CONTRIBUCIÓN ORIGINAL

Riesgo de ictus isquémico en niños cubanos con anemia drepanocítica:

Estudio con Doppler transcraneal
Risk of ischemic stroke in Cuban children with sickle cell anemia: A transcranial Doppler study
Scherle-Matamoros Claudio Enrique,* Alvarado-Henríquez José Darío,*
Fernandez-Cue Leda,* Svarch Eva,** González-Otero Alejandro**

* Unidad de Ictus. Servicio de Neurología. Hospital CQ “Hermanos Ameijeiras”; La Habana, Cuba.

** Instituto de Hematología e Inmunología. La Habana, Cuba.

RESUMEN
INTRODUCCIÓN: La elevación de la velocidad de flujo en las arterias cerebrales medias, determinada mediante ultrasonido Doppler transcraneal,
predice la ocurrencia de isquemia cerebral en niños con anemia drepanocítica.

OBJETIVO: Describir las características del Doppler transcraneal y evaluar el riesgo de ictus isquémico en enfermos con hemoglobinopatía SS.

M ÉTODOS : Se estudiaron 107 pacientes menores de 16 años remitidos desde el Instituto de Hematología e Inmunología de la Habana
con diagnóstico de anemia drepanocítica. El riesgo de ictus isquémico se clasificó de acuerdo con el nivel de la velocidad media de
flujo promediada en el tiempo (TAMM), según la escala del estudio STOP.

RESULTADOS : La edad media de los enfermos fue de 9.6 años. En 86.9% de los enfermos la TAMM en las arterias cerebrales medias eran
inferiores a 170 cm/seg y en 7% superiores a 200 cm/seg. Existió una correlación inversa entre la edad y los niveles de hemoglobina
con la velocidad de flujo en las arterias estudiadas. Se encontraron asimetrías interhemisféricas en la velocidad media de flujo de las
arterias cerebrales anteriores en 38.3% de los casos, seguido de las cerebrales medias (30.8%) y en 15.9% de las carótidas
internas extracraneales.

CONCLUSIONES : El riesgo de ictus isquémico en los enfermos estudiados parece ser inferior al que se describe en la literatura. La elevada
velocidad de flujo en las arterias cerebrales es poco común. En cambio, las asimetrías interhemisféricas entre vasos homólogos son
frecuentes.

Palabras clave: Anemia drepanocítica, Cuba, Doppler transcraneal, ictus, enfermedad cerebrovascular, neurología.

ABSTRACT
INTRODUCTION : Elevated flow velocity in the internal carotid artery or middle cerebral artery, detected by transcranial Doppler (TCD)
ultrasonography, predicts an increased risk of stroke in children with sickle cell disease.

OBJECTIVE : To describe the characteristics of TCD and to evaluate ischemic stroke risk in children with sickle cell anemia.

M ETHODS : We prospectively studied 107 patients less than 16 years old remitted from Hematology and Immunology Institute of Havana
with the diagnosis of sickle cell disease. The risk of stroke was classified according to the highest time averaged mean blood flow
velocity (TAMM), according to STOP study.

RESULTS : The mean age of patients was 9.6 years. An 86.9% have TAMM velocity in middle cerebral arteries below to 170 cm/s and 7%
over 200 cm/s. There was an inverse correlation between the age and the level of the hemoglobin with the blood flow velocity in the
studied arteries. We found inter-hemispheric asymmetry in the flow velocity of anterior cerebral artery in 38.3% of the cases, followed
by the middle cerebral artery (30.8%) and the 15.9% of the extracraneal internal carotid artery.

CONCLUSION : The risk of ischemic stroke in these patients appears to be lower than that described in the literature. The high flow velocity
in cerebral arteries is uncommon. In contrast, hemispheric asymmetries between homologous vessels are frequent.

Key words: Cerebrovascular disease, Cuba, neurology, sickle cell anemia, stroke, transcraneal Doppler.

Correspondencia: Claudio E. Scherle Matamoros.

San Lázaro 701, Ciudad Habana 3, Cuba. C.P, 10300.
Correo electrónico: csm@infomed.sld.cu, csmatamoros@yahoo.com

Artículo recibido: Marzo 3, 2013.

Artículo aceptado: Marzo 27, 2013.

