cálida. En las gramíneas de estación fría, el
709
coleóptilo es largo con subcoleóptilo corto; por el contrario, las gramíneas de estación
cálida tienen un coleóptilo corto y un subcoleóptilo corto (Figura 2).
Figura 2: Morfología de la plántula (Planta festudicoide derecha); izquierda (planta

panicoide)
(Adaptado de Tischler et al 1989).
La extensión de los coleóptilos y subcoleóptilos tiene una importante papel en la

emergencia de la plántulas porque cerca de la parte superior de estas estructuras se
encuentran los puntos meristemáticos donde crecerá la primera hoja(55). Las raíces también
son importantes en el establecimiento de las plántulas; se informó(56) que el sistema
radicular de las plántulas de gramíneas consiste en raíces seminales y adventicias. Las
raíces seminales comienzan a crecer inmediatamente después de la germinación; surgen
directamente de una estructura en la semilla llamada nota escutelar. Las raíces seminales
se dividen en raíces primarias y raíces laterales. Las raíces seminales son totalmente
dependientes de niveles adecuados de contenido de agua en la planta joven, así como de la
humedad en el suelo(57).
Después del desarrollo completo de las raíces seminales, la plántula comienza a liberar la
raíz adventicia del nodo coleoptilar. Tischler y Voight(9) afirman que las raíces adventicias
son consideradas el sistema radicular maduro. Algunos autores sugieren que el
establecimiento de plántulas se asocia con el desarrollo de raíces adventicias(56).
710
Las raíces seminales comienzan a crecer después de 1 o 2 días húmedos consecutivos; una
vez que las raíces seminales se desarrollan, las plantas comienzan a emitir la raíz adventicia.
Esta fase se denomina etapa de transición. En otras palabras, la etapa de transición consiste
en el desarrollo y la extensión de la raíz adventicia, y un debilitamiento y muerte de la raíz
seminal(58). Hyder et al(17) afirman que en condiciones de campo en las que las plántulas de
pasto blue grama fallan en la extensión de las raíces adventicias, las plántulas mueren entre
las 6 a 10 semanas de edad. Se indicó que, para un establecimiento exitoso de plántulas, la
tasa de elongación de las raíces adventicias debe ser lo suficientemente rápida como para
mantener una parte de la raíz en el suelo húmedo antes de que se seque el suelo(13).
Newman y Moser(11) definen que el desarrollo de las raíces adventicias indudablemente

controla el establecimiento de plántulas. Sin embargo, poco se sabe sobre cuántas raíces
adventicias y la extensión de estas serán suficientes para afirmar cuando una planta se ha
establecido. A pesar de que algunos autores asocian el establecimiento de plántulas con la
etapa de transición, se mencionó el desarrollo y las actividades de las raíces de gramíneas
cultivadas y se concluyó que las raíces seminales permanecen vivas y activas hasta el
momento de la cosecha en especies de plantas de cultivo(57).
Después de examinar los informes sobre los sistemas radiculares de 14 gramíneas perennes,
se concluye que en estas especies la raíz seminal creció profundamente y se extendió
ampliamente, y permanecieron vivas y activas como órganos absorbentes durante cuatro
meses de análisis experimental(13). La mayoría de los artículos revisados afirman que el
desarrollo de las raíces adventicias en la etapa de transición determina el establecimiento
de las plántulas, y la muerte de las raíces seminales es necesaria para el desarrollo de las
raíces adventicias. No obstante, no existe un consenso sobre esta hipótesis, ya que algunos
investigadores indican que las raíces seminales permanecen vivas durante mucho tiempo
después de que la planta alcanza la fase madura.
Competencia entre especies
La competencia entre plantas se produce cuando las demandas de las plantas vecinas
superan la oferta de recursos, induciendo el estrés y entonces la muerte de las plantas. La
finalización de la planta podría ocurrir en dos niveles, entre individuos de la misma especie
(interespecie) o entre individuos de diferentes especies (intraespecie). Sea cual sea el nivel,
la competencia afecta la disponibilidad de recursos ambientales para las plantas. Se
reportó(59) que las densidades iniciales y el momento del establecimiento promueven
cambios en la dinámica de la competencia de las plantas, ya que conducen a asimetrías en
el tamaño de las plantas y captura de recursos. Las plantas de agostadero tienen muchas
adaptaciones (morfológicas, anatómicas, fisiológicas y fenológicas) que las adaptan a un
lugar en el ecosistema. Por lo tanto, la comprensión del efecto de la competencia entre las
711
especies es un requisito básico para aumentar las posibilidades de éxito de la resiembra de

agostaderos.
Los rodales de gramíneas perennes tienen una ventaja competitiva natural sobre las
gramíneas anuales. Ya que no es necesario que comiencen desde la semilla después de cada
período de inactividad(24). Ries y Svejcar(60) informaron que las plántulas de plantas anuales
invaden fácilmente y se establecen en sitios perturbados. La fenología radicular favorable
es una de las estrategias adaptativas que permite esta capacidad competitiva superior.
Algunos autores(61) definen cinco características fenológicas más importantes de las

plántulas con respecto a relaciones competitivas en plantas jóvenes. Las características son:
(1) fácil germinación, (2) crecimiento inicial precoz de las raíces, (3) extensión rápida de
la raíz-contacto con el suelo, (4) fácil interrupción de la latencia, y (5) la supervivencia de
la sequía.
La competencia de las plantas también podría dividirse de acuerdo con la zona donde se
produce. En esta clasificación, podemos dividir la competencia en dos niveles: por encima
y bajo tierra. Varios estudios han proporcionado evidencia de que en ambientes áridos la
competencia en el subsuelo es más importante que en la superficie(62).
Harris y Wilson(61) sugirieron que en áreas donde la estación de humedad favorable coincide
con la estación de bajas temperaturas, la capacidad de las plántulas para continuar el
crecimiento radicular a bajas temperaturas puede ser un factor decisivo en el resultado de
la competencia entre especies. También estudiaron el efecto de la humedad del suelo
durante el establecimiento de plántulas de gramíneas forrajeras de estación fría a bajas
temperaturas, concluyendo la existencia de diferencias en el crecimiento de las raíces
adventicias, donde el Bromus tectorum y Taeniatherum asperwerum tuvieron más éxito
que las plántulas de Agropyron spicatum.
Las especies invasoras han mostrado ser más eficientes en el establecimiento de plántulas
que las especies nativas. Se reportó(63) que las especies invasoras germinan más rápido que
las especies nativas, obteniendo una ventaja en la competencia por la luz, espacio y la
humedad. Como se mencionó, se necesitan más estudios para saber cómo se produce la
interacción entre plantas en la etapa de plántula en gramíneas nativas. Es importante
mencionar que el primer paso en la recuperación de tierras es eliminar el banco de semillas.
Etapa serial
Varios estudios han demostrado innegablemente que las plantas anuales tienen una mayor
tasa de crecimiento de plántulas(55,64) y una mayor asignación a las estructuras
712
reproductivas(65,66) en comparación con las plantas seriales medias y de sucesión tardía.

Newman y Moser(11) compararon el desarrollo de plántulas entre 12 especies de gramíneas.
Ellos concluyen que las plantas anuales emitieron la primera hoja más rápido que las
especies seriales tardías. Las especies seriales tempranas parecen asignar más energía al
desarrollo de los brotes que al sistema radicular. Por el contrario, las especies seriales
medias y tardías parecen asignar más energía al desarrollo de las raíces. Ellos concluyen
que, si la proporción de brotes es mayor que la de raíces en la plántula, mayores son los
riesgos de fracaso en el establecimiento causado por la acidificación de las plántulas o un
control ineficiente en la absorción de agua(56).
Importancia del patrón de raíces seminales y adventicias en el

establecimiento de la planta (implicaciones en la supervivencia de las
plántulas)
Como se mencionó, el establecimiento y la supervivencia de una planta están

intrínsecamente correlacionados con la aparición y extensión de las raíces seminales y
adventicias(56). Otro trabajo(67) apoya la idea de que una planta no puede considerarse como
establecida hasta mostrar un desarrollo plausivo de raíces adventicias, lo que permitirá
extenderse hacia abajo, atrapando la humedad en los niveles profundos del suelo. Para
facilitar la comprensión de la secuencia cronológica de los eventos morfológicos que
ocurren en una planta hasta que el desarrollo de la raíz adventicia, se utilizó la descripción
mencionada por Whalley et al(68). El autor divide el crecimiento de las plántulas en tres
etapas: la etapa heterótrofa, una etapa transitoria, y la etapa autótrofa.
La etapa heterótrofa comienza cuando la semilla entra en contacto con el agua estando en
esta etapa independientemente de otros factores ambientales, lo que significa que la planta
utiliza en su metabolismo las reservas energéticas (almidones) almacenadas en la semilla.
Después de esta fase, la planta todavía no tiene un tejido fotosintético. Hyder et al(17)
afirman que las plantas superan fácilmente esta etapa en condiciones de campo. La mayoría
de los investigadores consideran erróneamente el porcentaje de semillas germinadas como
un indicador del establecimiento de plántulas. Hyder et al(17) afirman que menos de ocho
por ciento de las semillas germinadas alcanzarán la fase adulta. La siguiente etapa
transitoria, como el nombre sugiere, es una evolución de transición a una fase fotosintética.
En esta etapa, las plantas comienzan la fotosíntesis, pero aún utilizan las reservas de energía
de las semillas para la expansión de los sistemas radiculares y la formación de nuevas hojas.
Esta fase se puede dividir en tres subetapas con base en el desarrollo del sistema radicular.
En la primera fase, la plántula solo muestra raíces seminales. El sistema de raíces seminales
consta de una a cinco raíces que se desarrollaron a partir de la radícula y dos pares de raíces
laterales. Algunos investigadores(21) afirman que las raíces seminales solo son capaces de
713
absorber agua; mientras que todos los nutrientes necesarios para la plántula provienen de
las reservas de las semillas. El grueso de las raíces seminales tiene una capacidad limitada
para absorber y translocar agua en la planta. En la segunda fase de esta etapa, las plantas
comienzan a emitir las raíces adventicias de los nodos de la corona. Algunos autores
reportan este tipo de raíces como raíces verdaderas porque pueden absorber la humedad y
los nutrientes para la planta. En esta fase, las plántulas muestran estos dos tipos de raíces.
Poco se sabe sobre la interacción entre estos tipos de raíces. La tercera etapa a menudo se
marca por el debilitamiento y la muerte de las raíces seminales y el fortalecimiento,
extensión y consolidación de las raíces adventicias como raíces verdaderas. Haling et al(69)
afirman que las raíces seminales persisten solo un corto tiempo después de la germinación,
y su lugar es ocupado por las raíces adventicias. Algunos autores afirman que la tercera
etapa de la plántula es el momento más importante en el establecimiento de plántulas(40,70).
Si la planta comienza a perder sus raíces seminales antes de que las raíces adventicias
alcancen una penetración profunda razonable en el perfil del suelo, hay una alta
probabilidad de fracaso en el establecimiento.
Debido a una mala comprensión de las bases fisiológicas de las plántulas, la mayoría de los
administradores de agostaderos asocian el establecimiento de plántulas con el desarrollo de
brotes. En gramíneas nativas americanas se concluyó que la etapa de desarrollo radicular
no coincidió con la etapa de desarrollo de brotes entre especies, lo que significa que solo
un simple análisis visual no puede ser considerado un buen indicador de éxito en la
emergencia de plántulas de gramíneas americanas(11). Así, se afirmó(9) que, para evaluar el
éxito del establecimiento de plántulas, también son importantes variables como el tamaño
y la edad en la plántula de pasto Klein y deben medirse adicionalmente al análisis visual.
En cultivares seleccionados del pasto big bluestem, con base en el peso de los brotes y
numero de macollos, concluyen que el número y el peso de los macollos de las plántulas
no son buenos indicadores del éxito del establecimiento de las plántulas(71). El desarrollo y
la extensión de las raíces adventicias también parecen estar asociados con factores
genéticos. Se reportó(72) que la variabilidad genética pareció correlacionarse con la
elongación de raíces adventicias en el pasto blue grama, y que, en plantas bajo las mismas
condiciones edafoclimáticas, mostraron una amplia diversidad de desarrollo que puede
explicarse por factores ambientales.
Por el contrario, Chen et al(57) después de investigar los sistemas radiculares de varios
cultivos, concluyeron que la raíz seminal permanece viva y activa hasta el momento de la
cosecha, ésta puede ser la razón del éxito en el establecimiento de la mayoría de los cultivos
cosmopolitas. Sin embargo, algunas especies de gramíneas parecen moverse en la misma
dirección. Sánchez-Valdés et al(73) afirman que la raíz seminal de una planta de ryegrass
permanece funcional durante toda la vida del planta. Mismos resultados se informaron para
otras especies(74).
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720
Nota de investigación
Estimación de parámetros genéticos para características de flujo y

