Disponible en www.sciencedirect.com
Revista Mexicana de Biodiversidad
Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
www.ib.unam.mx/revista/
Ecología
Nymphalidae frugívoras (Lepidoptera: Papilionoidea)
asociadas a un ecomosaico agropecuario y de bosque tropical lluvioso
en un paisaje del sureste de México
Frugivorous Nymphalidae (Lepidoptera: Papilionoidea) associated to an ecomosaic of agriculture
and tropical rainforest in a landscape in Southeastern Mexico
Noel Antonio González-Valdivia a , Carmen Pozo b , Susana Ochoa-Gaona c,∗ ,
Bruce Gordon Ferguson d , Eduardo Cambranis a , Orlando Lara a , Isidro Pérez-Hernández e ,
Alejandro Ponce-Mendoza f y Christian Kampichler g
a
Departamento de Ingenierías, Instituto Tecnológico de Chiná, Tecnológico Nacional de México. Calle 11 s/n entre 22 y 28, 24520, Chiná, Campeche, México
b Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera Sur, Av. del Centenario km. 5.5, Pacto obrero campesino, 77014,
Chetumal, Quintana Roo, México
c Departamento de Ciencias de la Sustentabilidad, El Colegio de la Frontera Sur, Av. Rancho, Polígono 2-A, Parque Industrial de Lerma, 24500, Campeche,
Campeche, México
d Departamento de Agricultura, Sociedad y Ambiente, El Colegio de la Frontera Sur, Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n, María Auxiliadora, 29290,
San Cristóbal de las Casas, Chiapas, México
e Universidad Politécnica del Golfo de México, Carretera Federal Malpaso-El Bellote km. 17 Ranchería Monte Adentro, 86600, Paraíso, Tabasco, México
f Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales, INIFAP. Av. Progreso #5, Colonia Barrio de Santa
Catarina, 04010, Ciudad de México, México
g Sovon Dutch Centre for Field Ornithology, Natuurplaza (Mercator 3), Toernooiveld 1, 6525 ED, Nijmegen, Países Bajos
Recibido el 19 de mayo de 2015; aceptado el 22 de enero de 2016
Disponible en Internet el 24 de mayo de 2016
Resumen
Se evaluó si la coloración de las Nymphalidae frugívoras es un indicador de las unidades del paisaje. Se consideraron 4 condiciones de matriz
agropecuaria (vegetación secundaria madura, vegetación secundaria joven, pastizales y cercos vivos) comparadas con 4 unidades de bosque
(referente ecológico), en Tenosique, Tabasco, México. En cada unidad de paisaje se establecieron 10 trampas Van Someren-Rydon durante 5 días,
aplicando 4 repeticiones. Se identificaron 63 especies, 58 en la matriz agropecuaria y 42 en el referente ecológico. Treinta y siete especies son
compartidas, 21 asociadas a áreas agropecuarias y 5 solo del referente ecológico. La estructura de la vegetación afectó la abundancia y composición,
pero no la riqueza de mariposas. Las comunidades de la matriz agropecuaria difirieron > 75% respecto al referente ecológico. Hubo correlación
entre el color y el hábitat preferencial. Los patrones tigre y transparente (Danainae) se encontraron en el dosel cerrado. Con excepción de Adelpha
(Limenitidinae) y las de color corteza (Biblidinae), las demás utilizan ampliamente el paisaje, destacando el tipo Hamadryas asociado a ambientes
abiertos. El mosaico del paisaje estudiado de remanentes de bosque asociados a una matriz agropecuaria arbolada favorece la conservación del
gremio de lepidópteros y mantiene una alta diversidad de las Nymphalidae frugívoras.
Derechos Reservados © 2016 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
Palabras clave: Mariposas diurnas; Biodiversidad; Indicador ecológico; Preferencias de hábitat; Neotrópico
Abstract
We evaluated the use of coloring of frugivorous Nymphalidae as an indicator of landscape units. Four environmental matrices were taken
into consideration (old secondary vegetation, young secondary vegetation, pasture and live fences) and compared to four forest units (ecological
reference), in Tenosique, Tabasco, México. In each landscape unit we set up 10 Van Someren-Rydon traps for 5 days, replicating the sampling
∗
Autor para correspondencia.
Correo electrónico: sochoa@ecosur.mx (S. Ochoa-Gaona).
La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.
http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2016.04.003
1870-3453/Derechos Reservados © 2016 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo
los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
452
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
4 times. In total 63 species were identified, with 58 in the agricultural matrix and 42 in forested units. Of the total, 37 species were shared, 21
associated to agricultural areas and 5 to the forest units. The structure of the vegetation affected the species abundance and composition, but not
the butterfly richness. The communities of butterflies in pasture lands and in fallows differ > 75% of those of the forest units. There was correlation
between color and preferential habitat. Tiger and transparent patterns (Danainae) prefer the closed canopy. Excepting Adelpha (Limenitidinae,)
and those with bark colour (Biblidinae), all others are widely distributed in the landscape, particularly the Hamadryas type were associated with
open environments. The landscape resulting from management, where forest remnants are mixed with agricultural plots and secondary vegetation
in various stages of succession, seems to favor the conservation of Lepidoptera and to maintain a high diversity of frugivorous Nymphalidae.
All Rights Reserved © 2016 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. This is an open access item distributed under the
Creative Commons CC License BY-NC-ND 4.0.
