Imágenes de mujeres • Revisión

Zulfiqar y col.
Imágenes y características clínicas de los tumores de Krukenberg

Imágenes de mujeres
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Tumores de Krukenberg: actualización

sobre imágenes y características clínicas

María Zulfiqar 1 OBJETIVO. El propósito de este artículo basado en casos es discutir los hallazgos fisiopatológicos, las vías
Jared Koen 2 comunes de diseminación y las características de imagen asociadas con los tumores de Krukenberg.

Stephanie Nougaret 3 CONCLUSIÓN. No todas las metástasis ováricas son tumores de Krukenberg. Los tumores de Krukenberg
son el subtipo más común de metástasis ováricas y se caracterizan histológicamente por las características
Candice Bolan 4
mucinosas de las células en anillo de sello. Los sitios comunes de tumores primarios incluyen el estómago o el
Wendaline VanBuren 5
colon. Aunque a menudo es difícil, distinguir entre los tumores de Krukenberg y la neoplasia maligna de
Melissa McGettigan 6
ovario primaria en las imágenes es importante debido a las implicaciones de manejo y pronóstico.
Christine Menias 7

Zulfiqar M, Koen J, Nougaret S y col.

si el radiólogo sospecha en las imágenes, es

A
mors son masas metastásicas, casi importante buscar el sitio primario,
el 50% de las cuales son Kruken-
Aproximadamente el 10% de los tumores ováricos
especialmente en la TC y la RM. La diferenciación
Palabras clave: Tumores de Krukenberg, masas ováricas, tumores de berg. Casi el 80% de es importante porque la clasificación errónea de
metástasis ovárica
Los tumores de Krukenberg son bilaterales [1]. La un tumor de Krukenberg como tumor ovárico
incidencia estimada de tumores de Krukenberg es de primario conduciría a un tratamiento subóptimo
doi.org/10.2214/AJR.19.22184
aproximadamente 0,16 tumores por 100.000 habitantes de la paciente. El estómago es el sitio del tumor
Recibido el 20 de agosto de 2019; aceptado después de la revisión por año [2]. Inicialmente, cualquier cáncer de ovario primario más común, principalmente el píloro y
el 29 de enero de 2020.
metastásico se denominó tumor de Krukenberg; sin seguido por el colon, el apéndice y la mama,
embargo, en 1938, Novak y Gray [3] crearon nuevos particularmente en lo que respecta al carcinoma
Basado en una presentación en la reunión anual de la
Radiological Society of North America 2018, Chicago, IL. criterios de diagnóstico para eliminar cualquier lobulillar invasivo [6].
confusión. En consecuencia, un carcinoma de células en
Mallinckrodt Institute of Radiology, Washington University
1
anillo de sello secretor de mucina en el estroma Perfil epidemiológico
School of Medicine, 510 S Kingshighway Blvd, St Louis, MO
fibroblástico denso del ovario se denominó tumor de Hallazgos fisiopatológicos
63110. Dirija la correspondencia a
Krukenberg. A este tumor se le atribuyó el epónimo En comparación con los cánceres de ovario primarios, los
M. Zulfiqar ( mariazulfiqar@wustl.edu ).
Krukenberg en referencia al médico alemán Friedrich tumores de Krukenberg se presentan con mayor frecuencia en
2 Departamento de Radiología, Facultad de Medicina de la
Ernst Krukenberg, que describió cinco casos en un mujeres más jóvenes, posiblemente porque el ovario en
Universidad de St. Louis, St. Louis, MO. artículo de la revista alemana Archiv für Gynäkologie en funcionamiento es propenso a la enfermedad metastásica

3 Departamento de Radiología, Instituto de Cáncer de Montpellier, 1896 [4]. Describió que este tumor en particular ocurre como resultado del riego sanguíneo ovárico rico normal. Las

INSERMU1194, Universidad de Montpellier, Montpellier, Francia. con frecuencia en mujeres jóvenes y se asocia mujeres premenopáusicas tienen un mayor riesgo de
frecuentemente con ascitis. En el examen macroscópico, metástasis ováricas, y el diagnóstico de tumores de
los ovarios tenían una superficie nudosa irregular y el Krukenberg se produce a una edad media de la paciente de 48
4 Departamento de Radiología, Mayo Clinic Florida,
tumor casi siempre tenía compromiso linfático. Seis años años (rango, 27-65 años) [1], mientras que el diagnóstico de
Jacksonville, FL.
más tarde, se demostró que estos tumores tenían un cáncer de ovario primario se produce a una edad media de la
5 Departamento de Radiología, Clínica Mayo, Rochester, MN. origen metastásico en el tracto gastrointestinal [5]. Es paciente de 63 años (rango, 55-64 años) [7]. Otro factor que
bien sabido que los adenocarcinomas extraováricos con puede contribuir a una mayor incidencia de tumores de
6 Departamento de Radiología, Moffitt Cancer Center,
características de células en anillo de sello tienden a Krukenberg en este grupo demográfico más joven es que los
Tampa, FL.
metastatizarse en los ovarios con mucha más frecuencia adenocarcinomas gástricos que se observan en mujeres
7 Escuela de Medicina de Mayo Clinic, Hospital Mayo Clinic, que los adenocarcinomas de otros tipos histológicos de menores de 40 años suelen ser del tipo de células en anillo de