conductividad de la leche en un sistema de ordeño robotizado
Norma Leticia Cornejo-García a,b
Marina Durán-Aguilar b
Felipe de Jesús Ruiz-López c
Germinal Jorge Cantó-Alarcón b
José Luis Romano-Muñoz c*
a
Primate Products LLC, Collier Co, Florida, E.E.U.U.
b
Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales, Maestría en Salud y
Producción Animal Sustentable. Av. de las Ciencias S/N 76230, Querétaro, México.
c
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de
Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Carretera a Colón,
Ajuchitlán, Colón, Querétaro, México
*Autor de correspondencia: jlromano2@yahoo.com
Resumen:
El objetivo de este trabajo fue estimar los componentes de varianza y correlaciones genéticas
para la producción de leche (PLe), el flujo medio (FMd), el flujo máximo (FMx) y la
conductividad eléctrica (CE) de la leche, en un sistema de ordeño robotizado. Se analizaron
137 lactaciones de 110 vacas Holstein primíparas y multíparas, con 42,009 observaciones,
desde el año 2018 hasta el 2020 en un hato lechero en el estado de Querétaro. Se realizó la
evaluación genética utilizando un modelo animal de regresión mixta. Para estimar la
heredabilidad (h2) se utilizó el algoritmo de máxima verosimilitud restringida para calcular
los componentes de varianza, el estimador BLUE y el predictor BLUP, para cada una de las
variables sujetas en la investigación. La h2 estimada para PLe (0.62) fue la más alta de las
721
calculadas, de igual modo se estimó la h2 para FMd (0.44), FMx (0.33) y CE (0.28); se
considera que uno de los aspectos que influyó en los valores obtenidos se debió a la
variabilidad de cada observación diaria. Las correlaciones genéticas para la PLe fueron
negativas para el FMd (-0.6117) y FMx (-0.7666); en contraste, para la característica de CE
(-0.1669) la correlación fue baja. Las correlaciones genéticas estimadas para FMx fueron
positivas para FMd (0.7422) y CE (0.5351), finalmente se estimó una correlación genética
positiva para FMd y CE (0.3546). Los resultados presentados permiten entender las
relaciones existentes entre flujo, conductividad y producción e indican la importancia de estas
características para un programa de selección genética.
Palabras clave: Heredabilidad, Producción de leche, Conductividad eléctrica, Flujo de leche.
Con el fin de mejorar los índices productivos del ganado lechero y modificar la frecuencia
deseable de genes en una población, se emplean programas de evaluación y selección
genética. Estos programas, basados en el conocimiento de parámetros genéticos, se han
empleado frecuentemente para la selección de rasgos como la producción y composición de
la leche, conformación de la ubre y longevidad del animal. Gracias a los avances tecnológicos
en los equipos de ordeño, se facilita la medición de producción, el flujo de leche y la
conductividad eléctrica, características que pueden incluirse en un esquema de selección(1,2).
Para incrementar la producción de los animales, es importante conocer los factores genéticos
y medioambientales, y trabajar sobre los que son susceptibles de mejora(3). La morfología de
los animales suele ser el primer indicador directo de la producción de leche y de la facilidad
para un correcto y rápido ordeño. No obstante, se debe tener en cuenta que para lograr
expresar el potencial genético los factores medioambientales deben ser considerados(4).
El rasgo de flujo de leche puede considerarse de gran importancia, debido a que se asocia
con la eficiencia de ordeño y la salud de la ubre. A mayor flujo de leche menor tiempo de
ocupación de mano de obra de ordeño y de maquinaria, influyendo significativamente en la
economía del establecimiento(5 6); sin embargo, un mayor flujo de leche disminuye la tensión
del esfínter del pezón, lo que aumenta el riesgo de mastitis y se asocia a mayor número de
células somáticas (CCS). Por otro lado, el flujo lento está asociado a una extracción
incompleta de leche, lo que provoca aumento de tensión intramamaria. Aunque incrementar
la velocidad de ordeño por vaca supone una disminución en costos, cuando se planea hacer
selección con base en el flujo de la leche, lo recomendable es mantener el flujo en un nivel
722
medio(7,8). La velocidad de eyección de la leche depende de la presión acumulada dentro de

la glándula mamaria. Así, mayor cantidad de leche almacenada en la ubre aumenta la presión
intramamaria, con el consiguiente aumento de la velocidad de bajada de la leche. La
liberación de oxitocina al torrente sanguíneo es indispensable para desencadenar la bajada y
eyección de la leche(9).
La rutina de ordeño, la máquina y el propio animal, son factores relacionados directamente

con el flujo de leche. Existe gran influencia de la técnica de ordeño y el nivel de vacío de la
máquina; por ejemplo, un vacío superior al especificado supone un aumento en el flujo de la
leche, pero irrita el recubrimiento del pezón. Paralelamente, la medición del flujo permite
identificar animales con mayores tiempos de eyección de leche, mismos que se asocian
negativamente con la producción por ordeño(10,11). Uno de los principales problemas es cómo
medir el flujo; Tancin et al(12) concluyeron que el flujo máximo es una medida
biológicamente significativa, ya que a medida que aumenta el flujo máximo de la leche,
disminuye el tiempo total de ordeño y la duración de la fase de meseta. Adicionalmente, la
medición del flujo se ha utilizado para monitorear la eficiencia del equipo de ordeña y estimar
la producción por ordeño(13); así como para establecer el flujo más adecuado que determine
el final de la ordeña y que no afecte el confort de la vaca(14).
La conductividad eléctrica (CE) es la capacidad que tiene una solución para conducir la
corriente eléctrica; está relacionada con la concentración y movilidad de los iones de la leche,
dependiendo en un 60 % de su contenido de sales disueltas(15). La CE se ha considerado como
un rasgo indicador de la salud de la ubre, utilizándose para la predicción de mastitis en cabras
y vacas(15,16,17); la información es fácil de registrar en los sistemas automatizados. Por lo
tanto, la CE podría ser útil no sólo para el manejo de las vacas sino también como un rasgo
de selección. Se ha mencionado que la alta correlación entre los valores de CCS y CE es
prometedora para mejorar la resistencia a la mastitis y la capacidad funcional de las vacas
lecheras. En los sistemas automatizados los registros de la CE están disponibles en pocos
segundos después del ordeño, lo que hace que la información sobre la CE sea útil para la
detección temprana de la mastitis.
La CE puede presentar fluctuaciones; ésta puede variar entre cuartos, entre las fases de
ordeño y por la presencia de mastitis. Los componentes de la leche también pueden influir,
ya que cualquier cambio en la concentración de iones se reflejará en la CE(16). En otros
trabajos(18) se ha reportado que la producción de leche y la CE cambian significativamente al
menos un día antes de la presentación de la mastitis clínica.
Los sistemas de ordeño robotizado (SOR) registran en cada evento los parámetros de ordeño
relacionados con la producción, la CE y el flujo por cuarto y total(19,20).
723
Los programas de mejoramiento genético son los pilares del aumento de la eficiencia de las
unidades de producción ganadera y se basan en el incremento de la frecuencia de genes
deseables en una población de vacas lecheras(21,22). La efectividad de un programa de
mejoramiento va a depender de la variabilidad genética de la población y, por ende, de la
heredabilidad de las características a mejorar. El llevar a cabo evaluaciones genéticas permite
la identificación de aquellos animales con mayor potencial genético para las características
de interés productivo. En los programas genéticos se estiman los parámetros de
heredabilidad, repetibilidad y correlaciones genéticas.
Por medio de la heredabilidad se estima en qué medida la varianza fenotípica corresponde a

la varianza debida a los genes. Estos componentes determinan la respuesta a la selección,
establecen la estrategia a utilizar en el mejoramiento de caracteres de interés, y resultan
esenciales para la construcción exitosa de decisiones en la selección y programas de
mejoramiento genético(23).
Aunque la conductividad eléctrica y la velocidad de flujo son de importancia para

incrementar la producción de la leche y están estrechamente relacionadas con una
disminución en los costos de producción, no se cuenta con suficiente información sobre sus
componentes genéticos o de la influencia que esta información tendría en la producción de
leche.
El trabajo se realizó en un establo que cuenta con sistema de ordeño robotizado DeLaval
VMSTM, localizado en el Municipio de El Marqués, Querétaro. Este sistema registra de
manera permanente la información individualizada de cada vaca cada vez que entra al
módulo de ordeña. En cada evento de ordeña el sistema registra la cantidad de leche
producida por cada cuarto y la producción total (kg), el tiempo de ordeño (min), el flujo de
leche (kg/min) y la conductividad (mS/cm).
Las vacas se fueron integrando al ensayo al inicio de su periodo de lactación, la información

individual se recopiló durante todo el periodo. Se descartó la información de vacas que no
concluyeron la lactación por causas ajenas al proyecto.
El manejo de los animales estuvo basado en un tráfico unidireccional; esto es, los animales
podían estar en la zona de comedero, en la zona de echaderos, o bien en la zona del módulo
de ordeña, y circular en ese orden, pero no podrían regresar a zonas anteriores. Las vacas
acudían al módulo de ordeña de manera voluntaria y atraídas por el ofrecimiento de alimento
concentrado en el comedero localizado en dicho módulo. La alimentación consistió en el
ofrecimiento permanente de una ración parcialmente mezclada y en el suministro limitado
de concentrado en el módulo de ordeña; la dieta estuvo formulada para llenar los
requerimientos nutricionales de los animales. Las vacas fueron monitoreadas
permanentemente para realizar las actividades conducentes relacionadas con aspectos
724
reproductivos y de mantenimiento de la salud; todo de acuerdo a las prácticas establecidas

por el Médico Veterinario responsable del establecimiento.
Se recopiló diariamente la información de producción de leche en kg/día (PLe), de la

conductividad eléctrica en mS/cm (CE), del flujo de medio de leche (FMd) en kg/min y del
flujo máximo de leche en kg/min (FMx) de 110 vacas, de las cuales 47 eran de primera (PL),
45 de segunda (SL), 28 de tercera (TL) y 17 de cuarta o más lactaciones (CL), dando un total
de 137 lactaciones. En el Cuadro 1 se presentan los valores registrados por año de parto y en
el Cuadro 2 por época de parto de las características mencionadas. Las épocas se definieron
como sigue: Época 1, los 3 primeros meses del año; Época 2, meses 4 a 6; Época 3, meses 7
a 9; Época 4, meses 10 a 12. Las producciones reportadas por el establo se encuentran dentro
de los parámetros usuales para un hato alto productor en México.
Cuadro 1: Valores promedio, mínimos y máximos de las características de producción de