Keywords: Butterflies; Biodiversity; Ecological indicator; Habitat preferences, Neotropics
Introducción
Entre los estudios sobre la dinámica de poblaciones de las
especies destacan los enfoques derivados de la teoría de biogeografía de islas (MacArthur y Wilson, 1967), de metapoblaciones
(Hanski, 1998; Hanski y Gilpin, 1996) y la noción de equilibrio
dinámico entre procesos demográficos (Simberloff, 1974). En
la mayoría de estas investigaciones, el ser humano es separado
del análisis de procesos naturales y a menudo considerado un
agente antagónico a los ecosistemas. Desde inicios de la década
de 1990, los estudios de diversidad en paisajes han evidenciado
la capacidad de la flora y fauna de adaptarse a la influencia
humana y aún de recuperarse después de periodos prolongados de presión antropogénica (Apaza, Osorio y Pastrana, 2006;
Harvey et al., 2008; Harvey y Haber, 1999).
Algunos ecosistemas bajo manejo humano mantienen alta
diversidad de especies (Hartshorn, 1995), resultado de intervenciones antrópicas de intensidad y duración moderadas, que
promueven paisajes heterogéneos en su estructura. En otras palabras, un paisaje que conserva vegetación original alternada con
coberturas modificadas por la actividad humana puede conservar y mantener la biodiversidad nativa. En América tropical, la
agricultura migratoria o «milpa tradicional» genera paisajes con
esas características (Gómez-Pompa y Kaus, 1999). Este manejo
del sistema, basado en el conocimiento local, puede considerarse
como un proceso de interacción entre sistemas socioeconómicos y ecológicos sustentables (Coomes, Grimard y Burt, 2000;
Higgs, 2003; Holling, 2001). Sin embargo, a partir de las décadas de 1940 y 1950, se ha incrementado la intensidad en el uso
del suelo acortando los periodos del barbecho e impidiendo el
retorno al estado de bosque maduro. Actualmente, la explotación
de la tierra con fines comerciales ha modificado estos sistemas
tradicionales, disminuyendo la capacidad de conservación ecológica del sistema (DeFries, Rudel, Uriarte y Hansen, 2010; Ford
y Nigh, 2010; Fox et al., 2000).
En el sureste mexicano es posible que los paisajes puedan aún
ser compatibles con la conservación biológica y con los propósitos económicos y productivos de los seres humanos. Para evaluar
esto, se han empleado a las mariposas Nymphalidae frugívoras
como herramienta ecológica sobre la idoneidad de los hábitats.
Este grupo es útil por su respuesta diferenciada y dependiente de
cada especie a los efectos de los distintos niveles de alteración
ambiental (Atauri y de Lucio, 2001; Kitching et al., 2000; Waltz,
Covington y Wallace, 2001; Weibull, Bengtsson y Nohlgren,
2000). Por otra parte, además de ser especies indicadoras, las
mariposas tropicales tienen funciones importantes en los ecosistemas tropicales (Bonebrake, Ponisio, Boggs y Ehrlich, 2010).
Las especies frugívoras de la familia Nymphalidae (Lepidoptera: Papilionoidea) son un componente importante de la
fauna tropical (Heppner, 2002). Aunque son conocidas como
frugívoras, realmente se alimentan de fluidos fermentados de
frutas, de estiércol o de lodos; para fines del artículo, nos referiremos a estas como frugívoras (Santos, Iserhard, Teixeira y
Romanowski, 2011). A diferencia de lo propuesto por Freitas
et al. (2014), consideramos como frugívoras también a algunas
especies de otras subfamilias como Limenitidinae y Biblidinae,
de acuerdo con las abundancias registradas en este trabajo y
así consideradas por otros autores (Krenn, Zulka y Gatschnegg,
2001; Pinheiro y Ortiz, 1992; Willmott, 2003). La composición
y abundancia de las Nymphalidae se modifican por la alteración del hábitat (Beck, Kitching y Linsenmair, 2006; Miller,
1994), por lo que pueden considerarse indicadoras de afectación del ambiente (Sparrow, Sisk, Ehrlich y Murphy, 1994;
Ricketts, Daily, Ehrlich y Fay, 2001; Tobar, Ibrahim y Casasola,
2007). Asimismo, pueden indicar el estado de toda la comunidad de mariposas en una región (Horner-Devine, Daily, Ehrlich
y Boggs, 2003). Además de ser un grupo bien conocido taxonómicamente, sus patrones de coloración críptica pueden estar
relacionados con algunos hábitats en particular, lo que las hace
útiles como indicadoras o para predecir los efectos causados
por el disturbio (De la Maza y de la Maza, 1993; De la Maza
y Soberón, 1998). El objetivo de este trabajo fue identificar si
el paisaje que se produce por el manejo de los recursos en una
localidad tropical mantiene una comunidad diversa de mariposas
Nymphalidae frugívoras y si algunas de estas son indicadoras
de las unidades de paisaje (UP) de acuerdo con su coloración.
Materiales y métodos
La comunidad de Niños Héroes de Chapultepec, Tenosique,
Tabasco, ubicada en las coordenadas 17◦ 15′ 00”-17◦ 40′ 48” N
y 90◦ 59′ 09”-91◦ 38′ 16” O (Ochoa-Gaona, Pérez-Hernández y
de Jong, 2008) mantiene el sistema de tenencia y manejo ejidal de la tierra sobre un área de 2,066 ha. La precipitación
promedio anual es de 2,750 mm y la temperatura media anual
de 26 ◦ C (Isaac-Márquez, de Jong, Eastmond, Ochoa-Gaona y
Hernández, 2005). El relieve es montañoso con alturas máximas
453
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Tabla 1
Características ambientales y estructurales de las unidades del paisaje en la Sierra de Tenosique, Tabasco.