Phoenix, AZ. los mismos sitios. Cuando se identifican masas ováricas sello (infiltración difusa) en lugar de glándulas. tipo formador
sólidas y quísticas mixtas bilaterales y un posible tumor (intestinal) visto en pacientes mayores, y tienen predilección
AJR 2020; 215: 1–10 de Krukenberg por hacer metástasis a los ovarios [8]. Se ha planteado la
hipótesis de que
ISSN-L 0361–803X / 20 / 2154–1

© Sociedad Estadounidense de Rayos Roentgen

AJR: 215, octubre de 2020 1

 Zulfiqar y col.

La regulación a la baja de cadherina epitelial en las líneas ly dependiendo de su proximidad a los ovarios. Los ción del tumor. Los estudios han demostrado que la
celulares primarias es responsable de la enfermedad adenocarcinomas de mama y pulmón también resección del tumor primario con ooforectomía
metastásica específica de los ovarios [9]. Las células en prefieren la vía hematógena [10]. bilateral para las metástasis ováricas mejora la
anillo de sello tienden a surgir en tumores que se supervivencia de las pacientes con cáncer gástrico
originan en las glándulas, más comúnmente en el tracto Síntomas [13] y de las que tienen cáncer colorrectal [14],
gastrointestinal, incluidos el estómago, el colon, el recto, Los pacientes suelen presentar dolor siempre que sea factible la resección con radicales
el apéndice, el intestino delgado, el páncreas y el tracto abdominal o pélvico, distensión abdominal, libres de tumores primarios y ováricos .
biliar. Otros sitios menos comunes de adenocarcinomas dispareunia, sangrado vaginal irregular debido a
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primarios con características de células en anillo de sello metástasis ováricas o una combinación de estos Características patológicas
que potencialmente producen tumores de Krukenberg síntomas. Muy a menudo, el tumor primario no Análisis bruto
incluyen la mama, el pulmón, el óvulo contralateral y el causa los síntomas de presentación. El análisis macroscópico muestra un
endometrio. Es de destacar que los cánceres primarios agrandamiento asimétrico de los ovarios afectados y
que hacen metástasis a los ovarios sin tener Pronóstico un contorno característico abultado (abultado) (Fig.
características de células en anillo de sello, en particular La supervivencia de los pacientes con tumores de 1A). Las superficies seccionadas son pálidas o blancas
melanoma o linfoma, por lo tanto, no son tumores de Krukenberg es muy baja (por lo general, menos de 2 años) y (Fig. 1B). Estos tumores varían desde sólidos y firmes
Krukenberg (Tabla 1). parece estar asociada con el sitio del tumor primario. Con hasta edematosos y gelatinosos [15]. La superficie
frecuencia, la detección de los tumores de Krukenberg precede capsular de los ovarios con tumores de Krukenberg
Vías comunes de diseminación metastásica al diagnóstico del tumor primario, que puede ser pequeño y suele ser lisa y libre de adherencias o depósitos
al ovario asintomático y que raras veces puede incluso permanecer sin peritoneales [6]. Ésta es la razón por la que las
Se han descrito varias vías en la diseminación de detectar durante varios años después de la ooforectomía, lo características morfológicas macroscópicas del
metástasis a los ovarios, incluida la diseminación que complica aún más el diagnóstico inicial. Hasta donde tumor de Krukenberg pueden ser engañosas y
directa desde órganos adyacentes o la diseminación sabemos, en la literatura se han descrito aproximadamente 40 parecer similares a las de un tumor ovárico primario.
hematógena, linfática, transcelómica o mixta desde casos de tumores de Krukenberg comprobados Es de destacar que los tumores metastásicos de
órganos distantes. Por tanto, la vía de diseminación histológicamente para los que una neoplasia maligna primaria ovario que no son de Krukenberg tienden a asociarse
puede depender del sitio de la neoplasia maligna se consideró oculta radiológica y endoscópicamente [11, 12]. con implantes de superficie.
primaria. Se ha informado que el adenocarcinoma En tales casos, el tratamiento se guía por los hallazgos
gástrico se disemina comúnmente de manera histopatológicos. El pronóstico del cáncer gástrico es peor que Hallazgos microscópicos
retrógrada a los ovarios a través de los canales el del cáncer colorrectal avanzado (supervivencia, 11 vs. Los criterios diagnósticos de la Organización
linfáticos debido a la corta distancia entre los Mundial de la Salud para los tumores de Krukenberg
ganglios gástricos y el receptáculo del quilo. El se basan en la descripción patológica de Serov et al.
adenocarcinoma de colón se disemina a los ovarios [dieciséis]. Se requieren las siguientes características
con mayor frecuencia por vía hematógena; se cree 21,5 meses). El cáncer de mama generalmente se asocia para el diagnóstico: infiltración del estroma ovárico
que esto es el resultado del número, área y volumen con un pronóstico algo mejor en comparación con los por adenocarcinoma poco diferenciado, presencia de
relativamente mayor de vasos en el colon en tumores del tracto gastrointestinal (supervivencia, 31 células en anillo de sello neoplásicas secretoras de
comparación con el estómago. Los adenocarcinomas meses) [1]. En general, el pronóstico del tumor de mucina (Fig. 2) y proliferación sarcomatoide del
del apéndice, el colon sigmoide y el intestino delgado Krukenberg es desalentador y los pacientes pueden estroma ovárico.
pueden diseminarse directamente beneficiarse de someterse a resección quirúrgica.
Tinción inmunohistoquímica
Un inmunofenotipo citoqueratina 7 (CK7) positivo y
TABLA 1: Neoplasias primarias comunes que conducen a metástasis ováricas
citoqueratina 20 (CK20) negativo favorece un carcinoma
Malignidad Sitio o tipo de tumor primario de ovario, mientras que un inmunofenotipo CK7