leche (PLe), conductividad eléctrica (CE), flujo medio de leche (FMd) y flujo máximo de
leche (FMx) por año de parto
Variable N Mínimo Máximo Media Error Std
Año de parto 2018
PLe, kg/día 9313 0.41 114.54 38.61 0.140
CE, mS/cm 9313 1.97 6.65 4.57 0.004
FMd, kg/min 9313 0.25 2.70 1.21 0.004
FMx, kg/min 9313 0.52 3.62 1.68 0.005
Año de parto 2019
PLe, kg/día 21205 0.95 134.70 39.86 0.087
CE, mS/cm 21205 0.99 7.84 4.59 0.003
FMd, kg/min 21205 0.24 5.15 1.23 0.002
FMx, kg/min 21205 0.37 13.49 1.72 0.003
Año de parto 2020
PLe, kg/día 4965 5.83 85.18 41.92 0.180
CE, mS/cm 4965 1.57 6.85 4.77 0.008
FMd, kg/min 4965 0.35 2.21 1.18 0.004
FMx, kg/min 4965 0.54 3.00 1.66 0.005
725
Cuadro 2: Valores promedio, mínimos y máximos de las características de producción de

leche (PLe), conductividad eléctrica (CE), flujo medio de leche (FMd) y flujo máximo de
leche (FMx) por época de parto
Variable N Mínimo Máximo Media Error Std
Época de parto 1
PLe, kg/día 8576 2.66 91.21 39.97 0.130
CE, mS/cm 8576 1.57 6.85 4.64 0.005
FMd, kg/min 8576 0.30 2.24 1.13 0.003
FMx, kg/min 8576 0.55 3.00 1.59 0.003
Época de parto 2
PLe, kg/día 5408 6.44 84.85 39.20 0.153
CE, mS/cm 5408 0.99 6.38 4.54 0.006
FMd, kg/min 5408 0.24 2.19 1.24 0.004
FMx, kg/min 5408 0.37 2.96 1.72 0.004
Época de parto 3
PLe, kg/día 6697 4.76 88.01 40.67 0.137
CE, mS/cm 6697 1.75 7.84 4.58 0.006
FMd, kg/min 6697 0.30 2.35 1.29 0.004
FMx, kg/min 6697 0.52 3.14 1.72 0.004
Época de parto 4
PLe, kg/día 14802 0.41 134.70 39.58 0.120
CE, mS/cm 14802 1.34 7.50 4.64 0.004
FMd, kg/min 14802 0.25 5.14 1.24 0.003
FMx, kg/min 14802 0.52 13.49 1.75 0.004
La información se registró diariamente, obteniendo de 1 a 4 registros por día. Para la PLe, se

sumó el total de producción de cada ordeño por día, mientras que, para CE, FMd y FMx, los
valores se promediaron por día (total y por cuarto). Para realizar la curva de lactación se
sumó la PLe diaria, y posteriormente por semana. Para realizar el cálculo de los parámetros
genéticos se obtuvo un total de 137 observaciones para PLe, CE, FMd y FMx (Cuadro 3).
Cuadro 3: Valores generales promedio, mínimos y máximos de las características de

producción de leche (PLe), conductividad eléctrica (CE), flujo medio de leche (FMd) y
flujo máximo de leche (FMx)
PLe, kg/día CE, mS/cm FMd kg/min FMx kg/min
Promedio 39.82 4.61 1.22 1.70
Mínimo 0.41 0.99 0.23 0.37
Máximo 134.7 7.84 5.14 13.49
Error estándar 0.069 0.002 0.001 0.002
726
Para poder identificar los efectos genéticos, fue necesario considerar y corregir por los
efectos ambientales que pudieran tener efecto sobre las variables estudiadas. Por lo anterior
se representaron en el modelo los efectos ambientales incluyendo el año y la época de parto
y la edad del animal al parto; además de considerar la posibilidad de tener efectos ambientales
permanentes (comunes a un mismo animal, pero no genéticos) al tener más de un registro
por animal.
Se estimaron los componentes de varianza para PLe, FMd, FMx y CE por lactación con un
modelo animal de repetibilidad, eliminándose los datos atípicos y extremos. Se utilizó un
modelo lineal mixto donde se incluyeron como efectos fijos; el número de parto/año/época
de parto (cuatro épocas según el mes de parto: enero-marzo, abril-junio, julio-septiembre y
octubre-diciembre). Como efectos aleatorios se incluyeron al animal y al ambiente
permanente.
Los estimadores de los componentes de varianza y covarianza se realizaron por medio de

máxima verosimilitud restringida y las heredabilidades, repetibilidades y correlaciones
genéticas, se calcularon a partir de los componentes de varianza, utilizando el conjunto de
programas BLUPF90(24).
Para la estimación de componentes de varianza el modelo utilizado fue:

𝑦𝑖𝑗𝑘𝑙𝑚𝑛 = 𝜇 + 𝑎ñ𝑜𝑖 + 𝑒𝑝𝑜𝑐𝑎𝑗 + 𝑛𝑢𝑚𝑝𝑘 + 𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙𝑙 + 𝑎𝑚𝑏𝑝𝑒𝑟𝑚 + 𝑒𝑛(𝑖𝑗𝑘𝑙𝑚)
En donde:
yijklmn= vector de observaciones de interés (PLe, CE, FMd y FMx) correspondiente a la
observación n en el año de parto i, época de parto j, número de parto k, animal l, ambiente
permanente m;
añoi= efecto del año de parto i;
épocaj= efecto de la época de parto j (de 1 a 4);
numpk= efecto del número de parto k (de 1 a 4);
animall=efecto aleatorio genético del animal l,
ambperm= efecto aleatorio del ambiente permanente m;
𝒆n(ijklm= vector de los efectos del error o residuales de la observación n dentro del animal
l, año de parto i época de parto j y número de parto k.
Para estimar los componentes de covarianza, se realizaron análisis bivariados utilizando el

siguiente modelo matricial:
𝑦1 𝑋 0 𝑏1 𝑍 0 𝑢1 𝑒1
[𝑦 ] = [ 1 ] [ ]+[ 1 ] [𝑢 ] + [𝑒 ]
2 0 𝑋2 𝑏2 0 𝑍2 2 2
donde los subíndices 1 y 2 identifican el par de características a ser evaluadas y (PLe, CE,
FMd y FMx ) b= vector de efectos fijos (número de parto/año/estación de parto), u= vector
de efectos aleatorios (animal y ambiente permanente), X y Z: son matrices de incidencia para
los vectores b y u respectivamente; 𝑒= vector de los efectos del error o residuales.
727
En la Figura 1 se presenta la producción de leche de vacas por número de lactación. Las vacas
de primer parto presentaron producción y un pico de producción inferior y mayor persistencia
que las vacas con más lactaciones.
Figura 1: Producción diaria de leche a lo largo de 45 semanas en vacas de primera

lactación (PL), segunda lactación (SL), tercera lactación (TL) y cuarta o más lactaciones
(CL)
60.00
55.00
Kg de leche, promedio/día.
50.00
45.00
40.00
35.00
30.00
25.00
20.00
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45
Semana
PL SL TL CL
Los componentes de varianza calculados para producción de leche, conductividad eléctrica,

flujo medio y flujo máximo, así como la heredabilidad y repetibilidad se presentan en el
Cuadro 4.
Cuadro 4: Componentes de varianza para producción de leche (PLe), conductividad

eléctrica (CE), flujo medio de leche (FMd) y flujo máximo de leche (FMx)
PLe CE FMd FMx
σ2 A 183.60 0.110 0.055 0.065
σ2PE 23.74 0.099 0.082 0.109
σ2 e 87.78 0.129 0.025 0.052
h2 0.62 0.44 0.33 0.28
r2 0.70 0.48 0.84 0.77
σ2A= varianza genética aditiva; σ2PE= varianza del ambiente permanente; σ2e= varianza residual; h2=
heredabilidad; r2= repetibilidad.
La heredabilidad de la producción de leche (0.62) fue superior a los valores estimados en

ganado Holstein en México; ésta ha sido reportada entre 0.17 y 0.49 para la primera lactación
y entre 0.16 y 0.41 para las primeras cinco lactaciones(23). De la CE se estimó un valor de
728
heredabilidad medio-alto (0.44), similar a lo estimado por otros autores(25,26); en condiciones

de ordeña automatizada, como en este trabajo, se reportó una heredabilidad que fluctuó entre
0.38 y 0.49(27). Se ha expuesto que la heredabilidad de CE es importante, debido a que se ha
estimado que las correlaciones genéticas entre la CE y la mastitis están en el rango de 0.65 a
0.8; por lo tanto, la obtención de la respuesta genética para la mastitis debería ser posible
mediante el uso de la información de la CE en la evaluación genética(17).
Las heredabilidades estimadas para FMd y FMx fueron medias (0.33 y 0.28); en vacas
manejadas en sistemas de ordeño automatizado se reportaron valores de 0.47 a 0.58 para
FMd(27); en forma similar, en vacas Holstein, Holstein-Friesian italianas(28) bajo ordeña
tradicional, se obtuvo una heredabilidad alta (0.50) para el flujo inicial de la leche y alta
(0.54) para el FMx.
En el Cuadro 5 se presentan las correlaciones genéticas para las características estudiadas. Se

estimó una correlación negativa para la PLe y CE (-0.167); otros autores(29), también
reportaron una correlación negativa (-0.12), lo que sugiere que la selección realizada para
incrementar la producción de leche decrece la CE.
Para PLe y FMd, se estimaron correlaciones negativas (-0.612), al igual que para PLe y FMx
(-0.767); en contraste, otros autores(30) trabajando con vacas Jersey en clima tropical
estimaron correlaciones genéticas positivas para estas características (0.46 a 0.89). Lo
anterior debe revisarse, ya que si las correlaciones genéticas fueran negativas como aquí se
reporta, el incremento en tiempo de ordeña no será proporcional al incremento en producción
al disminuir el flujo de leche con mermas importantes en la eficiencia de ordeño.
Cuadro 5: Correlaciones genéticas entre la producción de leche (PLe), conductividad

eléctrica (CE), flujo medio de leche (FMd) y flujo máximo de leche (FMx)
PLe CE FMd FMx
PLe 1 -0.167 -0.612 -0.767
CE 1 0.3546 0.5351
FMd 1 0.7422
FMx 1
Las relaciones CE, con FMd y FMx, fueron 0.35 y 0.53, respectivamente, valores
contrastantes a los reportados por algunos autores, quienes trabajaron con cabras lecheras y
mostraron una relación negativa para el FMx y CE (-0.003)(31).
Las correlaciones positivas encontradas entre las características de flujo y de conductividad

permiten inferir que los programas de selección podrán ser basados en una de las tres
características y mostrar avances. Sin embargo, las correlaciones negativas entre producción
729
de leche y estas características, sobre todo con las de flujo, son resultados contrarios a lo
reportado por otros autores(30) y presentan un reto para los productores, ya que producción de
leche es la característica económicamente más importante en nuestro sistema de producción
y su mejora implica deterioro en las otras características.
Las correlaciones entre las características de flujo de la leche fueron positivas altas (0.74),
por lo que no es necesario seleccionar para ambas variables cuando se desee incrementar el
flujo de la leche.
Los presentes resultados permiten entender mejor las relaciones entre los flujos (medio y
máximo), la conductividad y la producción de leche, e indican que la selección realizada para
incrementar la producción de leche ha disminuido la CE, lo que implica que los niveles
promedio de CE deberán se recalculados periódicamente para poder interpretar este
parámetro correctamente. Sin embargo, este mejoramiento de PLe está asociado a
disminuciones en los flujos de leche, por lo que existe el potencial de mejorar la eficiencia
de la producción de leche acortando la duración de las ordeñas a través del incremento del
flujo, con los ahorros consecuentes en los costos de ordeña. La correlación genética negativa
hará que la selección de estas características de manera individual sea difícil, y su
mejoramiento requerirá del desarrollo de índices de selección que permitan mejorar ambas
características a la vez.
Agradecimientos y conflicto de interés
El presente trabajo se desarrolló como parte de las actividades del proyecto “Estimación de
la producción de metano y su relación con la población de microorganismos metanogénicos
en el rumen, la producción y composición de leche y la eficiencia de producción de vacas
Holstein manejadas bajo un sistema de ordeño robotizado”, con número de SIGI
20545434558, del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias,
INIFAP.
Los autores expresan que no existe conflicto de interés alguno.
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733
Ácidos grasos y terpenos del extracto metanólico de Artemisia cina como