UP
Variables ambientales
Alt
T
Variables estructurales
Ilu
CD
AD
Da
AB
MA
AM
AJ
AL
PAD
393
316
264
279
±
±
±
±
87
59
25
28
27
28
30
32
±
±
±
±
1
1
2
2
3,396
4,581
11,544
15,018
±
±
±
±
2,930
3 381
2,944
596
80
65
31
11
±
±
±
±
8
7
8
5
19
9
7
7
±
±
±
±
5
3
1
2
1,125
1,028
357
63
±
±
±
±
253
336
143
35
19 ± 5
13 ± 5
15 ± 6
5±2
RE
REAM
REAJ
REPAD
REL
544
526
500
505
±
±
±
±
52
85
71
97
25
25
25
26
±
±
±
±
1
1
1
1
1,919
2,519
2,630
2,564
±
±
±
±
1,662
1,326
1,222
235
84
84
83
74
±
±
±
±
1
3
6
6
28
29
29
29
±
±
±
±
3
1
2
4
1,145
1,227
1,088
835
±
±
±
±
81
119
33
172
42
37
33
25
±
±
±
±
18
14
4
14
AB: área basal (m2 /ha); AD: altura media del dosel (m); AJ: vegetación secundaria joven; Alt: altitud sobre el nivel del mar (m); AL: árboles en línea; AM: vegetación
secundaria madura; Ilu: energía solar (MJ/m2 /año); CD: cobertura del dosel (%); Da: densidad de árboles (ind/ha); MA: matriz agropecuaria; PAD: potreros con
árboles dispersos; RE: referente ecológico; REAJ: bosque referente para vegetación secundaria joven; REAM: bosque referente para vegetación secundaria maduras;
REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos; REPAD: bosque referente para potreros con árboles dispersos; T: temperatura (◦ C); UP: unidades
del paisaje.
Adaptada de González-Valdivia et al. (2012).
de 700 m snm. Originalmente cubierta por vegetación de bosque tropical lluvioso (selva alta y mediana perennifolia). Los
remanentes de bosque tropical se encuentran inmersos en un
mosaico de vegetación secundaria de diferente edad, derivada
de la actividad agrícola y pastizales inducidos para la ganadería localizados en las partes planas u onduladas (Isaac-Márquez
et al., 2005). Estos remanentes de bosque tropical perennifolio
–en su mejor estado– alcanzan los 30 m de altura y están conformados por 3 estratos arbóreos y un estrato herbáceo, compuestos
por aráceas, marantáceas y helechos, además se presentan lianas
y varios tipos de orquídeas (Sedespa, 1997). En el dosel predominan Aspidosperma cruentum, A. megalocarpon, Brosimum spp.,
Calophyllum brasiliense, Dialium guianense, Ficus spp., Lysiloma spp., Manilkara spp., Poulsenia armata, Pouteria spp. y
Schizolobium parahyba. El sotobosque está dominado por Chamaedorea spp., Piper spp. y Psychotria spp. (González-Valdivia
et al., 2012).
El patrón de paisaje en el ejido presenta 2 ecomosaicos (sensu
Rossignol, Rossignol, Oldeman y Benzine-Tizroutine, 1998),
uno formado por remanentes de bosque tropical lluvioso conservado, que sirve como referente ecológico (RE, sensu Higgs,
2003) y otro caracterizado por un patrón de fragmentos secuenciales de vegetación secundaria y potreros, al que denominamos
matriz agropecuaria (MA). La reserva ejidal de bosque está
protegida por la normatividad ejidal y forma parte del núcleo
del Área Natural Protegida Cañón del Usumacinta en Tabasco,
México, y se conecta al sur con El Petén, Guatemala y las estribaciones surorientales de la selva Lacandona, México (Semarnat,
2008).
Diseño experimental
Cada uno de los ecomosaicos se dividió en 4 UP siguiendo a
Zonneveld (1989). Para MA se diferenció: 1) vegetación secundaria madura (AM) con más de 15 años de edad, la cual se ubicó
en las partes más altas de las montañas; 2) vegetación secundaria joven (AJ) con 8 a10 años de edad ubicada en las laderas y
hacia la base de las montañas; 3) potreros con árboles dispersos
(PAD) que se encuentran al pie de las montañas y en los valles,
y 4) árboles en línea (AL), que forman cercos vivos alrededor de
los potreros. En el ecomosaico RE se seleccionaron fragmentos
de bosque ubicados de tal forma que fuera el referente para las
UP de la MA. En la cima se ubicó la UP de bosque referente
para vegetación secundaria madura (REAM), en las laderas el
bosque referente de vegetación secundaria joven (REAJ), mientras al pie de monte y planicies se ubicaron las UP del bosque
referente de potreros con árboles dispersos (REPAD) y de bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos (REL).
Cada UP se muestreó con 4 repeticiones.