Adenocarcinoma primario con características de células en Estómago a negativo y CK20 positivo o un inmunofenotipo CK7
anillo de sello que conducen a metástasis de Krukenberg positivo y CK20 positivo (tenga en cuenta que ambos
Cáncer colonrectal
presentan positividad para CK20) favorece un carcinoma
Apéndice gastrointestinal metaestático [17]. Además, un perfil de
Tracto pancreáticobiliar, incluida la vesícula biliar antígeno carcinoembrionario positivo y antígeno de

Intestino delgado cáncer 125 negativo favorece el origen metastásico. El

perfil se invierte para los tumores ováricos primarios
Ovario contralateral y endometrio
(antígeno del cáncer 125 positivo y antígeno
Mama carcinoembrionario negativo) [18] (tabla 2).
Pulmón

Tumores primarios con metástasis distintas de Krukenberg Melanoma

Linfoma
Funciones de imagen
Carcinoide La ecografía suele ser la modalidad inicial de elección para

Otro B investigar cualquier anomalía ovárica sospechada, pero la

a Más común. presentación clínica de los tumores de Krukenberg es a

B Otros tumores que metastatizan al ovario sin características de células en anillo de sello. menudo vaga con

2 AJR: 215, octubre de 2020

 Imágenes y características clínicas de los tumores de Krukenberg

TABLA 2: Perfiles de marcadores tumorales e inmunohistoquímicos comunes porción, y generalmente son más pequeñas en
para diversas metástasis ováricas en comparación con tumores comparación con las masas ováricas metastásicas de
ováricos primarios cáncer de colon [29].
El cáncer de colon se considera el segundo sitio
Tipo de malignidad CK7 CK20 CEA CA-125
primario más común de tumores de Krukenberg. Sin
Ovario primario + - - + embargo, estudios recientes han informado una mayor
Gástrico - + + - incidencia de metástasis ovárica como resultado de

Colorrectal - + + - tumores primarios colorrectales en lugar de tumores

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gástricos, y también han informado metástasis ováricas