posibles responsables del efecto ovicida sobre Haemonchus contortus
Luis David Arango-De la Pava a
Héctor Alejandro De la Cruz-Cruz a
Jorge Alfredo Cuéllar-Ordaz a
Alejandro Zamilpa b
Manasés González-Cortazar b
María Eugenia López-Arellano c
Rosa Isabel Higuera-Piedrahita a*
Raquel López-Arellano a*
a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
Estado de México, México.
b
Instituto Mexicano del Seguro Social. Centro de Investigación Biomédica del Sur.
Xochitepec, Morelos, México.
c
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro
Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad. Laboratorio de
Helmintología. Morelos, México.
*Autor de correspondencia: lopezar@unam.mx; rhiguera05@comunidad.unam.mx
Resumen:
Haemonchus contortus es un nematodo hematófago con alta tasa de reproducción,

considerado como el principal problema en pequeños rumiantes en pastoreo. Por tanto, se
buscan alternativas de tratamiento con base en el uso de los extractos vegetales. El objetivo
734
de este estudio fue evaluar la actividad ovicida de Artemisia cina contra el parásito
Haemonchus contortus y caracterizar químicamente el extracto con mayor actividad
biológica a través de cromatografía de gases acoplado a espectrometría de masas (CG-MS).
La obtención de los extractos a evaluar, se realizó con la técnica de maceración utilizando
metanol, acetato de etilo y n-hexano. Los extractos se llevaron a sequedad total y se
desafiaron frente a los huevos de H. contortus utilizando la técnica de inhibición de la
eclosión de huevos descrita por la Asociación Mundial para el Avance de la Parasitología
Veterinaria (WAAVP, por sus siglas en inglés). El extracto metanólico (EM) mostró el
100 % de actividad ovicida a una concentración de 4.25 mg/ml, siendo el más activo a una
baja concentración, por tanto se caracterizó con CG-MS. EL EM posee principalmente ácidos
grasos y terpenos; de ellos, el ácido hexadecanoico y el 2-[4-metil-6-(2,6,6-trimetilciclohex-
1-enil) exa-1,3,5-trienil][ciclohex]-1-en-carboxialdehido. Los compuestos caracterizados
han mostrado actividad antihelmíntica previamente reportada, por lo que la actividad ovicida
puede estar asociada a estos. En conclusión, el extracto metanólico de A. cina tuvo una mayor
actividad ovicida a bajas concentraciones, esto se debe probablemente a la presencia de
ácidos grasos y terpenos.
Palabras clave: Artemisia cina, Haemonchus contortus, Eclosión huevos, Antihelmíntico.
La infección por Haemonchus contortus es uno de los mayores desafíos que enfrenta la
producción de ovinos y caprinos en todo el mundo. Este parásito nematodo es altamente
virulento y tiene un gran impacto económico debido a la pérdida de producción y la necesidad
de controlar la infección(1).
La resistencia a los antihelmínticos utilizados comúnmente ha sido un problema creciente en

la lucha contra H. contortus(2). Aunque las opciones para el manejo sostenible como las que
contempla el control integrado de parásitos son una fuerte alternativa, aún se requieren más
estudios que validen los métodos y coadyuven a la reducción de resistencia o la protección
de las moléculas presentes en el mercado(3).
La respuesta inmune del hospedador ante la presencia de H. contortus es un factor clave para
contrarrestar la infección, de tal forma que permite clasificar a los individuos del rebaño en
animales resistentes, resilientes o susceptibles. La resistencia se asocia a una nula carga
parasitaria y bajo impacto sobre los parámetros productivos del rebaño(4). Sin embargo, los
individuos susceptibles, que en ocasiones son menor número, pero que se ven severamente
735
afectados por el daño de las nematodosis requieren tratamientos frecuentes, induciendo a

problemas por resistencia antihelmíntica. Por ello, es necesario la identificación de nuevas
moléculas con potencial antiparasitario(4).
La identificación de nuevas moléculas y compuestos que tienen actividad contra parásitos es

un área en constante evolución. Se ha demostrado que algunas plantas tienen propiedades
antihelmínticas, incluyendo efectos contra H. contortus(5). Actualmente el control
antiparasitario debe centrarse en estrategias sostenibles y sustentables que tengan el menor
impacto posible para el ambiente, además de disminuir la presión a las cepas de nematodos
en constante mutación y selección a genes asociados a la resistencia. Los esfuerzos deben
orientarse a buscar compuestos que puedan causar daño al parásito, reduciendo sus
poblaciones o incluso revirtiendo la sobreexpresión de genes responsables de la resistencia
antihelmíntica(6).
El género Artemisia contiene diferentes especies con actividad antihelmíntica comprobada,

entre ellas A. cina que se ha utilizado en la medicina tradicional como antiparasitario junto
con plantas de su misma especie, tienen grandes efectos sobre parásitos intracelulares,
nematodos o incluso cestodo (7).
El género Artemisia biosintetiza diferentes metabolitos secundarios como: sesquiterpenos,

diterpenos, esteroles, fenoxicromenos, fenilpropanos, flavonoides, cumarinas,
isofenilcumarina, ácido cafeoilquínico, acetilenos y lignanos que son los responsables de la
actividad antihelmíntica(8). Dentro de las moléculas con actividad antiparasitaria reportada se
encuentran artemisinina, santonina, norisoguaicina y 3'-demetoxi-6-O-dimetilisoguaiacina(9-
11)
; otros autores como Sakipova et al(10) han reportado la presencia de artemisinina y
santonina(10). Artemisia cina demuestra ser una planta con un alto potencial antihelmíntico
sobre nematodos y cestodos de importancia veterinaria(8,12). El objetivo de este estudio fue
evaluar la actividad ovicida de Artemisia cina contra el parásito Haemonchus contortus y
proponer las estructuras de las moléculas volátiles mayoritarias del extracto con mayor
actividad antihelmíntica a través de cromatografía de gases acoplado a espectrometría de
masas.
Material vegetal: Las partes aéreas previamente secas y molidas de Artemisia cina en estado
de prefloración (40 a 60 cm de altura) fueron proporcionadas por laboratorios Hunab®,
México, quienes producen la planta de forma comercial en las siguientes condiciones:
humedad de 24.6 %, pH 8.7 y salinidad de 1.6 %. La planta con número de voucher No.
11967 fue identificada como Artemisia cina por Dr. Alejandro Torres-Montúfar del herbario
de FES Cuautitlán, Cuautitlán, Estado de México.
Obtención del extracto vegetal: Se utilizaron muestras de 1 kg aproximadamente de material

vegetal para realizar la extracción en solvente por medio de maceración por 72 h a
736
temperatura ambiente, utilizando metanol, acetato de etilo y n-hexano para obtener extractos
de alta, mediana y baja polaridad respectivamente. Pasado el tiempo de maceración, se filtró
usando gasa, algodón y papel filtro (Whatman® #4). El filtrado resultante fue concentrado a
presión reducida a 40 °C y 100 rpm en un rotavapor DLAB RE-100 Pro®. El extracto
resultante se secó al vacío y almacenado en un desecador a presión, reducida hasta su uso.
Análisis cromatográfico en capa fina (TLC): Se utilizaron cromatofolios de aluminio

Merck® con las siguientes condiciones sílica gel 60 F254. La fase móvil que se utilizó para
realizar la elución de los extractos fue 5:5 n-hexano:acetato de etilo. Para cada carril, se
aplicaron 15 µl de una solución de 16 mg/ml de cada uno los extractos y la referencia, por
tanto, la mayor intensidad de las bandas corresponde a una mayor concentración. La
referencia, fue el extracto de n-hexano reportado por Higuera Piedrahita et al(21), del cual
se encuentra reportada la actividad antihelmíntica de A. cina sobre huevos de Haemonchus
contortus. Las placas de cromatografía fueron revisadas a dos longitudes de onda (254 y 365
nm) antes de su revelado con sulfato cérico. Se calculó el factor de retención (RF) con la
siguiente ecuación:
Distancia recorrida del soluto (1)

𝑅𝑓 =
Distancia recorrida del disolviente
Inhibición de la eclosión de huevos (IEH): Los huevos de Haemonchus contortus se

obtuvieron de la cepa aislada y mantenida en la FES Cuautitlán. La IEH se realizó en placas
ELISA de 96-pozos, el protocolo que se utilizó fue el reportado por Coles et al(13) en donde
se utilizaron 100 huevos por pozo con cuatro repeticiones, los huevos expuestos a los
tratamientos se incubaron en cámara húmeda durante 48 h previo a su lectura. La lectura de
IEH se realizó utilizando una solución de yodo-lugol, que se agregó a cada pozo después de
la incubación. El número de huevos sin eclosionar (muertos y larvados) y las larvas 1 fueron
contabilizados para determinar el porcentaje de inhibición de la eclosión de huevos utilizando
un microscopio con aumento de 10 X (Olympus, modelo CK-2, Japón®). Como control
positivo se usó ivermectina (5 mg/ml) y agua como control negativo. Las fotografías se
tomaron en el objetivo de 40X, utilizando una cámara CMOS HK-10 y el software ISCapture
V3.6.6
Cromatografía de gases acoplado a espectrometría de masas (GC-MS): Los componentes

volátiles presentes en el extracto crudo de mayor actividad en la inhibición de la eclosión de
huevos de H. contortus, se analizaron por GC-MS utilizando un cromatógrafo de gases HP
Agilent Technologies 6890 acoplado a un detector de masas cuadrupolo MSD 5973 (HP
Agilent) y una columna capilar HP-5 MS. (longitud: 30 m; diámetro interior: 0.25 mm;
espesor de película: 0.25 µM). Se ajustó un flujo constante de helio como gas portador a la
columna a 1 ml/min. La temperatura de entrada se fijó en 250 °C, mientras que la temperatura
del horno se mantuvo inicialmente a 40 °C durante 1 min y se aumentó a 280 °C a intervalos
737
de 10 °C/min. El espectrómetro de masas se utilizó en modo de impacto de electrones

positivos con una energía de ionización de 70 eV. La detección se realizó en modo de
monitorización selectiva de iones. Las señales se identificaron y cuantificaron utilizando
iones objetivo. Los compuestos se identificaron comparando sus espectros de masas con la
biblioteca NIST versión 1.7a. Los porcentajes relativos se determinaron integrando las
señales utilizando el software GC Chem Station, versión C.00.01. La composición se informó
como un porcentaje del área total de la señal.
Análisis estadístico: se realizaron tres repeticiones por duplicado de cada extracto. Se