En cada una de las UP se trazaron 12 parcelas rectangulares de
500 m2 , donde se midieron variables de la vegetación en cuanto
a su estructura y factores físico-ambientales. Las 12 variables
evaluadas fueron: pendiente (%), temperatura ambiental (◦ C),
humedad relativa (%), iluminación total, altitud, cobertura de
dosel (%), cobertura del suelo (%), número de estratos de vegetación, altura promedio del dosel (m), densidad arbustiva (ind/ha),
densidad arbórea (ind/ha) y área basal (m2 /ha). Se aplicaron
correlaciones de Pearson, asumiéndose como colineales aquellas variables correlacionadas significativamente (Hernández,
Barreto, Costa, Creão-Duarte y Favila, 2014). De este modo,
las variables ambientales seleccionadas fueron: temperatura (◦ C;
medida con HOBO Data Logger y procesados utilizando Boxcar
3.0), altitud (m snm; medida con altímetro con barómetro Casio
Forester FTS-100), iluminación, registrada como la energía solar
total captada a 1.3 m de la superficie del suelo (MJ/m2 /año;
medido con fotos hemisféricas procesadas con Hemiview 2.1,
Delta-T Devices, 1999), y variables estructurales: cobertura del
dosel (%; medida con densitómetro GRS) y altura media del
dosel (m; tabla 1).
El estudio se realizó de julio a septiembre de 2008, acumulando 40 días de muestreo, que de acuerdo con New (1998), son
suficientes para capturar la mayor diversidad de mariposas. Además, en este periodo ocurre el mayor pico de fructificación de
los árboles (Ochoa-Gaona et al., 2008), que al coincidir con una
454
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
alta precipitación favorece la fermentación de frutos. Por ello,
eran de esperar los incrementos en la densidad de Nymphalidae frugívoras (Pozo et al., 2008) y la presencia de la mayoría
de las especies del gremio. Las UP del mismo tipo se establecieron con una distancia mínima de 1,000 m entre sí y, entre
distintas UP, la separación mínima fue de 250 m. En cada UP y
sus repeticiones se establecieron transectos colocando trampas
van Someren-Rydon cada 50 m a lo largo de 500 m de longitud
(Pozo, Llorente-Bousquets, Luis-Martínez, Vargas-Fernández y
Salas, 2005), las trampas se cebaron diariamente con fermento
de piña, plátano y cerveza. En total se establecieron 10 trampas
en un transecto o línea de trampas, permaneciendo 5 días consecutivos por 12 h diurnas/trampa. El muestreo se repitió 4 veces
para cada unidad del paisaje (600 h/trampa por repetición). En
total, el esfuerzo de muestreo fue de 2,400 h/trampa por UP,
que corresponde a 20 días de 12 h/día/trampa por ecomosaico,
totalizando 19,200 h/trampa para el paisaje en estudio y sus 8
unidades distintivas.
Todos los individuos capturados fueron identificados hasta
especie o subespecie por especialistas del Museo de Zoología
de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) y depositados en
la Colección de Lepidoptera (ECOCH L, Registro ante INE:
QNR.IN.018.0497) de ECOSUR, Chetumal, Quintana Roo,
México. La nomenclatura de las especies se hizo con base en
Lamas (2004) y la clasificación de acuerdo con Wahlberg et al.
(2009).
El esfuerzo de muestreo fue evaluado mediante curvas de
rarefacción Coleman, utilizando EstimateS 9.1.0 (Colwell,
2013), las cuales permiten la obtención de la asíntota mediante la
ecuación de Clench (1979), calculando así el valor esperado de
especies además de posibilitar la comparación de la riqueza entre
cada UP y el paisaje, al tener este último un mayor número de
muestras. La diversidad alfa para cada UP fue medida a través de
índices de diversidad de Shannon-Wiener, dominancia de Simpson y equitatividad de Pielou (Spellerberg, 2005). Siguiendo la
propuesta de Ramos (2004), se establecieron diferencias entre
la abundancia para cada UP, mediante el análisis de varianza
y la prueba de separación de medias de Tukey, previa determinación de normalidad y homocedasticidad mediante pruebas de
Kolmogorov-Smirnov y de Levene, respectivamente. Se correlacionaron la riqueza (número de especies en una comunidad
[McGinley, 2014; Stiling, 1999]) y la abundancia de especies
de mariposas (número de individuos de cada especie en una
comunidad [McGill et al., 2007]) con las variables estructurales
y físico-ambientales de las UP una vez que se eliminaron las
variables colineales de manera previa (Hernández et al., 2014).
La abundancia se clasificó en una escala de 5 categorías (modificado de New, 1998): dominantes (21 o más
individuos y presentes en todas las localidades muestreadas),
abundantes (11-20), comunes (6-10), ocasionales (2-5) y raras,
cuando solo un individuo es capturado durante todo el muestreo
en MA o en RE.
se examinaron los datos de abundancia de las especies y subfamilias mediante la prueba de Box y Cox (1964) para evaluar
la posible transformación de los datos crudos para mejorar su
ajuste a modelos matemáticos lineales. Con base en esta prueba,
a la abundancia por especie se aplicó la transformación doble
raíz, según indica la Ley de Taylor (Herrando-Pérez, 2002) y la
transformación log (x + 1) en el caso de la abundancia para las
subfamilias.
Se comparó la composición (es la identidad y variedad de
los elementos de una comunidad, que incluye las especies que
están presentes y su número [Conabio, 2009]) entre unidades
a través de análisis de apareamiento de medias aritméticas no
ponderadas (UPGMA) con el índice asimétrico de Bray-Curtis
como medida de distancia que considera el valor cuantitativo del
dato (Zuur, Ieno y Smith, 2007).