Apéndice + + + -
más frecuentes en el colon que en el recto. En las
Nota: el signo más (+) denota presente y el signo menos (-) denota no presente. CK7 = citoqueratina 7, CK20 =
imágenes, las metástasis ováricas del cáncer colorrectal
citoqueratina 20, CEA = antígeno carcinoembrionario, CA-125 = antígeno de cáncer 125.
tienden a ser predominantemente quísticas en
contraposición a los tumores primarios de ovario o de
predominantemente síntomas abdominales, y la TC ment, que se correlaciona con células epiteliales Krukenberg gástricos [29, 30] (Fig. 5).
puede ser la primera prueba de imagen realizada. compactadas en el análisis histológico [25]. La TC es
En la ecografía, las metástasis de Krukenberg pueden ser muy útil para establecer la extensión de la afectación Los cánceres del tracto pancreáticobiliar
sólidas (tumor primario de estómago o mama), sólidas mixtas extraovárica, incluida la invasión del intestino, el con características morfológicas mucinosas
y quísticas (tumor primario de colon, recto, apéndice o vías uréter, la vejiga urinaria y órganos similares, y representan casi el 14% de todos los tumores
biliares) o, con menos frecuencia, masas predominantemente también ayuda a evaluar la presencia de cualquier mucinosos metastásicos en el ovario. Por lo
quísticas (tumor primario de colon o apéndice). tumor) con tumor primario extraovárico. En el mismo estudio de general, son adenocarcinomas ductales
márgenes claros y bien definidos [19]. El componente sólido es TC, el estómago, el colon, el apéndice, el páncreas y pancreáticos y con mucha menos frecuencia
heterogéneamente iso o hiperecoico. La formación de un las vías biliares deben examinarse en busca de una se encuentran carcinomas acinares. Las
quiste similar a una polilla se considera un rasgo característico masa, y cuando se identifica dicha masa, debe metástasis del tracto biliar son incluso menos
(Fig. 3A). El análisis Doppler suele mostrar vasos tumorales sospecharse fuertemente un tumor de Krukenberg frecuentes. El carcinoma de células en anillo
dispersos al azar con flujo de baja impedancia [20]. Algunos (Fig. 3C). Además, para pacientes con antecedentes de sello es una variante rara y agresiva del
estudios han sugerido la posibilidad de un tumor de conocidos de carcinoma de colon o gástrico, una adenocarcinoma mucinoso de la vesícula biliar
Krukenberg en presencia de una señal vascular prominente a masa ovárica sólida y quística mixta observada en la que puede hacer metástasis a los ovarios [31]
lo largo de la pared de los quistes intratumorales bien TC debe considerarse metastásica hasta que se (fig. 6A). El cáncer de páncreas parece tener
delimitados [21]. En un estudio retrospectivo de 31 pacientes demuestre lo contrario. más metástasis de Krukenberg quísticas que
con metástasis ovárica confirmada histológicamente, Testa et En la RM, los componentes sólidos parecen los tumores biliares primarios [32]. Los
al. [22] describieron la presencia de un vaso periférico principal ser hipointensos en T1 y T2 debido a la densa tumores de Krukenberg pancreáticos
en metástasis ováricas sólidas, visto en una configuración en reacción del estroma, y muestran la metastásicos a menudo se detectan antes que
forma de árbol y atravesando la parte central de una masa correspondiente restricción de la difusión y los tumores primarios y, debido a su tamaño,
ovárica sólida, que se conoce como el signo del vaso principal. realce en las secuencias con contraste. Se se vuelven sintomáticos antes (Figs. 6B y 6C).
Por el contrario, los tumores ováricos epiteliales primarios observa hiperintensidad en T2 en las áreas Cuando se sospecha de tales tumores,
tienen márgenes mal definidos, un componente sólido quísticas, lo que representa una mucina que
hipoecoico irregular con proyecciones papilares sólidas, no realza (Fig. 4). Los componentes sólidos T2 El carcinoma apendicular de células en anillo de sello y
lóculos quísticos moderadamente ecogénicos de tamaño hipointensos en una masa ovárica son el adenocarcinoma poco diferenciado tienen una alta
variable y tabiques gruesos irregulares [23]. En un análisis característicos de los tumores de Krukenberg, propensión a la metástasis, incluso a los ovarios, con una
retrospectivo, Zikan et al. [24] mostró que los tumores de especialmente si los tumores son bilaterales tasa de supervivencia a 5 años de sólo el 7%. Dado su mal
Krukenberg, específicamente los localizados en el estómago, con lóculos quísticos uniformes, tienen pronóstico en relación con otros tipos de tumores del
diferían significativamente de los cánceres de ovario primarios márgenes definidos y una configuración apéndice, el carcinoma de células en anillo de sello se
sobre la base de las características sonomorfológicas de ser ovalada [26, 27]. Se observa un fuerte realce considera un tipo de tumor distinto en el apéndice [33].
sólidos con áreas quísticas intratumorales y una superficie lisa, en los componentes solidos de estos tumores En la imagen, los tumores de Krukenberg asociados
con una especificidad de 96,5 % y una sensibilidad del 33,3%. después de la administración de contraste, tienden a ser grandes, a menudo con una dimensión
visto en una configuración en forma de árbol y atravesando la montando una curva tipo 3 en exámenes de máxima superior a 10 cm [1] (fig. 7). Las metástasis
parte central de una masa ovárica sólida, que se conoce como imagen dinámicos, incluyendo TC, RM y ováricas del apéndice suelen ser bilaterales y se
el signo del vaso principal. Por el contrario, los tumores ecografía con medio de contraste IV, donde desarrollan con mayor frecuencia en el lado derecho
ováricos epiteliales primarios tienen márgenes mal definidos, hay un episodio inicial de rel. - captación de debido a la proximidad del ovario derecho al apéndice.
un componente sólido hipoecoico irregular con proyecciones contraste rápida y activa por parte del tumor, Estos tumores pueden asociarse con ascitis gelatinosa
papilares sólidas, lóculos quísticos moderadamente que descascara la superficie de los órganos, en particular
ecogénicos de tamaño variable y tabiques gruesos irregulares [23]. Cánceres
En un análisisprimarios que
retrospectivo, conducen
Zikan elde
et al. [24] mostró que los tumores hígado y el bazo,
Krukenberg, que tambiénlos
específicamente selocalizados
conocen como
en el estómago, diferían sign
En la TC, los ovarios son reemplazados por masas a metástasis de Krukenberg pseudomixoma peritoneo [34].
pélvicas bilaterales que pueden ser sólidas, sólidas mixtas El cáncer gástrico es el sitio primario más común de
y quísticas o, con menos frecuencia, predominantemente los tumores de Krukenberg. En las imágenes, las masas
quísticas. A menudo se identifica un componente quístico ováricas metastásicas de carcinoma gástrico parecen más El carcinoma de mama de células en anillo de sello
intratumoral bien delimitado (fig. 3B). Las paredes del sólidas (Fig.3), con más frecuencia tienen un realce denso representa entre el 2% y el 4,5% de todos los cánceres de
quiste muestran realce de contraste. del sólido mama [35]. En pacientes con enfermedades hereditarias

AJR: 215, octubre de 2020 3

 Zulfiqar y col.