calcularon las CL50 y CL90 por medio de un análisis PROBIT, utilizando el software SAS
9.0. Se obtuvo el promedio y error estándar de la media para cada extracto, se realizó una
comparación múltiple de medias de Tukey al 95% de confianza por medio del programa
Statgraphics.
La extracción por polaridad de los extractos de Artemisia cina permitieron obtener los
siguientes porcentajes de rendimiento: el extracto de metanol (EM) presentó un porcentaje
de rendimiento de 4.1 %, el de acetato de etilo (EA) 3.86 % y el extracto de n-hexano (EH)
1.09 %. Siendo el EM el que presentó el mayor rendimiento, seguido del EA y EH
respectivamente.
En la comparación del perfil químico de los diferentes extractos por medio de cromatografía
en capa fina (TLC), se utilizó un sistema n-hexano:acetato de etilo (5:5), el cual permitió la
separación de un mayor número de bandas con respecto a otros sistemas. En ese sistema se
pudo observar la diferencia del perfil químico de cada uno de los extractos, donde el EH
presenta la mayor concentración de compuestos entre los factores de retención (RF) 0.5 y 1.0,
el EA entre 0.4 y 0.7 y el EM en 0.0. De acuerdo al RF e intensidad de las bandas, los
compuestos presentes en el EH son principalmente de baja polaridad, los del EA son de
mediana polaridad y los del EM de mayor polaridad con respecto a los demás extractos
(Figura 1). Los extractos resultantes fueron obtenidos por medio de una maceración simple
usando diferente material vegetal para cada solvente evitando extracciones exhaustivas.
738
Figura 1: Cromatografía en capa fina de referencia (R), los extractos de n-hexano (EH),
acetato de etilo (EA) y metanol (EM) y Fase móvil:n-hexano:acetato de etilo 5:5, revelador:
sulfato cérico
Una vez observada la diferencia en la composición química de los tres extractos, se evaluó
la inhibición de la eclosión de huevos de H. contortus. En donde se observó una relación
dosis-respuesta (Figura 2) en la IEH, lo que permitió utilizar el análisis Probit para calcular
la CL50 y CL90 de los tres extractos.
Figura 2: Concentraciones letales CL50 y CL90 requeridas para inhibir la eclosión de

huevos de H. contortus después de 48 h de incubación con un extracto metanólico de
Artemisia cina determinado por análisis PROBIT
El EM presentó la mayor IEH (CL50 1.26 mg/ml y CL90 2.46 mg/ml), > seguida del EA (CL50
2.42 mg/ml y CL90 3.80 mg/ml) y > el EH (CL50 3.08 mg/ml y CL90 3.84 mg/ml). Es decir,
que se observó un mayor efecto de EIH a medida que aumentó la polaridad de los extractos
(Cuadro 1).
739
Cuadro 1: Porcentaje de inhibición de la eclosión de huevos de Haemonchus contortus

expuestos a los extractos n-hexánico, acetato de etilo y metanólico de Artemisia cina
Tratamiento CL50 (mg/ml) CL90 (mg/ml)
a a
n- hexano 3.08 (2.96 – 3.18) 3.84 (3.70 – 4.07)
b a
Acetato de etilo 2.42 (2.27 – 2.55) 3.80 (3.64 – 4.10)
Metanol 1.26 (1.18 – 1.34)c 2.46 (2.32 – 2.66)b
ab
Letras iguales indican no diferencia significativa entre grupos. Duncan α<0.05.
Se tomaron fotografías de los huevos observados en el microscopio a 40X sometidos al EM,

y se observó inhibición de la eclosión en el tratamiento con ivermectina y huevos larvados
en el tratamiento con extracto metanólico (Figura 3). En la figura a se muestra un huevo
morulado expuesto a agua destilada sin daño, antes de las 48 h de exposición a los
tratamientos. Cabe aclarar que, a las 48 h, los huevos expuestos a agua destilada se
convirtieron en larvas 1.
Figura 3: Huevos de Haemonchus contortus observados a 40X en diferentes condiciones:

a) control negativo con agua; b) control positivo de ivermectina (5 mg/ml); c) extracto
metanólico de Artemisia cina a 2.46 mg/ml luego de 48 h post-exposición
a) b) c)
El EM mostró la mayor inhibición de la eclosión de huevos a concentraciones menores con

respecto a los otros extractos. Por tanto, se determinaron los compuestos volátiles
mayoritarios del EM a través CG-MS, y se propusieron de acuerdo con el patrón de
fragmentación la estructura de los compuestos mayoritarios, los cuales se compararon con la
biblioteca NIST. Teniendo en cuenta lo anterior, se proponen alrededor de 15 compuestos
volátiles diferentes, de los cuales tres son ácidos grasos y 12 terpenos (Cuadro 2).
740
Cuadro 2: Compuestos volátiles presentes en el extracto metanólico de Artemisia cina
Compuesto Tiempo de Nombre Peso % de Tipo de

retención molecular área compuesto
(min)
(m/z)
(1) 9.20 4H-Piran-4-ona, 2,3-dihidro- 144 8.376 Hemiterpeno

3,5 dihidroxi-6-metil.
(2) 11.85 Dihidro aromadendreno 202 1.519 Sesquiterpeno

bicíclico
(3) 12.85 Cariofileno 204 0.891 Sesquiterpeno

bicíclico
(4) 14.91 Óxido de cariofileno 220 9.601 Sesquiterpeno

bicíclico
(5) 16.80 Espatulenol 220 5.256 Sesquiterpeno

bicíclico
(6) 17.54 (-) Espatulenol 220 8.552 Sesquiterpeno

bicíclico
(7) 10.80 Platambina 238 2.794 Sesquiterpeno

bicíclico
(8) 18.94 Ácido hexadecanoico 256 19.185 Ácido graso

saturado
(9) 20.241 Fitol 296 3.691 Diterpeno

lineal
(10) 20.55 9-12 Ácido octadecanoico 290 8.463 Ácido graso

(Z,Z) insaturado
(11) 20.63 9-12-15 Metil éster del ácido 292 9.736 Ácido graso
octadecatrienoico (Z,Z,Z) insaturado
741
(12) 21.390 Azuleno [6,5-b] furan -2,5- 248 1.497 Sesquiterpeno

diona, decahidro-4a,8 lactónico
dimetil-3-metileno, [3aR-
(3aα, 4aβ, 7aα, 8β, 9aα)]
(13) 23.07 2-[4-metil-6-(2,6,6- 280 13.677 Diterpeno

trimetilciclohex1-enil) exa- bicíclico
1,3,5-trienil][ciclohex-1-en-
carboxialdehido
(14) 23.42 Espiro [7H- 280 2.772 Sesquiterpeno

ciclohepta[b]furan 7,2’(5H’)- lactónico
furan]-2,5’(3H)-diona,
octahidro-8-hidroxi-6,8-
dimetil-3-metileno, [3aS-
(3aα, 6β, 7α, 8α,8aα)]
(15) 25.77 Azuleno [6,5-b] furan -2,5- 248 3.989 Sesquiterpeno

diona, decahidro-4a,8 lactónico
dimetil-3-metileno, [3aR-
(3aα, 4aβ, 7aα, 8β, 9aα)]
De manera general, los compuestos volátiles del EM son principalmente terpenos y algunos
ácidos grasos, siendo los sesquiterpenos los de mayor diversidad química. En la Figura 4 se
pueden observar siete compuestos que de acuerdo con el porcentaje del área bajo la curva del
total de compuestos (≥ 8 %), podrían considerarse como mayoritarios. De acuerdo al patrón
de fragmentación de los siete compuestos volátiles mayoritarios del EM de Artemisia cina,
las estructuras propuestas se muestran en el Cuadro 3.
742
Figura 4: Cromatograma de CG-MS de los compuestos químicos presentes en el extracto

metanólico de Artemisia cina
Cuadro 3: Compuestos volátiles mayoritarios del extracto metanólico de Artemisia cina

determinados a través de CG-MS
Compuesto TR Estructura propuesta
O
(1) 9.20
HO OH
(4) 14.92 O
(6) 17.54
HO
743
(8) 18.94 O
OH
O
(10) 20.55
OH
O
(11) 20.63
O
(13) 23.07
O H
TR= tiempo de retención (min).
De acuerdo al Cuadro 2, los posibles compuestos volátiles mayoritarios son terpenos y ácidos
grasos. De los terpenos, están presentes: el compuesto (1) un hemiterpeno, (4) un
sesquiterpeno bicíclico y (6) tricíclico, (13) un diterpeno bicíclico. De los ácidos grasos: (8)
un ácido graso saturado, (10) ácido graso instaurado y (11) instaurado y esterificado. El ácido
hexadecanóico (8) es el más abundante en el EM, seguido del 2-[4-metil-6-(2,6,6-
trimetilciclohex-1-enil) hexa-1,3,5-trienil][ciclohex-1-en-carboxialdehido (13).
La inhibición de la eclosión de huevos (IEH) del EM se puede atribuir a la presencia de ácidos

grasos saturados e insaturados como el ácido hexadecanoico el cual es el más abundante en
el EM de Artemisia cina. Pineda-Alegría et al(14), evaluaron el ácido pentadecanoico
CH3(CH2)13COOH), ácido hexadecanoico CH3(CH2)14COOH) (8) y ácido esteárico
(CH3(CH2)16COOH), y encontraron un aumento de la IEH al aumentar el número de carbonos
de los ácidos grasos insaturados, siendo los más activos el palmítico y esteárico a una dosis
de 20 mg/ml, donde obtuvieron el 100 % de IEH de H. contortus. Teniendo en cuenta que el
EM presentó CL100 en la IEH de 4.25 mg/ml y que uno de sus compuestos mayoritarios es el
ácido hexadecanoico, se podría pensar que existe un sinergismo con los demás compuestos
químicos presentes en EM. Por la naturaleza de estos ácidos grasos podrían ser los
potenciales compuestos con actividad ovicida del EM.
La presencia de metabolitos secundarios en las plantas es consecuencia de la interacción de