Mediante análisis de correspondencia canónica (ACC), se
establecieron las relaciones de las comunidades, subfamilias
y categorías de color de Nymphalidae respecto a las variables
estructurales y ambientales que no estuvieron correlacionadas,
como sugieren Araujo (2000) y Legendre (2008). Este análisis
involucró validar las propuestas de De la Maza y de la Maza
(1993) y de De la Maza y Soberón (1998) determinando si
hay correspondencia entre los patrones de coloración de imagos
y el grado de alteración, representada por las UP. Es importante mencionar que para las relaciones con las subfamilias de
Nymphalidae, en este análisis se consideró la subfamilia Morphinae separada de la Satyrinae, con el propósito de conocer por
separado la correlación de estos 2 grupos de especies.
Para corroborar el planteamiento de De la Maza y Soberón
(1998), que señalan que ciertos grupos de mariposas pueden
estar consistentemente asociadas con ciertos tipos de hábitats, se
diferenciaron las siguientes categorías o patrones de coloración:
adelpha (coloración típica del género Adelpha: Limenitidinae),
bandas longitudinales, banda oblicua, corteza (similar a la corteza de los árboles, típico en Hamadryas: Biblidinae), follaje,
naranja del dosel, neptis (coloración típica del género Neptis:
Limenitidinae), negro/rojo, oscuro críptico, reflectante del dosel,
reflectante del sotobosque, tigre y transparente (De la Maza y de
la Maza, 1993; De la Maza y Soberón, 1998; González-Valdivia,
Ochoa-Gaona, Pozo y Dénommée-Patriganni, 2010).
Los ambientes que representan cada una de las unidades de
la MA y del RE en el paisaje fueron diferenciados mediante
análisis de similitud (Anosim) y se identificaron las especies
y subfamilias características de los mismos mediante el análisis
de similitud porcentual (Simper). Las pruebas multivariadas fueron realizadas con los programas PAST 2.0 (Hammer, Harper y
Ryan, 2001) y PRIMER 6.0 (Clarke y Gorley, 2006); para estas
pruebas se excluyeron todas las especies que estuviesen representadas por 2 o menos individuos (11 en total), por lo que las
pruebas se hicieron con base en 52 especies.
Diversidad beta y relaciones ecológicas
Se capturaron un total de 2,367 especímenes pertenecientes a
63 especies, incluidas en 7 subfamilias (Apaturinae, Biblidinae,
Charaxinae, Danainae, Limenitidinae, Nymphalinae y Satyrinae). Con base en lo obtenido con la ecuación de Clench para
Previamente a los análisis multivariados para determinar la
existencia de relaciones ecológicas y estudiar la diversidad beta,
Resultados
455
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Matriz agropecuaria
80
Matriz agropecuaria
Raras
17%
Número de especies
70
Dominantes
21%
60
50
PAISAJE
40
MA
30
AJ
20
AL
Abundantes
14%
Ocasionales
33%
AM
10
PAD
Comunes
15%
0
0
10
20
30
40
50
Matriz remanente de bosque
Días de muestreo
Referente ecológico
Raras
19%
80
Dominantes
24%
Número de especies
70
60
50
Abundantes
12%
PAISAJE
40
RE
30
REAM
20
Ocasionales
36%
REPAD
REL
10
REAJ
0
0
10
20
30
40
50
Días de muestreo
Figura 1. Curvas de rarefacción de especies para las Nymphalidae de la sierra
de Tenosique, Tabasco. a) Unidades de paisaje del referente ecológico (RE),
bosque referente para vegetación secundaria madura (REAM), bosque referente
para vegetación secundaria joven (REAJ), bosque referente para potreros con
árboles dispersos (REPAD), bosque alterado linealmente por rutas de acceso o
senderos (REL). b) Matriz agropecuaria (MA): potreros con árboles dispersos
(PAD), árboles en línea (AL), vegetación secundaria joven (AJ), vegetación
secundaria madura (AM).
cada curva de rarefacción, el muestreo de todo el paisaje registró
el 94% del total de especies esperadas (67 especies). A nivel RE
se registraron 42 (91%) especies de las 46 esperadas, en MA se
capturaron 58 (91%) de 64 esperadas; así, el esfuerzo de muestreo se puede considerar adecuado al obtenerse un porcentaje
mayor al 80% de lo esperado (González-Valdivia et al., 2012).
En ningún caso, las UP alcanzaron la riqueza de la MA o la del
RE. Mientras que en MA la riqueza siguió la tendencia de la
curva del paisaje (fig. 1a), en RE la riqueza estuvo por debajo
de esta curva (fig. 1b).
La riqueza y la abundancia de mariposas difirieron entre UP
(F = 2.44, gl = 7, p = 0.049; F = 8.83, gl = 7, p < 0.001, respectivamente), al igual que entre RE y MA (F = 5.96, gl = 1, p = 0.021;
F = 28.90, gl = 1, p < 0.001, respectivamente). Los extremos para
la riqueza se encontraron en REPAD con 24 especies y AJ con
45 especies. La diversidad fue estadísticamente similar entre
unidades (F = 1.90, gl = 7, p = 0.12), con valores desde medios
(1.89) hasta altos (3.03) para el índice Shannon-Wiener. Solo
se encontró dominancia de especies de mariposas en los PAD y
los AL (índice Simpson D = 0.29). La equitatividad en estos 2
Comunes
9%
Figura 2. Proporción de las categorías de abundancia asignada a las especies de
Nymphalidae en la matriz agropecuaria y el referente ecológico en la sierra de
Tenosique, Tabasco, México.
últimos ambientes del paisaje fue baja (índice de Pielou = 0.57
y 0.55, respectivamente) con el género Hamadryas (Biblidinae)
como el más abundante. Las demás comunidades de MA y las
de RE se distribuyeron equitativamente (tabla 2).
