Ecologia trófica, funcional e isotópica de mamíferos terrestres da Mata Atlântica

Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” Centro de Energia Nuclear na Agricultura Ecologia trófica, funcional e isotópica de mamíferos terrestres da Mata Atlântica Marcelo Magioli Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de concentração: Ecologia Aplicada Piracicaba 2018 Marcelo Magioli Licenciado e Bacharel em Ciências Biológicas Ecologia trófica, funcional e isotópica de mamíferos terrestres da Mata Atlântica Orientadora: Profª. Drª. KATIA MARIA PASCHOALETTO MICCHI DE BARROS FERRAZ Co-orientador: Prof. Dr. MARCELO ZACHARIAS MOREIRA Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em Ciências. Área de concentração: Ecologia Aplicada Piracicaba 2018 RESUMO Ecologia trófica, funcional e isotópica de mamíferos terrestres da Mata Atlântica O conhecimento da ecologia das espécies em ecossistemas em constante transformação se faz necessário para entender como essas persistem, como utilizam os novos habitats criados pelas atividades humanas, e se ainda desempenham funções ecológicas, informações essenciais para subsidiar a conservação dos ecossistemas. A presente tese teve como objetivos: 1) avaliar por meio da dieta da onça-parda (Puma concolor), se essa pode ocupar o nicho da onça-pintada (Panthera onca) onde essa está funcionalmente ausente, comparando a dieta de ambas as espécies; 2) analisar mudanças no uso dos recursos, habitat e estrutura trófica de assembleias de mamíferos entre paisagens conservadas e modificadas da Mata Atlântica por meio da análise de isótopos estáveis (SIA) de carbono e nitrogênio; 3) identificar alterações na efetividade funcional de assembleias de mamíferos em relação a estrutura da paisagem na Mata Atlântica. Para determinar a dieta da onça-parda, coletamos amostras fecais em duas áreas no maior contínuo florestal de Mata Atlântica, identificando 15 tipos de presas. Observamos uma preferência da onça-parda por grandes mamíferos, superior a observada em outras áreas do bioma. Comparada a dieta da onça-pintada, a porcentagem de grandes mamíferos também foi superior. Portanto, a onça-parda pode atuar como equivalente funcional da onça-pintada onde essa está funcionalmente ausente, e há disponibilidade de grandes presas. Para o estudo com a SIA, utilizamos os pelos dos mamíferos para análise, coletados em paisagens conservadas e modificadas. Para comparação das paisagens, classificamos os mamíferos em guildas tróficas e utilizamos fatores de fracionamento para corrigir os valores isotópicos. Observamos uma grande mudança no uso dos recursos pelos mamíferos entre as paisagens, com predominância de recursos C3 nas conservadas, e maior proporção de C4 nas modificadas. A estrutura trófica nas paisagens conservadas foi clara, com enriquecimento escalonado de 15N, enquanto desordenado nas modificadas, com enriquecimento flutuante. Destacamos que a matriz agrícola desempenha um papel importante como fonte de recursos e habitat para mamíferos resilientes, incluindo espécies ameaçadas, sendo seu manejo imprescindível para a conservação das espécies. Para o estudo da efetividade funcional, criamos dois bancos de dados, um de assembleias de mamíferos, e outro para determinar a contribuição das espécies nas funções. Selecionamos 10 funções tróficas para análise, classificadas em vulneráveis (espécies sensíveis) e persistentes (espécies resilientes). Para cada assembleia calculamos o nível de defaunação e cinco variáveis de paisagem, utilizando a Modelagem Hierárquica de Comunidades para análise dos dados, e extrapolando os resultados para toda Mata Atlântica. A riqueza de espécies, a massa corporal média e as funções vulneráveis apresentaram relação positiva com aumento na proporção de habitat, e negativa para os usos antrópicos do solo, sendo o inverso para as funções persistentes, similar ao padrão dos níveis de defaunação. As funções vulneráveis ficaram restritas aos grandes blocos florestais, áreas com elevada diversidade de espécies, destacando sua importância para manutenção das funções ecológicas. As paisagens modificadas podem desempenhar um importante papel na manutenção das funções, principalmente se conectadas a grandes blocos florestais. Palavras-chave: Funções tróficas; Dieta; Isótopos estáveis; Matriz; Paisagens modificadas ABSTRACT Trophic, functional and isotopic ecology of terrestrial mammals of the Atlantic Forest The knowledge about species ecology in ever changing ecosystems is necessary to understand how they persist, how they used the new habitats molded by human activities, and if they are still performing ecological functions; this kind of information is essential to subsidize the conservation