éstas con el medio que la rodea. Estas interacciones son propias de los factores bióticos y
744
abióticos del lugar donde se encuentre la planta. Respecto al perfil fitoquímico del EM de A.
cina utilizado en este estudio y a la concentración, es respuesta a las condiciones controladas
del cultivo, ya que el material vegetal fue obtenido de un invernadero(15).
El EM de A. cina posee un alto contenido de terpenos los cuales se han reportado a su vez
con una alta actividad ovicida de nematodos gastroentéricos de rumiantes. Estos terpenos son
el óxido de cariofileno (3) y espatulenol (5), los cuales hacen parte de los compuestos
mayoritarios (15.4 % y 5.1 % respectivamente) del aceite esencial de Achyrocline
satureioides(16), los cuales tienen una EC50 de 10.42 mg/ml en la IEH sobre H. contortus. En
comparación con el CE50 de 1.42 mg/ml en la IEH del EM de Artemisia cina, en el cual está
presente (3) y (5) en 9.60 % y 5.25 %.
Teniendo en cuenta lo anterior, se plantea como hipótesis que los ácidos grasos y terpenos
tienen diferente mecanismo de acción y podrían estar trabajando en conjunto, generando así
una interacción farmacodinámica(15), en este caso un sinergismo. El sinergismo se presenta
cuando el efecto o respuesta de la mezcla es mayor que la suma de la combinación de los
fármacos por separado(15). Aunque no es común encontrar interacciones farmacológicas entre
compuestos químicos, es deseable encontrar sinergismos entre los mismos, ya que podrían
ser la base para implementar una terapia de combinación de fármacos, lo que podría reducir
los efectos secundarios que normalmente se presentan en la monoterapia de
medicamentos(17), lo cual podría ser una excelente alternativa al uso de antihelmínticos,
debido a la resistencia que se presenta actualmente. Ya que una particularidad de los
metabolitos secundarios, es que son multiblanco debido a la presencia de diferentes grupos
funcionales(18). Este efecto sinérgico debe ser comprobado en futuros trabajos.
Aunque los terpenos y ácidos grasos son comunes para el género Artemisia, en la planta A.
cina solo se ha reportado la presencia de santonina, pectolinarigenina(10), 3'-demetoxi-6-O-
demetilisoguaiacina, norisoiguacina(19), artemisinina y derivados(20). Por tanto, este trabajo
reporta la presencia de tres ácidos grasos y doce terpenos diferentes a la artemisinina en A.
cina de los cuales no se tiene reporte. La actividad antihelmíntica de A. cina se le ha
adjudicado principalmente al extracto n-hexánico(19-21), para el caso específico de la IEH se
encontró que la actividad aumenta conforme la polaridad de los extractos incrementa, por lo
que abre una nueva perspectiva para diseñar un fitomedicamento con efecto antihelmíntico.
Todos los extractos evaluados de Artemisia cina presentaron actividad inhibitoria de eclosión
de huevos de Haemonchus contortus, siendo el extracto metanólico (EM) el que presentó
mayor actividad. El EM contiene 15 compuestos volátiles diferentes, de los cuales tres son
ácidos grasos y 12 terpenos. Siendo el ácido hexadecanoico y el 2-[4-metil-6-(2,6,6-
trimetilciclohex-1-enil) hexa-1,3,5-trienil][ciclohex-1-en-carboxialdehido los compuestos
mayoritarios, de los cuales se presume son los responsables de la actividad ovicida.
745
Agradecimientos
Este trabajo forma parte de la estancia posdoctoral del Dr. Luis David Arango de la Pava
financiado por la Dirección General de Asuntos del Personal Académico (DGAPA) de la
Universidad Nacional Autónoma de México bajo la dirección de la Dra. Raquel López-
Arellano y la Dra. Rosa Isabel Higuera Piedrahita.
Financiamiento
Proyecto PAPIIT IA204822 denominado ”Evaluación del efecto tóxico del extracto n-
hexánico de Artemisia cina y cinaguaiacina sobre los parámetros bioquímicos en sangre y
alteraciones anatomopatológicas en ratas Wistar después de su administración oral” de la
Universidad Nacional Autónoma de México.
Conflicto de interés
Los autores declaran no tener conflicto de interés.
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748
Frecuencia y factores asociados al diagnóstico de Ehrlichia canis y

Anaplasma spp. en perros
Antuané Jesús Carbajal Ruiz a
Jorge Luis Vilela Velarde a*
a
Universidad Científica del Sur. Facultad de Ciencias Veterinarias y Biológicas. Carrera
de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Lima, Perú.
*Autor de correspondencia: jvilela@cientifica.edu.pe
Resumen:
Este estudio evalúa la cantidad de casos reportados de anaplasmosis y ehrlichiosis canina

en el distrito del Rímac, Lima, Perú, así como su asociación con factores implicados en
la presentación de estas enfermedades. En estos casos es común la presencia de anemia y
trombocitopenia, los cuales afectan los parámetros hematológicos normales. Se muestreó
todas las historias clínicas del periodo 2018-2021 de pacientes caninos de la Clínica
Veterinaria Municipal del Rímac ubicado en el distrito del Rímac, Lima – Perú. Se usó la
prueba estadística de Ji cuadrada y el coeficiente de contingencia para determinar
asociación. Todas las variables fueron analizadas también mediante regresión binomial
logística. Se usó un nivel de significancia de 0.05. En 4.308 % (224/5,200) de historias
clínicas se diagnosticó Ehrlichia canis y Anaplasma spp. Se usó la prueba de Ji cuadrada
para evaluar asociación con los factores sexo, raza, edad, y estación del año, concluyendo
que hubo asociación de las enfermedades con el grupo etario; y a un intervalo de
confianza al 95 % se observó que la frecuencia de casos de E. canis y Anaplasma spp. fue
de 95.98 % y 1.79 %, respectivamente, y la co-infección de ambos patógenos fue de
2.23 %. En el modelo de regresión logística se incluyeron los efectos de peso vivo y sexo
sobre el diagnostico de ehrlichiosis y anaplasmosis los cuales resultaron significativos.
Hubo asociación significativa entre el diagnóstico de ehrlichiosis y anaplasmosis canina
con la edad y peso, pero no hubo efecto con raza, y estación del año.
Palabras clave: Anaplasmosis, Anemia, Ehrlichiosis, Historias clínicas,

Trombocitopenia.
749
La ehrlichiosis canina, considerada una de las enfermedades más importantes que afectan
a los perros, tiene una amplia distribución mundial y es causada por el agente infeccioso
Ehrlichia canis, siendo común la co-infección con Anaplasma spp. (A. phagocytophilum
y A. platys), también transmitido por garrapatas Rhipicephalus sanguíneus, la cual
potencia sus signos clínicos(1), siendo mayormente identificada en áreas donde E. canis
es endémico(2,3). Se puede sospechar de infección cuando el can vive o viaja a una región
endémica o si tuvo una exposición previa a garrapatas, siendo las técnicas de diagnóstico
comunes la hematología, citología, serología y aislamiento, pero el diagnóstico definitivo
requiere técnicas moleculares(4). Además, es frecuente en climas cálidos y templados
como la época de verano donde está activo el vector(5). Se ha mencionado como factores
asociados al diagnóstico de las enfermedades el estar en la calle, sexo, edad, raza pastor
alemán, infestación de garrapatas y no usar ectoparasiticidas(6).
La ehrlichiosis canina fue reportada por primera vez en 1982 en Perú, y desde esa fecha
los casos han aumentado(7). Lima metropolitana reportó una prevalencia de ehrlichiosis
canina en la zona norte con un 4.05 %, en el centro 11.5 %, en el sur 33.78 %, en el este
43.24 % y en la zona oeste 7.43 %(8). En el distrito de Chorrillos, La Molina y San Juan
de Miraflores se reportó 16.5 % de casos positivos en el año 2001(9), otro estudio reportó
31.1 % de casos de E. canis en Chorrillos en el 2019(10); y en el 2020 se reportó un
incremento de casos positivos para ehrlichiosis con 59.4 % en la zona norte(11). En
estudios actuales realizados en Lima metropolitana reportaron un total de 29.2 % de casos
positivos a Anaplasma platys(12). Debido a la información mencionada se tuvo como
objetivo determinar la frecuencia de ehrlichiosis y anaplasmosis canina, así como el grado
de asociación de los factores sexo, estación del año, raza, edad y peso vivo en la Clínica
Veterinaria Municipal de Rímac (CVMR) en el periodo 2018–2021.
Para lograr los objetivos propuestos, se desarrolló la investigación de tipo básica,

transversal, retrospectiva y descriptiva. Tiene la aprobación del comité institucional de
ética en Investigación con animales y biodiversidad de la Universidad Científica del Sur
(Código: 399-2021-PRE16). Para su realización, se utilizó información de historias
clínicas de la CVMR localizada en el distrito de Rímac, provincia de Lima, subregión de
Lima-Centro, Perú. El clima es subtropical desértico templado con una temperatura
promedio anual de 19 °C con rango entre 14 y 30 °C. La precipitación promedio anual es
menor a 15 mm, siendo más acentuado entre los meses de julio y agosto. La casuística
aproximada por año es de 150. Se recopiló las historias clínicas de caninos atendidos en
el periodo 2018 y 2021 en la CVMR, que hayan sido diagnosticados como positivos a E.
canis y/o Anaplasma spp. mediante el kit CaniV-4 de la marca Anigen (BioNote Inc.,
South Korea), el cual presenta una sensibilidad y especificidad de 97.6 % y 99 % para E.
canis, mientras que para Anaplasma spp. es de 88.5 % y 97.1 %, respectivamente.
750
Se consideró la lectura de las historias clínicas para establecer factores asociados a las
infecciones mencionadas, logrando como variables de estudio las siguientes: cantidad de
casos clínicos diagnosticados (Cuadro 1); la edad al momento del diagnóstico,
categorizada en tres grupos (Cuadro 2). Para esta agrupación se consideró que los perros
a temprana edad presentan mayores riesgos de estar expuestos al vector comparados con
canes considerados gerontes, porque al completar el calendario de vacunación comienzan
a tener paseos regulares al exterior(13,14). También estación del año (Cuadro 3) y raza
(Cuadro 4)
La información recolectada fue tabulada en el programa Microsoft Excel 2016. Se usó la

prueba estadística de Ji cuadrada y el coeficiente de contingencia para determinar
asociación preliminar entre el diagnóstico y los factores asociados. Todas las variables se
analizaron mediante modelo de regresión binomial logística (análisis multivariado)
mediante el programa SPSS v.25 para Windows, mediante el cual se obtuvo estimados de
regresión, intervalos de confianza al 95% odds ratio (OR) y valores de significancia. La
variable dependiente fue el diagnostico de evaluación de cada animal y las variables
independientes sexo, raza, grupo etario y peso. Se usó un nivel de significancia de 0.05
para todos los cálculos.
Luego de procesar y analizar la información, los casos de E. canis y Anaplasma spp.

representaron el 4.308 % (224/5,200) de la población, siendo el 95.98 % (215/224) para
E. canis, el 1.79 % (4/224) para Anaplasma spp., y un 2.23 % (5/224) la co-infección de
ambos patógenos. La significancia de la asociación entre los tres grupos de casos y sexo,
junto con el coeficiente de contingencia se presenta en el Cuadro 1. Las edades de los
canes positivos a ambas enfermedades estuvieron entre 1 mes y 14 años, siendo en su
mayoría menor a 2 años con 47.76 % (107/224), seguido de mayor a 3 años con 32.58 %
(73/224) (Cuadro 2). Se presentaron más casos de ehrlichiosis y anaplasmosis canina en
la estación de otoño con 40.18 % (90/224), seguido de verano con 33.48 % (75/224)
(Cuadro 3). Para la variable raza, la mayoría fueron mestizos con 58.04 % (130/224). En
los canes mestizos y de raza, la ehrlichiosis canina representó la mayoría de los casos con
56.25 % (126/224) y 39.73 % (89/224), respectivamente, resaltando la raza Shitzu
(Cuadros 4 y 5).
Cuadro 1: Frecuencia de casos positivos a ehrlichiosis y anaplasmosis canina asociado

al sexo con P-valor Ji cuadrada y coeficiente de contingencia en paréntesis
Co-infección de E.
E. Anaplasma Historia Porcentaje P-valor
canis y Anaplasma
canis spp. clínica del total
spp.
H 80 4 0 84 37.5 0.072
M 135 0 5 140 62.5 (0.174)
T 215 4 5 224 100
H= hembras; M= machos; T= total.
751
Cuadro 2: Diagnóstico de ehrlichiosis y anaplasmosis canina asociado al grupo etario

con P-valor Ji cuadrada y coeficiente de contingencia en paréntesis
Anaplasma Co- Historias Porcentaje
E. canis P-valor
spp. infección clínicas del total
< 2 años 101 2 4 107 46.98
0.003
2-3 años 44 0 0 44 20.47
(0.283)
>3 años 70 2 1 73 32.56
Total 215 4 5 224 100
Cuadro 3: Diagnóstico de ehrlichiosis y/o anaplasmosis canina asociado a la estación

del año con P-valor Ji cuadrada y coeficiente de contingencia en paréntesis
E. Anaplasma Co- Historia Porcentaje
P-valor
canis spp. infección clínica del total
Primavera 22 1 1 24 10.71
Verano 72 2 1 75 33.48 0.051
Otoño 89 1 0 90 40.18 (0.264)
Invierno 32 0 3 35 15.63
Total 215 4 5 224 100
Cuadro 4: Diagnóstico de ehrlichiosis y anaplasmosis canina asociado a la raza con Ji