Las proporciones de las abundancias por categoría fueron
similares entre los 2 ecomosaicos. En la MA y en el RE se
presentaron especies raras y ocasionales en un 50 y 55% respectivamente. La mayor diferencia entre estos 2 ecomosaicos
se encontró en la categoría de especies comunes, siendo el 15%
para MA y solo el 9% para RE (fig. 2). La abundancia para cada
especie por unidad del paisaje se detalla en el Apéndice.
Las variables estructurales y ambientales de las UP se
correlacionaron significativamente (p < 0.05) con la cantidad de
individuos capturados. La altura media del dosel (r = −0.78,
p < 0.001), la cobertura del dosel (r = −0.65, p < 0.001), la temperatura (r = 0.64, p < 0.001), la iluminación (r = 0.61, p < 0.001)
y la altitud (r = −0.64, p < 0.001) fueron significativas. La
riqueza de especies no mostró correlación con las variables
estructurales y ambientales (r < 0.28), aunque fue numéricamente mayor en las unidades de vegetación secundaria (AJ y
AM) respecto a las demás unidades del paisaje incluyendo las
de RE, que en general, fueron tan ricas en especies como los
PAD y AL.
Diversidad beta y relaciones ecológicas
Al analizar la similitud de especies de mariposas entre las UP
mediante el Anosim, se encontraron diferencias significativas
456
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Tabla 2
Índices ecológicos para las comunidades de mariposas identificadas en las distintas unidades y ecomosaicos del paisaje en la Sierra de Tenosique, Tabasco. Entre
paréntesis las medias y desviaciones estándar para la riqueza por repetición de la unidad.
Índice
Riqueza observada
Riqueza esperada
Abundancia
Shannon H’
Simpson D
Equitatividad
Matriz agropecuaria
Referente ecológico
Unidad de paisaje
Unidad de paisaje
PAD
AL
AJ
AM
REAM
REAJ
REPAD
REL
28ab (7 ± 2)
33
459a
1.91
0.29
0.57
32ab (7 ± 3)
38
522a
1.89
0.29
0.55
45a (10 ± 3)
53
446a
2.79
0.12
0.73
38ab (8 ± 2)
49
226b
3.03
0.07
0.83
30ab (5 ± 3)
38
169b
2.82
0.08
0.83
29ab (6 ± 2)
36
187b
2.74
0.09
0.81
24b (6 ± 3)
27
171b
2.75
0.08
0.87
30ab (6 ± 2)
37
187b
2.66
0.10
0.78
AJ: vegetación secundaria joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación secundaria madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ: bosque referente para
vegetación secundaria joven; REAM: bosque referente para vegetación secundaria maduras; REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos;
REPAD: bosque referente para potreros con árboles dispersos.
(r = 0.56, p = 0.001). Mediante las UPGMA se separaron 3 grupos, el primero incluyó a todas las unidades de RE, el segundo
a las unidades de vegetación secundaria (AJ y AM) y el tercero
a los potreros, tanto con árboles dispersos (PAD) como en línea
(AL). Las unidades de RE tuvieron más del 75% de similitud
entre sí. Los AJ y AM compartieron más del 70% de las especies y las unidades de PAD y AL fueron similares en más del
80% (fig. 3). El UPGMA separó a RE de MA, ya que aunque
37 especies (el 59% de las 63 totales) fueron compartidas, 21
fueron exclusivas para MA y solo 5 especies para RE (tabla 3,
Apéndice).
De acuerdo al ACC, la subfamilia Danainae, en particular
las especies Napeogenes tolosa y Oleria paula se asociaron
a RE, mientras que especies de las subfamilias Charaxinae,
Morphinae y Satyrinae se encontraron preferentemente en hábitats con arbolado denso (RE), aunque también fueron frecuentes
en la vegetación secundaria (AJ o AM), como es el caso de
Archaeoprepona demophon centralis, A. demophoon gulina,
Morpho helenor octavia y Pareuptychia metaleuca metalecuca.
La mayoría de las especies de las subfamilias Biblidinae y
Limenitidinae, por ejemplo Adelpha iphicleola, Biblis hyperia
aganisa, Hamadryas amphinome mexicana, H. feronia farinulenta, H. februa ferentina y H. guatemalena marmarice,
se encontraron en los hábitats alterados. De Morphinae, solo
Opsiphanes cassina fabricii se localizó en hábitats abiertos. La
mariposa Smyrna blomfildia datis (Nymphalinae) se distribuyó
ampliamente en el paisaje, comportándose como generalista en
términos de uso de los hábitats que proporcionan las distintas UP
AM
AJ
Vegetación secundaria o acahuales
REL
Unidad
REAJ
Selva
REPAD
REAM
PAD
Potreros
AL
20
40
60
80
100
Similaridad
Figura 3. Análisis de agrupamiento utilizando el índice Bray-Curtis para las comunidades de mariposas frugívoras (Nymphalidae: Papilionoidea) de la sierra de
Tenosique, Tabasco, México. AJ: vegetación secundaria joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación secundaria madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ:
bosque referente para vegetación secundaria joven; REAM: bosque referente para vegetación secundaria maduras; REL: bosque alterado linealmente por rutas de
acceso o senderos; REPAD: bosque referente para potreros con árboles dispersos.
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Tabla 3
Lista de especies Nymphalidae frugívoras más importantes en la distinción de las unidades y matrices del paisaje de la Sierra de Tenosique, Tabasco. Los números
indican los porcentajes de similitud para las especies más fieles según el módulo de análisis de similitud porcentual (SIMPER, PRIMER v6). El arreglo de unidades
del paisaje va de menos arbolado a más arbolado (de izquierda a derecha).