of ecosystem. The objectives of this thesis are: 1) to determine if the puma (Puma concolor) can occupy the niche of the jaguar (Panthera once) where it is functionally absent, by assessing the puma’ feeding habits and comparing it to the jaguar; 2) analyze changes in resource and habitat use, and trophic structure of mammal assemblages in preserved and modified landscapes of the Atlantic Forest, Brazil, by using the analysis of carbon and nitrogen stable isotopes; 3) identify changes in the functional effectiveness of mammal assemblages in response to changes in landscape structure within the Atlantic Forest. To determine the diet of the puma, we collected fecal samples in two areas of the largest Atlantic Forest continuum and identified 15 prey taxa. We observed that pumas consumed preferentially large prey, a proportion superior to other areas in the biome. Compared to the jaguar’ diet, the proportion of large prey was also higher. Thus, the puma may at as a functional equivalent where the jaguar is functionally absent, and there is availability of large prey. In the study with isotopic ecology, we used mammal’ hair for analysis, which were collected in preserved and modified landscapes. To compare these areas, we classified mammals in trophic guilds and corrected isotopic values using species-specific fractionation factors. We observed a huge difference in mammals’ resource use, with predominant use of C3 resource in preserved landscapes, and a higher incorporation of C4 carbon in the modified ones. The trophic structure was clear in preserved landscapes, with an orderly 15N enrichment, while unordered in modified landscapes, with floating enrichment. We highlight that the agricultural matrix plays an important role as source of food items and as habitat for resilient mammals, including threatened species, and its management is essential for species conservation. To study the functional effectiveness of mammal species, we created two databases, one with mammal assemblages, and other to assess the contribution of species in ecological functions. We selected 10 trophic functions for analysis, which were classified in vulnerable (performed by sensitive species) and persistent (performed by resilient species). For each assemblage we calculated the defaunation level and five landscape variables. We analyze the data using the Hierarchical Modelling of Species Communities and extrapolate the results for the entire Atlantic Forest. Species richness, body mass and vulnerable functions showed a positive relationship with increasing habitat amount, while negative for anthropogenic land uses, similar to the defaunation pattern; the inverse was observed for persistent functions. Vulnerable functions were restricted to the large forest block, which have high species diversity, highlighting its importance for ecological functions maintenance. Human-modified landscapes may still perform an important role for functions persistence, especially if connected to the largest forest blocks. Keywords: Trophic functions; Diet; Stable isotopes; Matrix; Human-modified landscapes 1. INTRODUÇÃO O impacto das atividades humanas sobre a biodiversidade vem dando indícios de uma grande extinção em massa das espécies (Barnosky et al. 2011). Atualmente, o alcance das atividades humanas é global, sendo consideradas as principais responsáveis pela modificação dos ecossistemas, criando a era geológica denominada Antropoceno (Lewis e Maslin 2015). Dentre as características do Antropoceno, pode-se mencionar mudanças extremas nos ecossistemas em escala local, forçando esses a ultrapassarem limiares ecológicos críticos, e muitas vezes irreversíveis (Barnosky et al. 2012). Essas mudanças culminam na perda e redução de habitats, efeitos pervasivos de grande impacto sobre a riqueza, diversidade e abundância de populações animais (Newbold et al. 2015) e de sua diversidade genética (Miraldo et al. 2016). A defaunação no Antropoceno, definida como um pulso contemporâneo de perda de espécies, compromete não somente as populações animais, mas também as funções ecológicas e serviços ecossistêmicos desempenhados (Dirzo et al. 2014). Em consequência, esses processos alteram a efetividade das funções ecológicas desempenhadas pela biodiversidade, a exemplo da herbivoria (Ripple et al. 2015), dispersão de sementes (Galetti et al. 2013) e predação (Ripple et al. 2014), que culminam em mudanças na dinâmica dos recursos hídricos (Ripple e Beschta 2012; Ferraz et al. 2014), no estoque de carbono (Pütz et al. 2014, Bello et al. 2015) e na regulação microclimática (Ewers e BanksLeite 2013). Além disso, a relação da fauna com essa nova estrutura de paisagem criada pelas atividades humanas, gera