TABLA 3: Masas ováricas bilaterales y sus características de imagen comunes

Masa Ovárica Característica

Neoplásico

Neoplasia epitelial de ovario primaria Mayormente unilateral; puede ser bilateral

Unilocular o multilocular con proporciones variables de componente sólido

Calcificaciones en aproximadamente el 30% de las masas

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Implantes peritoneales, ascitis

Metástasis Comúnmente bilateral (aproximadamente el 80% de las masas)

Ascitis sólida, sólida mixta y quística, o predominantemente

quística

Se puede identificar el tumor primario (p. Ej., Gástrico, colónico, apendicular, pancreático o vesícula biliar)

Fibroma sólido multilocular y masa quística o casi masa sólida

Señal muy baja en resonancia magnética ponderada en T2

Mejora progresiva del contraste retardado

Linfoma de ovario primario o secundario Tumor de ovario sólido con un patrón de crecimiento infiltrante central

Preservación de la arquitectura ovárica

Quistes periféricos

No neoplásico

Enfermedad pélvica inflamatoria Las trompas de Falopio dilatadas tortuosas pueden dar la apariencia falsa de una masa anexial

multilocular.

La actinomicosis puede verse como una masa y no respeta los límites

Endometriosis Hiperintensidad intrínseca de T1 con sombreado en T2

Sin mejora de contraste interno

Si hay realce de contraste interno nodular, es preocupante la transformación maligna Ovarios

Síndrome de hiperestimulación ovárica agrandados bilaterales

Múltiples quistes luteinizados en un patrón de rueda de

radios Ascitis, derrame pleural

condiciones, como pacientes con BRCA mutaciones, las entidades deben tenerse en cuenta, como se masas ováricas, multilocularidad en imágenes
malignidades mamarias y ováricas primarias a resume en la Tabla 3. transversales o ecografías favorecen el diagnóstico de
menudo coexisten, por lo que es necesaria la una neoplasia maligna primaria de ovario en lugar de una
confirmación histológica de una masa ovárica Neoplasia epitelial de ovario primaria neoplasia secundaria (Fig. 8A), pero a veces puede ser un
cuando está presente [36]. Aproximadamente el 90% de los tumores de desafío distinguir con precisión entre neoplasias malignas
El intestino delgado y el esófago son otros sitios menos ovario malignos son de origen epitelial, lo que de ovario primarias y secundarias, especialmente si las
comunes de adenocarcinoma primario que conducen a constituye la quinta causa principal de muerte metástasis ováricas son quísticas y sólidas mixtas o son
metástasis de Krukenberg. Hasta donde sabemos, el origen por cáncer entre las mujeres y la principal causa predominantemente quísticas [40].
histológico de las células en anillo de señal en el esófago o el de muerte por malignidad ginecológica. Se han
intestino delgado, específicamente el duodeno, permanece descrito varios subtipos, incluidos los subtipos
desconocido. Una teoría es que las células de sello pueden seroso, mucinoso, endometrioide, de células Metástasis que no son de Krukenberg
originarse en la mucosa gástrica ectópica que se encuentra en claras e indiferenciado. La frecuencia de los Estos incluyen cualquier tipo de metástasis
estos lugares. Otra teoría propuesta es que el carcinoma de tumores primarios malignos de ovario bilaterales ovárica sin características de células en anillo de sello
células en anillo de sello surge de epitelios metaplásicos de es variable, siendo el cistadenocarcinoma seroso en los hallazgos histopatológicos, incluido el
tipo gástrico. Estos pueden luego hacer metástasis a los el tumor más común (33-66%), seguido del adenocarcinoma sin características de células en
ovarios [37]. cistoadenocarcinoma mucinoso (10-20%) y el anillo de sello, melanoma, carcinoide o linfoma. En
carcinoma endometrioide (13-30%) [38]. Aunque las imágenes, la diferenciación de estos tumores de
el nivel del antígeno del cáncer 125 está elevado los tumores de Krukenberg es esencialmente
Diagnóstico diferencial y mímicas tanto en la enfermedad ovárica primaria como en imposible, pero el conocimiento sobre los hallazgos
Al considerar los tumores de Krukenberg la metastásica (Krukenberg), un nivel del histo- lógicos del tumor primario de un paciente
Al considerar un diagnóstico de tumores de antígeno del cáncer 125 marcadamente elevado puede ayudar. El melanoma maligno, comúnmente
Krukenberg para masas ováricas bilaterales, varios otros es un indicador útil para la predicción de tumores conocido como el gran imitador, puede presentarse
tumores neoplásicos y no neoplásicos ováricos malignos primarios [39]. Para malignos con diferentes manifestaciones clínicas