Matriz agropecuaria
Unidad de paisaje
Opsiphanes cassina fabricii
Hermeuptychia hermes
Hamadryas amphinome mexicana
Hamadryas guatemalena marmarice
Hamadryas feronia farinulenta
Hamadryas februa ferentina
Catonephele numilia esite
Biblis hyperia aganisa
Pteronymia cotytto cotytto
Morpho helenor octavia
Pareuptychia m. metaleuca
Archaeoprepona d. centralis
Archaeoprepona d. gulina
Tigridia acesta ssp. n
Catonephele mexicana
Taygetis virgilia
Oleria paula
Napeogenes tolosa tolosa
Caligo uranus
PAD
AL
Referente ecológico
AJ
AM
1.7
5.0
44.6
13.2
1.9
3.3
3.8
8.1
5.1
4.9
26.6
2.3
REL
REAM
REAJ
REPAD
1.8
3.3
1.8
15.1
48.2
19.2
6.1
59.4
21.9
3.5
1.6
1.3
3.7
1.91
13.4
6.1
11.7
2.5
3.0
3.3
2.2
3.2
6.1
4.7
3.2
9.0
18.2
3.9
3.0
17.8
21.2
9.8
5.4
2.1
18.1
8.4
7.0
3.2
13.0
16.7
4.1
11.4
10.6
7.9
5.4
21.6
7.6
9.7
8.7
5.3
16.7
6.1
2.7
AJ: vegetación secundaria joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación secundaria madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ: bosque referente para
vegetación secundaria joven; REAM: bosque referente para vegetación secundaria maduras; REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos;
REPAD: bosque referente para potreros con árboles dispersos.
(fig. 4, Apéndice). Es importante indicar que todas las especies
identificadas presentan amplia distribución geográfica y ninguna
fue endémica o de distribución restringida.
El color corteza típico del género Hamadryas (Biblidinae)
estuvo relacionado con la MA en general, pero en particular con potreros y AJ. De forma similar, especies como
Adelpha basilioides, A. iphicleola, A. naxia (patrón Adelpha),
Historis a. acheronta, Historis odius dious, Nica flavilla
bachiana, Siderone galanthis, Temenis laothoe hondurensis
(naranja del dosel), Caligo telamonius memnon, Morpho helenor octavia (reflectante del sotobosque), Memphis forreri, M.
mora orthesia, M. moruus boisduvali (reflectante del dosel),
así como Biblis hyperia aganisa (patrón negro/rojo), se asociaron a ambientes de moderadamente alterados (AJ y AM) a
Figura 4. Subfamilias de las Nymphalidae y variables de hábitat con las que se correlacionan las unidades de paisaje de la sierra de Tenosique, Tabasco. Subfamilias:
Biblidinae (Bib), Charaxinae (Cha), Danainae (Dan), Limenitidinae (Lim), Morphinae (Mor), Nymphalinae (Nym) y Satyrinae (Sat). AJ: vegetación secundaria
joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación secundaria madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ: bosque referente para vegetación secundaria joven;
REAM: bosque referente para vegetación secundaria maduras; REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos; REPAD: bosque referente para
potreros con árboles dispersos.
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N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Figura 5. Patrones de coloración críptica de Nymphalidae y variables ambientales para cada unidad de paisaje de la Sierra de Tenosique, Tabasco, México. Categorías
de color: adelpha (Ade), bandas longitudinales (Long), banda oblicua (B-o), corteza (Corteza), follaje (Fol), naranja del dosel (N-d), negro/rojo (N-r), oscuro críptico
(O-c), reflectante del dosel (R-d), reflectante del sotobosque (R-s), tigre (Tigre) y transparente (Tran). Variables ambientales (arial): T: temperatura (◦ C), Alt: altitud (m
snm), Ilu: energía solar (MJ/m2 /año), CD: cobertura de dosel (%), AD: altura del dosel (m). AJ: vegetación secundaria joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación
secundaria madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ: bosque referente para vegetación secundaria joven; REAM: bosque referente para vegetación
secundaria maduras; REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o senderos; REPAD: bosque referente para potreros con árboles dispersos.
muy alterados (PAD y AL). Los patrones de coloración tigre
y transparente, característicos de Danainae, abundaron en RE.
Los Satyrinae de tamaño pequeño y color oscuro críptico fueron
más comunes en hábitats ligeramente alterados (AM), aunque
algunos de medianas dimensiones, como Manataria hercyna
maculata o Taygetis mermeria excavata, se encontraron únicamente en RE. Los demás grupos ocuparon más ampliamente el
paisaje destacándose el patrón de banda oblicua presentado por
especies de las subfamilias Morphinae y Nymphalinae (fig. 5,
Apéndice). Los ejes 1 y 2 del ACC explicaron más del 98.8% de
la relación subfamilia/ambiente y el 96% de la relación patrón
de color/ambiente (para ambos casos p = 0.001; figs. 4 y 5).
Las coloraciones que aportaron más a la diferenciación
entre unidades conservadas y alteradas fueron los patrones
tigre, transparente, reflectante sotobosque (indicadoras de áreas
conservadas), corteza, naranja del dosel, negro/rojo, Adelpha
(asociados al ambiente alterado). Las especies que incidieron
más en la similitud entre UP y ecomosaicos (RE y MA) presentaron patrones de color banda oblicua, reflectante del dosel
y oscuro críptico (Apéndice).