cuadrada y coeficiente de contingencia en paréntesis
E. Anaplasma Co- Total de Porcentaje P-
canis spp. infeccion casos del total valor
Mestizo 126 3 1 130 58.04 0.774
De raza 89 1 4 94 41.96 (0.074)
Total 215 4 5 224 100
752
Cuadro 5: Diagnóstico de casos positivos de ehrlichiosis y anaplasmosis canina según

la raza en la Clínica Veterinaria Municipal del Rímac
E. canis y
Anaplasma Total de
Raza E. canis Anaplasma
spp. casos
spp.
American bully 2 0 0 2
Bichon 3 0 0 3
Bull terrier 3 0 0 3
Bulldog ingles 3 0 0 3
Chihuahua 2 0 0 2
Chow chow 2 0 0 2
Cocker 8 0 0 8
Doberman 1 0 0 1
Dogo argentino 1 0 0 1
Golden 7 0 0 7
Labrador 4 0 1 5
Maltes 2 0 0 2
Ovejero 1 0 0 1
Pastor aleman 2 0 0 2
Pekines 1 0 0 1
Perro Sin Pelo del Perú 1 0 1 2
Pitbull 8 0 0 8
Poodle 7 0 0 7
Pug 1 0 0 1
Rottweiler 1 1 0 2
Samoyedo 3 0 0 3
Schnauzer 8 0 0 8
Sharpei 1 0 0 1
Shitzu 12 0 0 12
Siberiano 3 0 2 5
Tekel 1 0 0 1
Yorkshire terrier 1 0 0 1
Cruza 126 3 1 130
En cuanto al resultado del hemograma registrado en las historias clínicas, y el resultado

de regresión multinomial: coeficiente de regresión (β), odds ratio a un intervalo de
confianza al 95 %; se obtuvo que el riesgo que las hembras presenten trombocitopenia, y
anemia con trombocitopenia es de 0.28 y 0.41 veces menos probable que los machos,
respectivamente. Por otro lado, el riesgo que se presente trombocitopenia por cada
aumento de kilogramo de peso es 1.172 veces más probable (Cuadro 6).
753
Cuadro 6: Resultado de regresión multinomial: coeficiente de regresión (β), odds ratio

e intervalo de confianza al 95%
Intervalo de confianza OR al
95%
Odds
Inferior Superior
β (ES) ratio
Normal vs Anemia
Intercepto 0.402 (0.746)
Hembra -0.401 (0.453) 0.67 0.275 1.629

Macho Referencia
Mestizo 0.306 (0.465) 1.359 0.546 3.377

Puro Referencia
Grupo etario G1 0.640 (0.856) 1.896 0.354 10.157

Grupo etario G2 -2.168 (1.459) 0.114 0.007 1.998
Grupo etario G3 Referencia
Peso 0.03 (0.049) 1.03 0.936 1.134
Grupo etario G1 x
-0.122 (0.074) 0.885 0.766 1.023
Peso
Grupo etario G2 x
0.206 (0.140) 1.228 0.934 1.616
Peso
Grupo etario G3 x
Referencia
Peso
Normal vs Trombocitopenia
Intercepto -1.183 (1.830)
-1.274
Hembra 0.28 0.099 0.794
(0.532)*
Macho Referencia
Mestizo -0.148 (0.517) 0.863 0.313 2.378

Puro Referencia
Grupo etario G1 1.932 (1.154) 6.9 0.719 66.204

Grupo etario G2 1.401 (1.571) 4.06 0.187 88.199
0.158
Peso 1.172 1.051 1.307
(0.056)**
Grupo etario G1 x
-0.138 (0.073) 0.871 0.755 1.005
Peso
754
Grupo etario G2 x
0.047 (1.141) 1.048 0.796 1.381
Peso
Grupo etario G3 x
Referencia
Peso
Normal vs A Y T
Intercepto 0.254 (0.762)
-0.892
Hembra 0.41 0.178 0.946
(0.427)*
Macho Referencia
Mestizo 0.406 (0.433) 1.502 0.642 3.51

Puro Referencia
Grupo etario G1 1.011 (0.843) 2.748 0.527 14.340

Grupo etario G2 -1.022 (1.414) 0.360 0.023 5.752
Peso 0.040 (0.050) 1.041 0.943 1.149
Grupo etario G1 x
-0.016 (0.062) 0.984 0.872 1.111
Peso
Grupo etario G2 x
0.155 (0.139) 1.167 0.889 1.533
Peso
Grupo etario G3 x
Referencia
Peso
Nota: R2= 0.219 (Cox y Snell), 0.237 (Nagelkerke); Modelo final= β + Sexo + Raza + Grupo Etario +
Peso + Grupo etario * Peso; Ji2= 55.508; * P<0.05; ** P<0.01; Normal: se considera a caninos que no
presentan alteraciones en el hemograma. G1= menor de 2 años; G2= 2 a 3 años; G3= mayor a 3 años.
En el año 2009 se reportaron casos de ehrlichiosis canina con historial de origen en

múltiples distritos de Lima, obteniendo en la zona norte un 4.05 %, en el centro 11.5 %,
en el sur 33.78 %, en el este 43.24 % y en la oeste 7.43 %(8); en distritos de Lima-norte
se tuvo una frecuencia del 36.7 % para E. canis en el 2017(15), incrementando a 59.4 %
en el 2020(11); en el Callao, la seroprevalencia general para ehrlichiosis canina fue de
57.5 % en Ventanilla(16); para los distritos de Chorrillos, La Molina y San Juan de
Miraflores se reportó por primera vez 16.5 % de anticuerpos contra E. canis con la técnica
de ELISA(9). En Chorrillos, la prevalencia de E. canis fue de 31.1 % en el 2019(10); en San
Juan de Lurigancho de 46.44 % en el 2016(17), incrementando a 47.5 % en el 2017(14); en
Lima, en la Universidad Cayetano Heredia, se obtuvo 45.5 % de ehrlichiosis canina y
10.6 % de anaplasmosis canina. En 2015 los casos positivos a anaplasmosis canina fueron
29.2 % en Lima(12). Teniendo estos datos de referencia para comparar la frecuencia de
4.308 % de casos de ehrlichiosis y anaplasmosis canina en el distrito del Rímac, se sugiere
una menor frecuencia que otros distritos, probablemente debido a diferentes criterios de
inclusión o el uso de otras variables incluidas en el análisis o incluso el uso de técnicas
755
moleculares más precisas(12). Sin embargo, también puede ser que realmente exista una
baja prevalencia, como se encontraron en los distritos de la zona norte o en la zona centro,
mencionados anteriormente(8), tomando en cuenta que el distrito de Rímac es cercano o
incluso colindante a estas zonas.
Paiva y Giset(18) mencionan que para que el vector cumpla su ciclo biológico debe tener
las condiciones óptimas de clima y humedad, siendo ideal las temperaturas elevadas a
30 °C, y la humedad de 20 % al 93 %, sino el ciclo puede prolongarse varios meses, por
ello se considera a la enfermedad transmitida por garrapatas presente en regiones
tropicales y subtropicales(3) como Lima, que tiene el clima subtropical árido con
temperaturas anuales que varían de 19.5 °C a 20.3(19), siendo la temperatura más alta
registrada en febrero con un promedio de 26.5 °C(7). Este estudio registró una mayor
frecuencia de casos de ehrlichiosis y anaplasmosis canina en otoño con 40.18 %, (Cuadro
3); esto no necesariamente indica que haya más probabilidad de contagio en otoño, ya
que otro estudio indica mayores casos en verano con 64.6 % de ehrlichiosis canina(14); se
conoce que la ehrlichiosis canina puede estar presente durante todo el año, probablemente
debido al cambio climático y la variación de temperatura en Perú, o el periodo de
incubación para presentar signos clínicos según el sistema inmune del canino(20); por otro
lado, debido a que el vector es sensible al frío disminuye su presencia en invierno(21), pero
luego del reposo invernal, algunos de los diferentes estadios de su ciclo biológico
sobreviven e infectan simultáneamente al animal susceptible, mayormente en primavera
y otoño, llegando a su máxima multiplicación en verano(14).
Se conoce que la infección de ambas enfermedades no distingue al hospedero por su sexo,

edad o raza(22,23), aunque otro autor considera a las hembras más susceptibles de contraer
la enfermedad durante la época de celo, debido a la exposición a machos que no siempre
tienen un control contra ectoparásitos(9). Estudios previos de Rodríguez et al(24) y
Zambrano(25) hallaron una mayor cantidad de casos de anaplasmosis y ehrlichiosis en
machos. La infección puede estar relacionada con el grado de respuesta inmunológica y
la presencia del vector(18,26). Dichos estudios coinciden con los del presente estudio, ya
que el 62.5 % de los canes positivos a E. canis y/o Anaplasma spp. fueron machos
(Cuadro 1); probablemente estos resultados puedan estar influenciados por la cantidad de
perros machos, mestizos y de tamaño mediano siendo 56.6 %, 54.1 % y 42.2 %,
respectivamente, según el estudio de Arauco et al(27).
Se ha reportado que uno de los factores de riesgo asociados con la enfermedad ehrlichiosis
canina es la edad temprana, indicando mayores casos en menores de 1 año(16,28), mayores
de 1 año(29), seguido de 6 a 11 meses de edad(30); además se ha reportado en su mayoría,
canes afectados con E. canis y A. platys entre 13 y 24 meses de edad(31); entre 2 a 4
años(8,11,32), mayores de 4 años(33), 2 a 6 años y de 6 años o más(10); por otro lado,
Villaverde(13) menciona que la mediana de la edad de canes con anticuerpos positivos a
Ehrlichia spp. es de 24 meses, coincidiendo con los resultados de este estudio, ya que el
756
grupo etario que tuvo mayor cantidad de casos fue el de menor a 2 años con 47.76 %
(Cuadro 2). Estos resultados sugieren que, al término de calendario de vacunación de los
caninos a una edad temprana están más expuestos al vector, ya que los dueños consideran
que están totalmente protegidos contra patógenos(7,14).
Se conoce que todas las razas tienen la misma probabilidad de infección(22), sin embargo,
la raza Pastor Alemán parece tener mayor predisposición a desarrollar la forma clínica(8);
al igual que el Springer spaniel(22), mientras que, en este estudio en razas resaltó la raza
Shitzu (Cuadro 5). En este estudio se obtuvo la mayoría de casos de anaplasmosis y/o
ehrlichiosis canina en canes mestizos con 58.04 % (Cuadro 4), coincidiendo con Coello
et al(34) que indica que en perros mestizos predominan casos de anaplasmosis, y lo
reportado por Lorsirigool y Pumipuntu(35), Villaverde(13), y Cusicanqui y Zuñiga(11) donde
los perros infectados con E. canis son mayormente de raza mestiza, siendo común en
perros que nunca han usado un ectoparasticida o lo han usado de forma intermitente. La
cantidad de perros positivos a estas enfermedades no permitió que se identificaran
diferencias significativas, o que realmente no haya diferencias, como ya se ha demostrado
en otros estudios(6).
Es frecuente que estas enfermedades alteren los valores hematológicos, siendo esencial
el hemograma completo para el diagnóstico, ya que durante todas las fases se considera
a la trombocitopenia un factor asociado a la enfermedad(5,36) apareciendo en 80 % de los
casos pudiendo estar acompañada por anemia regenerativa o no regenerativa(20). Estos
resultados fueron hallados en la mayoría de historias clínicas de los canes afectados por
E. canis y/o Anaplasma spp., obteniendo según el odds ratio, una menor probabilidad en
las hembras de presentar trombocitopenia, y anemia con trombocitopenia comparado con
los machos (Cuadro 6); esto puede estar asociado a que algunos caninos puedan estar
cursando la etapa subclínica de la enfermedad o puedan estar incubando al agente sin
presentar sintomatología relevante ni hallazgos hematológicos. Por otro lado, la variación
de kilogramo de peso de cada canino descrito en las historias clínicas corresponde a
diferentes tamaños, razas y edades, obteniendo, una mayor probabilidad de presentar
trombocitopenia por cada aumento de kilogramo (Cuadro 6); además considerando que
se ha descrito un comportamiento fisiológico diferente entre perros jóvenes y adultos para
los valores eritrocitarios y leucocitarios(37), se ha mencionado que perros adultos positivos
a la enfermedad presentan valores menores de la serie roja, blanca y plaquetaria, y en
cachorros una media más baja de hemoglobina y glóbulos rojos(11), sugiriendo que,
probablemente los hallazgos de este estudio estén influenciados por la edad entre cachorro
o adulto. Finalmente, este trabajo permite concluir que la frecuencia de casos de E. canis
y Anaplasma spp. fue 4.308 %. De esta muestra para los caninos diagnosticados con
E. canis se tuvo 95.98 % , para Anaplasma spp., 1.79 %, y la co-infección de ambos,
2.23 %. Hubo asociación significativa entre el diagnóstico de ehrlichiosis y anaplasmosis
canina con la edad, sexo (OR) y peso (OR), pero no hubo con los factores de raza, y
estación del año.
757
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener conflicto de interés.
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761
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 3, pp. 483-761, JULIO-SEPTEIMBRE-2024 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS
ARTÍCULOS / ARTICLES Pags.
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 3, pp. 483-761, JULIO-SEPTIEMBRE-2024
Modelación de curvas de lactancia para producción de leche, grasa y proteína,
y evaluación de factores que las afectan en ganado Holstein en México
Modeling lactation curves for milk production, fat and protein, and evaluation of factors that affect them in Holstein cattle in Mexico
Luis Enrique Trejo-Díaz, Felipe De Jesús Ruiz-López, Hugo Oswaldo Toledo-Alvarado, Marina Durán-Aguilar, Adriana García-Ruiz.....…..........…....................................................................................….........483