4 AJR: 215, octubre de 2020

 Imágenes y características clínicas de los tumores de Krukenberg

y con diversas variantes morfológicas. El melanoma redondeado por tejido fibrótico firme, por lo que características celulares que han hecho metástasis en uno o
puede afectar uno o ambos ovarios y puede simular podría simular una malignidad. ambos ovarios. En las imágenes, se debe sospechar tumor de
metástasis de Krukenberg. Aproximadamente el 20% de La endometriosis es una afección común en mujeres Krukenberg cuando se observan masas ováricas sólidas
las pacientes que mueren de melanoma maligno tienen en edad fértil y se define como la presencia de glándulas bilaterales, sólidas mixtas y quísticas, o predominantemente
metástasis ováricas [41]. La hiperintensidad T1 intrínseca endometriales funcionales y estroma fuera de la cavidad quísticas, en presencia de una neoplasia maligna primaria
de las masas ováricas en un paciente con melanoma uterina. La afectación ovárica es relativamente frecuente gastrointes- tinal conocida o sospechada, como tumores
conocido debe hacer que el radiólogo sospeche de y da lugar a focos quísticos característicos, que en la TC gástricos o colorrectales. Los tumores de Krukenberg también
metástasis de melanoma en lugar de una neoplasia pueden malinterpretarse como neoplasias quísticas, deben considerarse cuando los tumores muestran focos
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maligna primaria de ovario. La afectación secundaria del especialmente si la paciente también tiene antecedentes quísticos intratumorales bien delimitados, particularmente si
ovario con melanoma se asocia con un pronóstico de malignidad [49] (fig. 9B). Sin embargo, la ecografía y la sus paredes parecen realzarse mucho. El pronóstico de la
particularmente precario [42]. resonancia magnética tienen características de metástasis ovárica de células en anillo de sello es
diagnóstico por imagen características que permiten un relativamente muy precario en comparación con la metástasis
Los tumores carcinoides de ovario, aunque raros, se diagnóstico seguro. En la ecografía, los endometriomas ovárica de células en anillo de sello o la neoplasia maligna
presentan típicamente como consecuencia de la aparecen clásicamente como quistes de paredes ovárica primaria.
diseminación peritoneal de un tumor primario intestinal delgadas con ecos internos homogéneos de bajo nivel y
que se encuentra comúnmente en el íleon distal. Los aparecen posteriores por transmisión. En la RM, hay una
tumores carcinoides primarios de ovario surgen en el hiperintensidad en T1 intrínseca a los endometriomas, Referencias
contexto de quistes dermoides. Éstos representan con una pérdida homogénea de la señal en las secuencias 1. Wu F, Zhao X, Mi B, et al. Características clínicas y
aproximadamente el 0,1% de las neoplasias de ovario ponderadas en T2 denominada sombreado en T2, sin análisis pronóstico del tumor de Krukenberg.
[43]. La proliferación densa del estroma inducida por ningún realce interno [50]. Debido a la hiperintensidad Mol Clin Oncol 2015; 3: 1323-1328
serotonina es T2 hipointensa en la resonancia magnética intrínseca de T1, se necesitan imágenes de resonancia 2. Gilliland R, Gill PJ. Incidencia y pronóstico del
y el tumor es hipervascular en un examen dinámico. El magnética de sustracción realzadas con contraste para tumor de Krukenberg en Irlanda del Norte. Br J
tumor funcional muestra de forma característica una confirmar la ausencia de realce interno. Sin embargo, se Surg 1992; 79: 1364-1366
apariencia esponjosa [44] (fig. 8B). debe estar atento para examinar los endometriomas en 3. Novak C, Gray L. Krukenberg tumor de ovario: estudio
El linfoma primario de ovario explica busca de cualquier nódulo realce interno que, cuando clínico y patológico de cuatro casos. Surg Gynecol
0,5% de los linfomas no Hodgkin y 1,5% de todos los está presente, es muy preocupante para la Obstet 1938; 66: 157-165
tumores de ovario [45]. El linfoma difuso de células B transformación maligna [51]. 4. Krukenberg F. Ueber das Fibrosarcoma ovarii
grandes es el subtipo histológico más común de mucocellulare (carcinomatodes) [en alemán].
linfoma primario de ovario en adultos, seguido del El síndrome de hiperestimulación ovárica debe Arco Gynakol 1896; 50: 287–321
linfoma de Burkitt. Ambos son linfomas de alto grado considerarse en el diagnóstico diferencial de masas 5. RH joven. Desde Krukenberg hasta hoy: los problemas
y suelen presentarse en pacientes más jóvenes con o quísticas de ovario bilaterales, especialmente en siempre presentes que plantean los tumores metastásicos
sin antecedentes de infección por VIH [46]. En las pacientes premenopáusicas sometidas a tratamiento en el ovario. Parte I. Perspectiva histórica, principios
imágenes, los hallazgos de un tumor de ovario sólido de fertilidad. En raras ocasiones, el escenario clínico generales, tumores mucinosos incluido el tumor de
con un patrón de crecimiento infiltrante central, puede no ser sencillo. La terapia hormonal para el Krukenberg. Adv Anat Pathol 2006; 13: 205–227
preservación de la arquitectura ovárica y quistes tratamiento del cáncer de mama, en particular el 6. Al-Agha OM, Nicastri AD. Una mirada en profundidad al
periféricos son típicos del linfoma de ovario [47] tamoxifeno, puede estimular los ovarios e inducir el tumor de Krukenberg: una descripción general. Arch
(figura 8C). síndrome de hiperestimulación ovárica como un Pathol Lab Med 2006; 130: 1725-1730
La enfermedad pélvica inflamatoria puede simular una efecto secundario conocido [52]. En raras ocasiones, 7. Torre LA, Trabert B, DeSantis CE, et al. Estadísticas de
malignidad, presentándose como trompas de Falopio el síndrome de hiperestimulación ovárica puede cáncer de ovario, 2018. CA Cancer J Clin 2018; 68:
marcadamente dilatadas, engrosadas y llenas de pus ocurrir espontáneamente sin antecedentes de 284-296
(hidrosalpinx y piosalpinx) en las imágenes. Los abscesos tratamiento de fertilidad [53, 54]. Por lo general, hay 8. Braga-Neto MB, Carneiro JG, de Castro Barbosa AM,
pélvicos francos se desarrollan más tarde en la una apariencia característica en las imágenes. La et al. Características clínicas del cáncer gástrico distal
enfermedad. La aparición de un grupo de quistes de estimulación folicular fuerte conduce a un en adultos jóvenes del noreste de Brasil.
diferentes tamaños corresponde a cortes a través de un agrandamiento de los ovarios bilaterales que Cáncer de BMC 2018; 18: 131
tubo en la TC (Fig. 9A). Los filamentos de grasa contienen múltiples quistes luteinizados en un 9. Kuwabara Y, Yamada T, Yamazaki K, et al. Establecimiento
adyacentes, cuando están presentes, son indicativos de patrón clásico de rueda de radios (Fig. 9C). Debido a de un modelo de metástasis ovárica y posible implicación
un proceso inflamatorio más que de una neoplasia. En el la permeabilidad vascular, existe un tercer de la regulación a la baja de E-cadherina en la metástasis. Ciencia
contexto de los dispositivos intrauterinos de larga espaciamiento de líquido que resulta en anasarca, del cáncer 2008; 99: 1933-1939
duración, la actinomicosis puede causar una enfermedad ascitis, 10. Yamanishi Y, Koshiyama M, Ohnaka M, et al. Vías de
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La infección cruza los planos fasciales y no respeta los Krukenberg. Los tumores de Krukenberg son ovario primarios con células en anillo de sello:
límites [48]. Puede causar abscesos, tractos sinusales y adenocarcinomas poco diferenciados con anillo de sello reporte de 3 casos con discusión del llamado tumor
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(Las cifras comienzan en la página siguiente)