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Scherle-Matamoros CE, et al. Riesgo de ictus en la drepanocitosis y DTC

INTRODUCCIÓN submandibular con la sonda de 2 mHz, en Doppler pulsado,

a una profundidad entre 20-55 mm. Los registros fueron
a drepanocitosis es la hemoglobinopatía más frecuente en realizados con intervalos de 2 mm.
el mundo. Se debe a una alteración estructural de la Los resultados del DTC se organizaron según el riesgo
cadena  de la globina en la que el ácido glutámico es de desarrollar un ictus isquémico de acuerdo con la
reemplazado por la valina en la posición 6, y es la principal clasificación para la TAMM utilizada en el estudio “Stroke
causa de infarto cerebral en la infancia.1 Antes de la segunda Prevention Trial in Sickle Cell Anemia” (STOP): Grupo normal,
década de la vida, cerca de 17% de los enfermos con anemia velocidad de flujo < 170 cm/s, condicional entre 171-200 cm/
drepanocítica (AD) presentan manifestaciones isquémicas s y de riesgo o anormales, superiores a 200 cm/s).7,8 En los
cerebrales, las cuales pueden ser recurrentes hasta en 66% de enfermos en los que la TAMM registrada fue mayor de 170
los casos.2,3 cm/s y/o existieron asimetrías hemisféricas mayores o iguales
La isquemia cerebral como complicación de la AD suele ser el al 30% entre las vmf de vasos homólogos, la prueba fue
resultado de la estenosis u oclusión de la porción distal de las repetida por otro examinador. El punto de corte de TAMM
carótidas internas y los segmentos proximales, principalmente de asumido para decir que en la ACA la velocidad de flujo era
las arterias de la circulación anterior.3,4 En este contexto clínico, la elevada fue de 170 cm/s.
detección de las velocidades medias de flujo (VMF) altas en el Antes de iniciar el estudio se obtuvieron los siguientes datos:
Doppler transcraneal (DTC) es un indicador indirecto de estenosis edad, sexo, color de la piel, última cifra de hemoglobina, tipo de
en las arterias intracraneales.5 hemoglobinopatía, fecha de la última transfusión de sangre y si
Con el propósito de identificar a los enfermos en riesgo de el niño tenía alguna causa de síndrome febril agudo.
enfermedad cerebrovascular el parámetro utilizado es la velocidad
media de flujo promediada en el tiempo (TAMM) en la arteria Aspectos éticos
cerebral media (ACM) y la arteria carótida interna (ACI).5-7 Sin Se explicó a los familiares la importancia de los resultados del
embargo, cuando se estudian series de pacientes con AD es estudio con ultrasonido para el seguimiento del enfermo y la selección
frecuente registrar velocidades de flujo elevadas en las arterias del tratamiento. En cada caso se obtuvo el consentimiento informado
cerebrales anteriores (ACA) y asimetrías interhemisféricas en para utilizar los resultados obtenidos con fines de investigación. La
los vasos intracraneales, parámetros que podrían ayudar a información personal se conservó de forma confidencial.
decidir la frecuencia con que se debe monitorizar el enfermo o
la variante de tratamiento a seguir. El objetivo de este trabajo Análisis estadístico
es describir las características del DTC en los niños con AD. Se describieron las variables usando números absolutos,
porcentajes, medias y desviación estándar. Para detectar
M ÉTODOS diferencias entre los valores medios de las variables
cuantitativas se empleó la t de Student. La relación entre la
Realizamos un estudio descriptivo y de corte transversal de velocidad de flujo en las arterias intracraneales y los niveles de
los resultados de la evaluación con DTC en enfermos menores de hemoglobina se calculó con el coeficiente de correlación lineal
16 años con diagnóstico de AD remitidos de forma consecutiva de Pearson. Con el paquete estadístico SPSS versión 11.5 se
por el Instituto de Hematología e Inmunología (IHI), sin antecedentes realizó el análisis. El nivel de significancia estadística fue
de enfermedad cerebrovascular sintomática o de haber sido tratado establecido en 0.05.
con transfusiones durante un periodo de tres meses previos al
estudio. El estudio del tipo de hemoglobinopatía se realizó por R ESULTADOS
electroforesis en acetato de celulosa a un pH de 8.6.
Las evaluaciones con DTC se realizaron entre abril de 2008 y Se estudiaron 107 pacientes, predominó el sexo masculino
diciembre de 2010, en el laboratorio de hemodinámica del hospital y el color de piel negro o mestizo (99/67.3%). La edad media fue
clínico quirúrgico “Hermanos Ameijeiras” por neurólogos de la de 9.6 años y el promedio de la hemoglobina fue de 79.5 g/L
unidad de ictus entrenados al respecto. Previo a la realización del (7.9 g/dL) (Tabla 1). En 14 enfermos la TAMM superaba los 170
estudio, se explicó al familiar y al paciente las características no cm/s (siete en el rango condicional y siete en el grupo de riesgo);
invasivas y la metodología a seguir. Los enfermos no fueron en el resto (93 casos/ 86.9%) los registros fueron inferiores a
sedados y no se les permitió dormir. Se utilizó un equipo de DTC, 170 cm/s (normales) (Figura 1).
T2 de la casa comercial DWL alemana. Con el enfermo en posición
supina, se colocó el transductor de 2 mHz sobre las ventanas
temporales; el volumen muestra fue situado en 12 mm. Las arterias Tabla 1. Características generales de los pacientes (n = 107).
cerebrales medias (ACM) se estudiaron a una profundidad entre
Edad x (DE; rango) 9.6 años (3.7; 3-16)
30 y 65 mm. La bifurcación carotídea y la arteria cerebral anterior Sexo masculino (n, %) 60 (40.8)
(ACA) se exploraron entre 40-70 mm de profundidad. La porción Color de la piel (n, %) Negro 71 (48.3)
proximal de la arteria carótida interna (ACI) extracraneal se examinó Mestizo 28 (19)
Blanco 8 (5.4)
en el cuello desplazando la sonda de 4 mHz por dentro del músculo
Hemoglobina g/L x (DE/ rango) 79.5 (14/ 50-11.5)
esternocleidomastoideo, en la modalidad de Doppler continuo, y la
distal al ángulo de la mandíbula a través de la ventana DE: Desviación estándar.