Corn oil in Pelibuey ewes embryo transfer
Christofer Israel Márquez Hernández, Arturo Pro Mar�nez, Glaﬁro Torres Hernández, Raymundo Rangel Santos, Jaime Gallegos Sánchez……................................................................................................501
Modelo alternativo para medir la adopción de innovaciones: aplicación en el sistema apícola poblano
Alternative model to measure the adoption of innovations: application in the Puebla beekeeping system
Irving César Farrera-Vázquez, Enrique Genaro Mar�nez-González, Vinicio Horacio Santoyo-Cortés, Norman Aguilar-Gallegos, Reyna Azucena Luna-Olea, José Miguel Omaña-Silvestre......................…….515
Caracterización de mataderos ovinos para la producción de barbacoa en un municipio del altiplano central de México
Characterization of sheep slaughterhouses for barbacoa production in a municipality in the Central Mexican Plateau
Enrique Daniel Archundia Velarde, Gisela Velázquez Garduño, Jorge Osorio Avalos, Jesús Terreros Mecalco, María Antonia Mariezcurrena Berasain..................................…….............................................534
Tipología de productor y efectos indirectos del cambio climático en la ganadería bovina en Sinaloa
Producer typology and indirect effects of climate change on cattle ranching in Sinaloa
Venancio Cuevas-Reyes, Alfredo Loaiza Meza, Obed Gutiérrez Gutiérrez, Mercedes Borja Bravo, Cesar A. Rosales-Nieto........................................................................................................….…..555
Effect of sex on meat quality traits and sensory properties in Argentine crossbred pigs
Efecto del sexo sobre los rasgos de calidad de la carne y las propiedades sensoriales en cerdos mestizos argentinos
César Federico Guzmán, Julieta Fernández Madero, Alberto Enrique Carini, Malvina Marcela Tolaba, Alejandra Picallo, Enrique Paván, Laura Pouzo..................................................................................... 570
Resistencia a la ivermectina en Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) en el noreste de México y factores de riesgo asociados
Ivermectin resistance in Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) in northeastern Mexico and associated risk factors
Samantha Abigail Moreno-Linares, Romario García-Ponce, Jesús Jaime Hernández-Escareño, Heidi Giselle Rodríguez-Ramírez, José Pablo Villarreal-Villarreal.....................................................................584
Efecto del pastoreo, corte y riego en la producción y valor nutritivo de zacate Buffel
Effect of grazing, cutting, and irrigation on the production and nutritional value of Buffelgrass
Cris�an Lizarazo-Ortega, Guadalupe Rodríguez-Cas�llejos, Hugo Bernal-Barragán, Erasmo Gu�érrez-Ornelas, Emilio Olivares-Sáenz, José Luis Hernández-Mendoza...........................................................602
REVISIONES DE LITERATURA / REVIEWS

Regiones genómicas, genes y polimorfismos de un solo nucleótido en la resistencia a nematodos gastrointestinales en ovinos. Revisión
Genomic regions, genes, and single nucleotide polymorphisms in resistance to gastrointestinal nematodes in sheep. Review
Marcela Villegas-Castañeda, Vielka Jeanethe Castañeda-Bustos, Juan Manuel Bello-López, Clemente Cruz-Cruz…....……....……....……....……....……....……....…....………....……....……....……....…….......…….........…616

Use and evolution of sperm sexing in cattle. Review
Horacio Álvarez Gallardo, David Urbán Duarte, Adriana Velázquez Roque, José Fernando De La Torre Sánchez.........................................................................................................................................…...... 641
Winemaking by-products and grape polyphenols extracts as phytogenic feed additives in the pork production. Review
Subproductos de la vinificación y extractos de polifenoles de la uva como aditivos fitogénicos para raciones en la producción porcina. Revisión
Dan María Alejandra Ospina-Romero, Humberto González-Ríos, Miguel Ángel Barrera-Silva, Mar�n Valenzuela-Melendres, Miguel Ángel Mar�nez-Téllez, Araceli Pinelli-Saavedra.................................…669
Re-seed or not re-seed? Factors affecting rangeland grass-seedling establishment. Review

Contribution of forage grasses to biological nitrogen fixation and their response to diazotroph inoculation. Review
Aldo Torres Sales, José Carlos Villalobos González................................................................................................................................................................................................................................................… 700
NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES

Estimación de parámetros genéticos para características de flujo y conductividad de la leche en un sistema de ordeño robotizado
Estimation of genetic parameters for milk flow rate and conductivity traits in a robotic milking system
Norma Le�cia Cornejo-García, Marina Durán-Aguilar, Felipe de Jesús Ruiz-López, Germinal Jorge Cantó-Alarcón, José Luis Romano-Muñoz.....….......….......…..........….......….......…...…….............…….........…721
Ácidos grasos y terpenos del extracto metanólico de Artemisia cina como posibles responsables del efecto ovicida sobre Haemonchus contortus
Fatty acids and terpenes from the methanolic extract of Artemisia cina as possible compounds responsible for the ovicidal effect on Haemonchus contortus
Luis David Arango-De la Pava, Héctor Alejandro De la Cruz-Cruz, Jorge Alfredo Cuéllar-Ordaz, Alejandro Zamilpa, Manasés González-Cortazar, María Eugenia López-Arellano,
Rosa Isabel Higuera-Piedrahita, Raquel López-Arellano.......................................................................................................................................................................................................................................... 734
Frecuencia y factores asociados al diagnóstico de Ehrlichia canis y Anaplasma spp. en perros

Frequency and factors associated with the diagnosis of Ehrlichia canis and Anaplasma spp. in dogs
Antuané Jesús Carbajal Ruiz, Jorge Luis Vilela Velarde............................................................................................................................................................................................................................................ 749
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 15 Núm. 3, pp. 483-761, JULIO-SEPTIEMBRE-2024

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TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

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REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 15 No. 3 JULIO-SEPTIEMBRE-2024

Aceite de maíz en la transferencia de embriones de ovejas Pelibuey

Modelo alternativo para medir la adopción de innovaciones: aplicación en el sistema

Caracterización de mataderos ovinos para la producción de barbacoa en un

Tipología de productor y efectos indirectos del cambio climático en la ganadería

Resistencia a la ivermectina en Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) en el

Regiones genómicas, genes y polimorfismos de un solo nucleótido en la resistencia a

Uso y evolución del sexado espermático en bovinos. Revisión

Winemaking by-products and grape polyphenols extracts as phytogenic feed

Estimación de parámetros genéticos para características de flujo y conductividad

Frecuencia y factores asociados al diagnóstico de Ehrlichia canis y Anaplasma spp.

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific Title page

VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of

Modelación de curvas de lactancia para producción de leche, grasa y

Luis Enrique Trejo-Díaz a

Felipe De Jesús Ruiz-López b

Hugo Oswaldo Toledo-Alvarado a

*Autor de correspondencia: garcia.adriana@inifap.gob.mx

El conocimiento y modelación de curvas de lactación hacen posible identificar factores que

individuales a través de un modelo de regresión no lineal. Los parámetros calculados para

Palabras clave: Curvas de lactación, Producción de leche, Grasa, Proteína, Holstein.

La curva de lactación, definida como la representación gráfica de la producción de leche en

Generalmente, la curva de lactación se analiza a través de cuatro secciones consecutivas: a)

Edición y descripción de los datos

El estudio incluyó información de producción de leche en kilogramos, porcentajes de grasa

Después de la edición, el estudio incluyó información de 68,804 vacas Holstein, con

Se utilizó RStudio(10) para evaluar diferentes modelos matemáticos para describir la

parámetros que pudieran incorporarse en el modelo de predicción. Con la paquetería ggplot

Donde: yt = rendimiento lechero a los t días en kg, a= rendimiento inicial, b=fase de

A partir de los parámetros calculados se pueden estimar días al pico ( ), rendimiento

El modelo de Wilmink(13) se describe como:

Donde: yt = rendimiento lechero a los t días en kg, a= rendimiento inicial, b=fase de

A partir de los parámetros calculados se pueden estimar persistencia ( ), días al pico

El modelo de Ali-Schaeffer(15) es:

Donde: t= días en leche, a= relacionado al pico de producción, b y c= relacionado con la

Donde: yt= producción de leche al día t, t = días en leche, a= máximo potencial de

En el Cuadro 2 se observan los resultados de la prueba de ANOVA y Tukey para los

En lo que respecta al modelo de Wilmink, el parámetro a de la lactación 1 resultó distinto

Para el modelo de Pollot modificado se observa que el parámetro a es distinto entre la

En el cuadro 2 también se observan los valores estimados de persistencia, producción al

En la evaluación de factores que afectan la curva de lactación presentados en el Cuadro 2,

En un estudio realizado por Vázquez et al(17), donde evaluaron vacas en su mayoría de la

En lo que respecta a los componentes de la lactación, se muestran diferencias en ambos

En lo que respecta al porcentaje de grasa, Gołębiewski et al(19) realizaron un estudio en

En lo que respecta al modelo de Wilmink, los resultados presentados por Bouallegue et

mencionados autores encontraron que es significativo, atribuyéndole un 30 % de la

Los parámetros de porcentaje de proteína presentan poca similitud con respecto a lo

Torshizi et al(7) encontraron que en vacas Holstein de primer parto en sistemas de

Koçak & Ekiz(15) en su estudio realizado en ganado Holstein de Turquía, en donde

Adediran et al(23) en vacas Holstein en Australia bajo un sistema de pastoreo en un clima

presentados en este estudio servirán de referencia para estas características en sistemas de

Media -91.640 184.090 -77.400 93.570 - -20.680 87.250 39.990 9.270

Parámetros ECM Parámetros

3. Human P, Almeyda J, Isique J. Modelación de la curva de lactación de vacas Gir y

5. Castillo M, Alpizar A, Padilla J, Keim J. Efecto de la edad a primer servicio, número y