6 AJR: 215, octubre de 2020

 Imágenes y características clínicas de los tumores de Krukenberg
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A B
Figura 1- Características macroscópicas del tumor de Krukenberg. Figura 2- Características microscópicas del tumor de Krukenberg. La
A, La fotografía muestra el contorno bosselado de la superficie ovárica causado por metástasis de Krukenberg ( flechas). microfotografía (H y E, × 200) muestra células neoplásicas que
B, La fotografía muestra una sección transversal del ovario que revela tejido tumoral sólido pálido ( asteriscos). parecen anillos de sello ( flechas), donde el núcleo parece estar
empujado (como una piedra en un anillo) debido a la abundante
mucina intracitoplasmática y donde la membrana celular se forma
fuera de la forma del anillo.

A B C
Fig. 3- Mujer de 37 años que presentó aumento de perímetro abdominal y flujo vaginal persistente. La ecografía y la TC revelaron características de los tumores de Krukenberg.
A, Imagen de ultrasonido pélvico transabdominal en vista larga que muestra una masa compleja en el anexo derecho que es predominantemente sólida ( flecha) con algunas áreas quísticas ( asterisco).
Se observó vascularización interna en la ecografía Doppler color y se observó una masa similar en el anexo izquierdo (no mostrado). Luego, el paciente se sometió a una mayor investigación con TC.
B y C, Las imágenes axiales de TC de abdomen y pelvis obtenidas con medio de contraste intravenoso muestran una masa pélvica compleja con componentes sólidos realzados ( flecha sólida, B)
y áreas de cambio quístico ( asterisco, B) con ascitis abdominal asociada ( flecha punteada, B). En una revisión adicional, la pared gástrica está engrosada e irregular ( flecha, C),
que representa la malignidad gástrica primaria. Se realizó una biopsia de masa ovárica que mostró adenocarcinoma poco diferenciado con características de células en anillo de sello.

A B C
Fig. 4— Mujer de 42 años con adenocarcinoma cecal que presentó dolor abdominal y características de resonancia magnética de tumores de Krukenberg.
A, La secuencia axial de resonancia magnética ecográfica de gradiente potenciada en T1 con supresión de la grasa en 3D con contraste axial muestra masas ováricas bilaterales. Ambas masas tienen tabiques internos gruesos que realzan
( flechas).
B, La secuencia del coeficiente de difusión aparente axial muestra una restricción de difusión correspondiente a los tabiques internos mejorados ( flechas) en UNA.
C, La secuencia de resonancia magnética con supresión de grasa ponderada en T2 resalta la señal alta de los productos mucinosos internos ( asteriscos). Tenga en cuenta que los tabiques realzados son T2 hipointensos ( flechas).