novas possibilidades de interações inter e intraespecíficas, e das espécies com esse novo ambiente, consequentemente afetando o desempenho de funções ecológicas, e o uso dos recursos e do habitat. Estudos sobre os hábitos alimentares da fauna, podem auxiliar na obtenção de informações sobre as interações da fauna nessas paisagens, gerando informações complementares sobre o uso do habitat (Magioli et al. 2014; Artigo 2), e servindo como características funcionais para elucidar o desempenho de funções ecológicas (Petchey e Gaston 2002; Safi et al. 2011; Magioli et al. 2015, 2016; Artigo 3). Contudo, apesar da ampla importância desses estudos em detalhar os itens alimentares consumidos por uma espécie no espaço e tempo (Artigo 1), existem lacunas de conhecimento, como conhecer a origem dos recursos obtidos. Se considerarmos paisagens modificadas, essa questão torna-se ainda mais complexa, uma vez que a fauna pode utilizar recursos provenientes de áreas antrópicas (p.ex., cultivos, lavouras). Além disso, estudos tradicionais em ecologia trófica demandam grande quantidade de tempo e recursos, fatores que podem comprometer a continuidade de estudos em longo prazo. Portanto, a adoção de novas ferramentas analíticas se faz necessária para a aquisição desse tipo de informações, a exemplo da análise de isótopos estáveis (SIA). Essa ferramenta contribuí na elucidação de padrões de alocação de recursos, caracterização de relações tróficas, movimentação animal e mudanças no uso do habitat (Peterson e Fry 1987; Hobson 1999; Martínez del Rio et al. 2009; Boecklen et al. 2011), em destaque para os isótopos estáveis de carbono e nitrogênio. Os isótopos estáveis de carbono (13C/12C), permitem acessar o uso dos recursos e habitat, mudanças em hábitos de forrageamento e padrões alimentares das espécies, com base nas diferenças de concentração de carbono em plantas do ciclo fotossintético C3 (p.ex., remanescentes florestais) e C4 (p.ex., áreas agrícolas, pastagens), refletidas pelos tecidos animais. Devido ao contraste na estrutura de paisagens modificadas, e possível inferir mudanças no uso dos recursos e habitat com base nessas diferenças. Os isótopos estáveis de nitrogênio (15N/14N) oferecem percepções sobre o posicionamento trófico das espécies e a estrutura das cadeias (Post 2002; Boecklen et al. 2011; Artigo 2). Essas inferências são possíveis, pois a cada salto na cadeia trófica (p.ex., de um consumidor primário para o secundário), ocorre um enriquecimento de 15 N no tecido dos animais (Post 2002), criando diferenças entre as espécies e estruturação trófica. A SIA age de forma complementar a estudos tradicionais, permitindo a aquisição de informações pioneiras, em curtos e longos intervalos de tempo dependendo do tecido analisado. A exemplo da SIA, os dados gerados por estudos de ecologia trófica são bastante utilizados como características funcionais para determinar a contribuição das espécies em funções ecológicas e para o funcionamento ecossistêmico (Loreau 1998). O interesse nesse tema aumentou significativamente nos últimos anos, pois a perda de biodiversidade tem fortes relações diretas e indiretas com processos e serviços ecossistêmicos (Balvanera et al. 2006; Cardinale et al. 2006), que em contrapartida, podem impactar o bem-estar humano (Díaz et al. 2006). O cenário global de perda de biodiversidade ocorre com maior impacto nas regiões tropicais, que foram extensivamente modificadas pelas atividades humanas (Gibbs et al. 2010; Foley et al. 2011), em destaque para as florestas tropicais na América do Sul (Wright 2010). Como um bom estudo de caso para investigar alterações nas funções ecológicas, bem como em mudanças no uso dos recursos, habitat e estrutura trófica de assembleias, destaca-se a Mata Atlântica, um dos principais hotspots de biodiversidade do mundo (Mittermeier et al. 2011). Esse bioma teve a maior parte de sua cobertura vegetal indiscriminadamente substituída por atividades agropecuárias (Ribeiro et al. 2009), tornando-o uma das florestas tropicais mais ameaçadas globalmente (Metzger 2009). No entanto, a Mata Atlântica ainda sustenta grande biodiversidade, concentrada nos poucos grandes remanescentes e contínuos florestais. O efeito da defaunação, apesar de mais evidente em paisagens modificadas, também está afetando os grandes blocos florestais e áreas protegidas (Laurance et al. 2012), modificando a composição das assembleias, o uso do habitat e recursos, e o desempenho de funções ecológicas. Sendo assim, é imprescindível aliar o uso de conhecimentos de base a ferramentas e abordagens analíticas em ecologia animal aplicada, possibilitando a obtenção de informações pioneiras para desvendar processos ecológicos complexos, e gerar