Silje Opseth begann ihr Profikarriere als Skispringerin in der Saison 2014/15 im Rahmen zweier Wettbewerbe im Continental Cup am 12. und 13. Dezember 2014 in Notodden und erreichte hierbei die Plätze 43 und 38. Jedoch erreichte sie schon bei ihrer nächsten Teilnahme an einem Wettbewerb im Continental Cup im Januar 2015 in Falun mit den Plätzen fünf und sieben zwei Top-10-Ergebnisse. Am Ende der Saison belegte sie in der Gesamtwertung mit 81 Punkten den 20. Rang. Bei den Nordischen Junioren-Skiweltmeisterschaften 2015 in Almaty erreichte Opseth im Einzelwettbewerb den sechsten Rang.
Am 4. Dezember 2015 gab Opseth schließlich in Lillehammer ihr Debüt im Weltcup, wo sie 37. wurde. Insgesamt erreichte sie am Ende der Saison mit 22 Punkten durch zwei Top-30-Platzierungen auf den Weltcup-Stationen in Oslo und Lahti den 40. Platz in der Gesamtwertung. Bei den Nordischen Junioren-Skiweltmeisterschaften 2016 in Râșnov belegte Opseth im Einzelwettbewerb den elften Rang, im Mixed-Teamwettbewerb erreichte sie mit Anna Odine Strøm, Halvor Egner Granerud und Marius Lindvik den vierten Platz und verfehlte damit knapp einen Podestrang.
Am 10. und 11. September 2016 debütierte Opseth in Tschaikowski im Sommer-Grand-Prix. Mit den Plätzen 25 und 23 holte sie auch direkt ihre ersten Grand-Prix-Punkte. Mit 14 Punkten belegte sie den 30. Platz in der Gesamtwertung. Bei den Nordischen Junioren-Skiweltmeisterschaften 2017 in Park City belegte sie im Einzelwettbewerb den 22. Rang und sowohl im Teamwettbewerb als auch im Mixed-Teamwettbewerb belegte sie den vierten Platz und verpasste damit erneut eine Medaille. Bei den Nordischen Skiweltmeisterschaften 2017 in Lahti verpasste sie als 31. den Finaldurchgang im Einzel und belegte mit der norwegischen Mannschaft den fünften Platz im Mixed-Teamwettbewerb. Im Weltcup 2016/17 erreichte sie mit Rang 23 in Oslo nur einmal die Punkteränge.
Bei den Skiweltmeisterschaften 2021 in Oberstdorf wurde Opseth in den Einzelwettbewerben Fünfte von der Groß- und Sechste von der Normalschanze. Im Mannschaftswettbewerb gewann sie mit Maren Lundby, Anna Odine Strøm und Thea Minyan Bjørseth die Bronzemedaille und belegte im Mixed-Teamwettbewerb gemeinsam mit Maren Lundby, Robert Johansson und Halvor Egner Granerud den Silberrang. Bei den Olympischen Winterspielen in Peking wurde sie im Einzelwettbewerb Sechste und mit dem norwegischen Mixed-Team Achte. Nach den Olympischen Winterspielen feierte sie am 5. März 2022 auf dem Holmenkollbakken in Oslo ihren ersten Einzel-Weltcupsieg.
Zu Beginn der Saison 2022/23 feierte Opseth am 5. November auf der Malinka in Wisła ihren zweiten Einzel-Weltcupsieg. Der dritte Weltcupsieg im Einzel folgte am 4. Dezember auf der Großschanze des Lysgårdsbakken in Lillehammer.
Seit 17. März 2024 hält sie mit 230,5 Metern den Skiflugweltrekord der Frauen, aufgestellt auf dem Vikersundbakken. Am selben Tag war Opseth zuvor bei ihrem Sprung auf 236,5 Meter im Probedurchgang gestürzt und hatte sich Verletzungen im Gesicht zugezogen.[2]