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 Zulfiqar y col.
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B C
Fig. 5— Mujer de 45 años con antecedentes de cáncer de colon que tenía metástasis de Krukenberg.
A, Imagen coronal de TC de tórax, abdomen y pelvis obtenida con medio de contraste intravenoso y oral que muestra masas bilaterales
predominantemente quísticas ( asteriscos) en ambos ovarios. Masa hipopotenciadora en hígado derecho ( flecha sólida) y múltiples nódulos
pulmonares bilaterales ( punta de flecha) son metástasis adicionales.
B, Imagen de RM de alta resolución ponderada en T2 axial de los perfiles de la pelvis masa anexial izquierda ( asterisco) y muestra
características predominantemente hiperintensas en T2 que representan abundante mucina. Componente sólido excéntrico ( flecha) se
ve en esta masa.
C, La secuencia de resonancia magnética eco-gradiente ponderada en T1 con supresión de grasa en 3D con contraste muestra realce ( flecha)
del componente sólido excéntrico mostrado en B.

A B C
Fig. 6— Metástasis de Krukenberg por cáncer de vesícula biliar y páncreas.
A, Mujer de 43 años con cáncer de vesícula biliar. La imagen coronal de TC del abdomen y la pelvis obtenida con medio de contraste intravenoso muestra una masa de tejido blando realzada en el fondo de
la vesícula biliar ( flecha) que representa un adenocarcinoma de vesícula biliar de células en anillo de sello comprobado por biopsia. Aumento heterogéneo de masa ovárica sólida ( asterisco)
Se observa un tamaño de aproximadamente 20 cm, compatible con metástasis de Krukenberg.
B y C, Mujer de 59 años que consultó por dolor abdominal en aumento. Imagen axial de TC de pelvis obtenida con medio de contraste intravenoso que muestra masas bilaterales predominantemente quísticas ( flechas B)
en ambos ovarios. La cola pancreática muestra una masa hipopotenciadora ( flecha, C) que representa un adenocarcinoma de páncreas primario que se pasó por alto en la TC inicial y se descubrió retrospectivamente
porque esta área estaba ávida de FDG en la PET TC realizada 4 semanas después. La ooforectomía laparoscópica confirmó metástasis ováricas de células en anillo de sello.

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 Imágenes y características clínicas de los tumores de Krukenberg

Fig. 7— Mujer de 40 años con metástasis de

Krukenberg por cáncer de apéndice.
A, Imagen coronal de TC de abdomen y pelvis obtenida con
medio de contraste intravenoso que muestra mucocele de
apéndice ( flecha). Esto fue tratado con apendicectomía.

B, Imagen de TC de seguimiento obtenida 4 años después de la imagen

en A muestra metástasis quísticas bilaterales ( asteriscos)
que fueron resecados quirúrgicamente, y el análisis patológico encontró
características de células en anillo de sello diagnósticas de metástasis de
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Krukenberg.

A B

A B C
Fig. 8— Neoplasias malignas de ovario distintas de Krukenberg.
A, Mujer de 43 años con distensión abdominal. La imagen axial de TC de la pelvis obtenida con medio de contraste intravenoso muestra masas anexiales bilaterales heterogéneamente complejas
con componentes sólidos realzados ( asteriscos) que representa el carcinoma de ovario papilar seroso de alto grado.
B, Mujer de 32 años con carcinoide intestinal. La imagen de resonancia magnética ponderada en T2 de la pelvis muestra masas sólidas y quísticas mixtas anexiales bilaterales ( flechas). Se observa una señal difusa en
T2 baja del estroma ovárico afectado causado por fibrosis. Los hallazgos patológicos quirúrgicos confirmaron el carcinoide metastásico a los ovarios.
C, Mujer de 29 años con molestias abdominales. Imagen de RM coronal ponderada en T2 de la pelvis que muestra tejido blando infiltrado de baja intensidad en T2 que reemplaza ambos
ovarios ( asteriscos), pero existe la preservación de su arquitectura y el desplazamiento periférico de los folículos ováricos ( flechas), que representa el linfoma de ovario.

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 Zulfiqar y col.
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A B C
Fig. 9— Entidades ováricas benignas que imitan tumores quísticos de Krukenberg.
A, Mujer de 23 años con dolor pélvico y flujo vaginal. Imagen axial de TC de pelvis obtenida con medio de contraste intravenoso que muestra grupos bilaterales de quistes de diferentes
tamaños que corresponden a secciones a través de la trompa de Falopio ( flechas), representando hidrosalpinx y pyosalpinx.
B, Mujer de 28 años con dolor pélvico cíclico. Imagen axial de TC de pelvis obtenida con medio de contraste que muestra masas quísticas bilaterales ( asteriscos) confirmado como
endometriomas.
C, Mujer de 26 años que estaba en tratamiento de fertilidad. La imagen de resonancia magnética con contraste potenciada en T1 axial muestra múltiples quistes de teca luteína agrandados en ambos ovarios que
conducen a un patrón de rueda de radios flechas) diagnóstico del síndrome de hiperestimulación ovárica.

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