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Tabla 2. Resultados del Doppler transcraneal.

TAMM (cm/s)
Derecha Izquierda p
Media DE Rango Media DE Rango

Arteria cerebral media 120.6 39 49-287 118.9 44.2 45-312 0.675

Arteria cerebral anterior 95.9 29.6 33-198 93.8 34.7 35,6-270 0.525
Arteria carótida interna 65.1 16.1 32-115 67.1 17.4 38-112 0.274

TAMM: Velocidad media de flujo promediada en el tiempo. DE: Desviación estándar. t de Student.

No se encontró una diferencia interhemisférica significativa a los enfermos en riesgo de vasculopatía cerebral arterial
entre los valores medios de TAMM de los tres vasos evaluados. avanzada antes del desarrollo de déficits neurológicos focales.
Los valores medios de TAMM para las ACM, ACA y ACI fueron Al respecto, la realización de exámenes periódicos con DTC
de 119.9, 95.2 y 66.1 cm/s, respectivamente (Tabla 2). En seis ha tenido un impacto significativo en la atención a niños con
enfermos (5.6%) el registro de la TAMM superó los 170 cm/s en esta enfermedad, a partir de la selección de los enfermos para
algunas de las ACAs. No se demostró relación entre la TAMM y ser tratados con exanguíneo transfusiones o hidroxiurea.4,7-9
el género de los pacientes. Existió una correlación inversa entre Adams R, et al. en 1992 encontraron que la detección de
la velocidad de flujo de los tres vasos estudiados con respecto a niveles de TAMM condicionales y anormales en las ACMs
los niveles de hemoglobina y la edad, con una tendencia a la predicen el riesgo de ictus isquémico en 7 y 40% de los enfermos,
disminución (Tabla 3). El mayor porcentaje de asimetrías se respectivamente.7 Seis años más tarde, en el estudio STOP
registró para la ACA (Figura 2). demostraron que las transfusiones periódicas para mantener la
Hb S en menos de 30% reducen el riesgo de eventos isquémicos
D ISCUSIÓN en 70%.8 Teniendo en cuenta las complicaciones del tratamiento
con transfusiones y su duración, se inició el STOP II en el que
El primer paso para preservar la función cerebral y evitar el participaron niños asintomáticos que habían sido tratados con
ictus isquémico como complicación de la AD, radica en identificar