subsídio para conservação dos ecossistemas e suas espécies, tanto em áreas conservadas quanto modificadas. Os mamíferos destacam-se como um bom grupo de estudo, pois além de amplamente afetados pela perda de habitat e defaunação, contam com espécies-chave na estruturação dos ecossistemas (Jorge et al. 2013), altamente carismáticas (Courchamp et al. 2018), e amplamente utilizadas como “guarda-chuva” no planejamento estratégico para a conservação (Jenkins et al. 2013). Portanto, o objetivo geral do presente estudo é descrever aspectos da ecologia trófica, funcional e isotópica de mamíferos de médio e grande porte em um gradiente de defaunação na Mata Atlântica. Os objetivos específicos são: • Artigo 1 – analisar os hábitos alimentares da onça-parda (Puma concolor) em áreas do maior contínuo florestal de Mata Atlântica, comparando a dieta da espécie à outras áreas do bioma, e com a dieta da onça-pintada (Panthera onca); • Artigo 2 – avaliar mudanças no uso dos recursos e habitat de assembleias de mamíferos, bem como a sua estrutura trófica, utilizando a análise de isótopos estáveis de carbono e nitrogênio, entre áreas conservadas e modificadas; • Artigo 3 – detectar alterações na efetividade funcional de assembleias de mamíferos em um gradiente de defaunação em resposta a alterações na estrutura de paisagem. 2. CONCLUSÕES Artigo 1 • Os mamíferos de grande porte (> 7 kg) contribuíram significativamente na porcentagem de ocorrência e biomassa relativa consumida de presas para Puma concolor nas áreas estudadas, valores superiores à outras áreas estudadas na Mata Atlântica para a espécie; • P. concolor aumentar o consumo de presas de grande porte quando Panthera onca está funcionalmente ausente ou em baixas densidades. Em áreas de competição mais evidente com P. onca, pode ocorreer uma maior diversificação na dieta de P. concolor, que passa a consumir maior quantidade de presas de médio porte (entre 1 e 7 kg); • Essa situação de mudança pode também ocorrer em outros ecossistemas mundialmente, uma vez que os grandes mamíferos e que ocupam a posição de predador de topo são os primeiros a desaparecer em resposta a defaunação. Artigo 2 • Os resultados apresentam um cenário de mudanças no uso dos recursos, habitat e estrutura trófica pelas assembleias de mamíferos. Em paisagens modificadas, os mamíferos apresentaram grande plasticidade ao utilizar itens alimentares provenientes da matriz agrícola (recursos C4), e essa como parte de seu habitat, contribuindo para a discussão da dicotomia entre habitat/não-habitat na paisagem; • Os itens da matriz possuem maior enriquecimento de 15 N, decorrente de práticas agrícolas (insumos e formas de cultivo), sendo refletidos pelos tecidos das espécies. Esse enriquecimento ocorreu principalmente em espécies da base da cadeia trófica (i.e., que consomem itens vegetais), culminando em mudanças na estrutura da assembleia; • Por outro lado, as paisagens conservadas remetem a um cenário semelhante ao de áreas prístinas, ou seja, com os mamíferos utilizando predominantemente itens alimentares dos remanescentes florestais (recursos C3); • A assembleia nesse contexto, apresentou uma clara estrutura trófica, i.e., com menor proporção de 15 N em espécies que consomem recursos primários (herbívoros e frugívoros), aumentando nos onívoros, que consomem uma mistura de recursos vegetais e animais, atingindo o ápice com insetívoros e carnívoros, que consomem preferencialmente material animal. Artigo 3 • A defaunação, em consequência da perda e redução de habitat, foi responsável pela diminuição na efetividade das funções vulneráveis desempenhadas por mamíferos sensíveis e de grande porte na Mata Atlântica, corroborando a necessidade de alta biodiversidade para a manutenção das funções; • A maior efetividade das funções vulneráveis foi observada nos grandes remanescentes e contínuos florestais, destacando o valor insubstituível das florestas primárias para manutenção da riqueza e diversidade espécies, e funções ecológicas; • Favorecidas pela maior proporção de usos antrópicos do solo, as espécies resilientes compuseram a maior parte das assembleias em paisagens modificadas pela ação humana, consequentemente culminando em maior efetividade de funções persistentes; • Apesar da baixa representatividade funcional nos pequenos remanescentes nessas paisagens, esses podem desempenhar um papel importante na manutenção da riqueza e diversidade de espécies, e consequentemente das funções vulneráveis, principalmente se próximas a grandes blocos florestais. Referências Abreu TCK, Rosa CA, Aximoff I, Passamani M (2016) New record of feeding behavior by the porcupine Coendou spinosus (F. 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