Tabla 3. Correlación entre el resultado del DTC, la edad y los niveles de

hemoglobina.
7%
Velocidad de flujo (cm/s) Edad p Hemoglobina p

Arteria cerebral media -201 0.003 -158 0.021

a a a a ap = 0a 01
aa
6% aaaaaaaaaaaaaaaaaaa a Arteria cerebral anterior -256 0.000 -228 0.001
aaaaaaaaaaaaaaaa Arteria carótida interna -089 0.194 -158 0.021
a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a
a a aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa TAMM. Velocidad media de flujo promediada en el tiempo. Correlación
aaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa lineal de Pearson.
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaa a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa ACI 17/15.9%
a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa ACM 33/30.8%
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a a a a a a a a a a a a a a a a a a a a
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
a aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa
aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa aaaaa
a a a aaaaaaaaaaa a a a 87%

aaaa ACA 41/38.3%

aaaaa < 170 cm/s (normales)
a a a
e/170 y 200 cm/s (condicional)

> 200 cm/s (riesgo) Figura 2. Asimetría en la velocidad de flujo de vasos homólogos (mayor
de 30%) (n, %).
Figura 1. Clasificación del riesgo de ictus isquémico según el resultado ACA: Arteria cerebral anterior. ACM: Arteria cerebral media. ACI: Arteria
del DTC (n = 107 pacientes). carótida interna.

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transfusiones repetidas en el estudio anterior. A partir de los 30 estudios de IRM en los casos con velocidades de flujo elevadas
meses de tratamiento los pacientes se dividieron al azar en dos en las ACAs no permite establecer la relación con lesiones
grupos, para continuar o suspender la medicación. El grupo en el isquémicas en ese territorio vascular. Por otro lado, no se controló
que se detuvieron las transfusiones, la velocidad del flujo la temperatura del enfermo (aunque no se recogió la referencia de
sanguíneo aumentó en las arterias estudiadas y ocurrieron síndrome febril en ninguno de los enfermos) y el nivel de glucemia;
eventos isquémicos. Mientras que los casos tratados variables que pueden modificar la velocidad de flujo de manera
permanecieron asintomáticos. Esta investigación llevó a la transitoria.
conclusión de que el esquema de transfusiones debe mantenerse
por tiempo indefinido. En el STOP II, 26.9% de los casos evaluados C ONCLUSIÓN
correspondían al grupo condicional y en 22.2% los registros de
vmf eran mayores de 200 cm/s y sólo incluyeron pacientes con El porcentaje de enfermos con TAMM en niveles anormales y
hemoglobinopatías SS o Sâ.10 condicionales en las ACMs es inferior al descrito en otros estudios.
En nuestros casos, el menor porcentaje de niños en el El registro de velocidades de flujo elevadas en las ACAs es
grupo condicional y de riesgo (13.1%) debe responder al infrecuente a diferencia de las asimetrías entre vasos homólogos
seguimiento especializado (por hematología) que reciben que son detectadas con frecuencia.
desde el momento en que se realiza el diagnóstico, prenatal o
bien temprano en la vida. D ECLARACIÓN DE CONFLICTOS DE INTERÉS
En la drepanocitosis el valor pronóstico de los niveles elevados
de TAMM en las ACAs está por determinar y es razonable pensar No existen potenciales conflictos de interés para ninguno de
que tenga una correlación similar al de las ACMs. En un análisis los autores, en este informe científico.
reciente, a partir de los resultados del estudio multicéntrico STOP,
Kwiatkowski, et al. concluyeron que la coexistencia de vmf F UENTES DE FINANCIACIÓN
anormales en la ACM y mayores de 170 cm/s en la ACA
comportan un riesgo doble de lesión isquémica que debe ser Los autores no han declarado fuente alguna de financiamiento
tomado como criterio de exanguíneo transfusión.11 para este informe científico.
La disminución de las cifras de hemoglobina es una
condición que se caracteriza por niveles elevados de la REFERENCIAS
velocidad de flujo en el ultrasonido lo que fue confirmado en
1. Earley CJ, Kittner SJ, Feeser BR, Gardner J, Epstein A, Wozniak MA, et al.
este estudio. Por otro lado, en la drepanocitosis como expresión Stroke in children and sickle-cell disease: Baltimore-Washington
de las variaciones en el calibre del lumen arterial secundario Cooperative Young Stroke Study. Neurology 1998; 51: 169-76.
a la vasculopatía que la distingue el aumento de la velocidad
de flujo puede corresponder a una estenosis.11 2. Zimmerman RA. MRI/MRA evaluation of sickle cell disease of the brain.
Pediatr Radiol 2005; 35: 249-57.
Una característica del DTC en la drepanocitosis es la
frecuencia con que se encuentran asimetrías en la vmf de vasos 3. Adams RJ. Neurological complications. In: Embury SH, Hebbel RP, Narla
homólogos, independientemente de los niveles de velocidad M, et al. (eds.). Sickle cell disease: scientific principles and clinical practice.
registrados. Schmidt, et al. describen en 44 adultos jóvenes Vol. 40. New York: Raven Press; 1994, p. 599-621.
(edad media de 21 años) que una diferencia mayor de 95% del
4. Ohene-Frempong K, Wiener SJ, Sleeper LA, Miller ST, Embury S, Moohr
límite de confianza debe ser tomada como patológica, valor que JW, et al. Cerebrovascular accidents in sickle cell disease: rates and
correspondió a 20 cm/s.12 En un estudio reciente con DTC en risk factors. Blood 1998; 91: 288-94.
enfermos con drepanocitosis sin estenosis intracraneales en la
angio IRM, los autores proponen tomar como límite de tolerancia 75 5. Sloan MA, Alexandrov AV, Tegeler CH, Spencer MP, Caplan LR,
Feldmann E, et al. Assessment: Transcranial Doppler ultrasonography.
cm/s. 13 Nosotros consideramos significativa la diferencia Report of the Therapeutics and Technology Assessment
interhemisférica mayor o igual a un 30%, por ser el valor aceptado Subcommittee of the American Academy of Neurology. Neurology
en publicaciones referentes a Neurosonología. 14 Resulta 2004; 62: 1468-81.
interesante que la frecuencia de las asimetrías coincide con el
6. Bulas D. Screening children for sickle cell vasculopathy: guidelines
patrón de afectación anatómica de los vasos en la drepanocitosis, for transcraneal Doppler evaluation. Pediatr Radiol 2005; 35: 235-
con predominio por la porción proximal de la ACM, ACA y la ACI 41.
intracraneal.1,2
Nuestro trabajo tiene limitaciones evidentes. La falta de 7. Adams R, McKie V, Nichols F, Carl E, Zhang DL, McKie K, et al. The
use of transcraneal ultrasonography to predict stroke in sickle cell
correlación de los resultados del DTC con estudios de imagen con
disease. N Engl J Med 1992; 326: 605-10.
administración de fármacos de contraste o de imagen por
resonancia magnética (IRM) con técnica de Time of Flight no 8. Adams RJ, Brambilla DJ, McKie VC, Hsu L, Files B, Vichinsky E, et al.
permite definir si la causa de los niveles elevados de velocidad Transfusion prevents first stroke in children with Sickle Cell Disease:
The “STOP” Study. N Engl J Med 1998; 339: 5-11.
de flujo y las asimetrías encontradas son consecuencia de
estenosis o hiperemia inducida por la disminución de la
9. Svarch E, Marcheco-Teruel B, Machín-García S, Menéndez-Veitía A, Nordet-
viscosidad sanguínea, aunque en esta última condición se Carrera I, Arencibia-Núñez A y cols. La drepanocitosis en Cuba. Estudio en
afectarían todos los vasos por igual. La no realización de niños. Rev Cubana Hematol Inmunol Hemoter 2011; 27: 51-67.

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10. Adams RJ, Brambilla D. Optimizing primary stroke prevention in sickle 12. Schmidt EA, Piechnik SK, Smielewski P, Raabe A, Matta BF, Czosnyka M.
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transfusion used to prevent stroke in sickle cell disease. N Engl J Med transcranial Doppler. J Neuroimaging 2003; 13: 248-54.
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13. Krejza J, Chen R, Romanowicz G, Kwiatkowski JL, Ichord R,
11. Kwiatkowski JL, Granger S, Brambilla DJ, Brown RC, Miller ST, Adams Arkuszewski M, et al. Sickle cell disease and transcranial Doppler
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