Discusión
En Tabasco se han registrado 115 especies de Nymphalidae frugívoras, con reportes para diferentes áreas protegidas del
estado con valores de 69, 79, 66, 21 y 24 especies (MartínezGómez, 1994; Villegas-Segura, 1998; López-Quintero, 2002;
Sánchez, 2002; Sosa-Vázquez, 2006, respectivamente). Con este
estudio, la riqueza de Nymphalidae para el estado de Tabasco
se incrementó en 5 nuevos registros: Archaeoprepona meander
phoebus, Memphis aureola, Morpho helenor octavia, Morpho
polyphemus luna y Tigridia acesta ssp. n.
En el paisaje estudiado en Tenosique se encuentran representadas el 58% del total de mariposas de este gremio en Tabasco. Es
de destacar que las especies identificadas en el paisaje del ejido
han sido encontradas en áreas protegidas del estado de Tabasco
(Martínez-Gómez, 1994; Villegas-Segura, 1998; Sánchez, 2002;
López-Quintero, 2002; Sosa-Vázquez, 2006) o han sido mencionadas para Chiapas (De la Maza y De la Maza, 1993) y
para Guatemala (Salinas-Gutiérrez, Méndez, Barrios, Pozo y
Llorente-Bousquets, 2009). La riqueza de la zona es inferior a
las 95 especies reportadas por Ragusso y Llorente-Bousquets
(1990) para Los Tuxtlas, Veracruz, pero similar a las 63 especies reportadas en Calakmul, Campeche (Maya-Martínez, Pozo
y May-Uc, 2005), la cual es considerada una de las mayores
superficies forestales del trópico mexicano cuyos ecosistemas
se caracterizan por su gran diversidad, riqueza y fragilidad
(INECC, 2016). Todas las especies identificadas en el paisaje
bajo estudio han sido reportadas en Guatemala y representan
alrededor del 30% de todas las Nymphalidae frugívoras registradas en ese país (Salinas-Gutiérrez et al., 2009).
Hubo variación en la composición de especies entre las UP.
Sin embargo, el índice de diversidad fue similar entre estas
–exceptuando los PAD y AL, ambos con baja diversidad– y
los valores resultaron superiores a 2.24 expresados mediante
el índice de Shannon-Wiener (diversidad alfa) que, de acuerdo
con Ramírez-González (2006), pueden considerarse de medios a
altos. Esto puede evidenciar que el manejo es adecuado para conservar al gremio de lepidópteros a escala del paisaje estudiado.
No obstante, las diferencias entre la composición de especies
de mariposas del RE respecto a la MA, también indican cambios provocados por el manejo del paisaje. En contraposición
a Kerr, Perring y Currie (2006), y con base en la diversidad de mariposas del paisaje, los resultados apoyan la validez
del modelo de disturbio intermedio (Connell, 1978). Así, el
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
arreglo espacial y temporal de UP ejemplifica un sistema sometido a régimen de alteración intermedio capaz de mantener una
diversidad de media a alta. La alteración y su régimen intermedio están representados por la cronosecuencia de vegetación
secundaria, que en el territorio permite la recuperación del arbolado después de haber sido completa o parcialmente cortado
para establecimiento del sistema de milpa. El periodo de descanso de la milpa supera en este caso los 25 años. En los
extremos están los bosques con baja alteración y los potreros
donde el periodo sin arbolado se prolonga, en general, a más de
10 años. No obstante, como afirman González-Espinosa, ReyBenayas, Ramírez-Marcial, Huston y Golicher (2004), también
hay evidencia del impacto de la actividad antropogénica en las
comunidades, al cambiar la composición de las mismas de una
unidad de paisaje a otra.
La equitatividad registrada en las UP arboladas indica una
tendencia al equilibrio entre las poblaciones de especies en estos
elementos del paisaje, por lo que se puede asumir, como sugieren
Wang, Chen y Chen (2009), que tienen capacidades de competencia similares. Sin embargo, esto a la larga podría provocar que
algunas de ellas desaparezcan, particularmente si se incrementa
la presión antrópica.
De manera similar a lo registrado para escarabajos estercoleros por Favila y Halffter (1997), en los pastizales inducidos
se incrementaron la riqueza y la abundancia de las especies
generalistas asociadas a hábitats abiertos (restringidas dentro del
bosque a los claros, por ejemplo Hamadryas spp.), tal y como
sugieren Sparrow et al. (1994), mientras que las especies asociadas a hábitats cerrados, del interior del bosque, disminuyen
sus abundancias. Por su parte, la vegetación secundaria arbórea
permite que algunas especies del bosque encuentren refugio en
la matriz.
La mayor parte de las especies son consideradas raras debido
a que sus abundancias son bajas (Ezcurra, 1990). Al respecto
se sabe que la detección de especies raras o con presencia irregular se incrementa en función directa con la escala de análisis
(Ezcurra, 1990; McGill et al., 2007). En el presente estudio,
al analizar los datos considerando la escala de ecomosaico, se
corroboró el efecto de la escala, ya que se registraron por arriba
del 91% de las especies esperadas, que incluyen tanto especies
raras como dominantes.
Los mayores registros de especies se obtuvieron en unidades de bosques secundarios jóvenes (AJ), probablemente debido
a una complejidad estructural intermedia generada a través de
la sucesión ecológica, que permite que las especies de ambos
extremos ambientales del paisaje puedan presentarse en estos
ambientes. Es decir, existe una analogía con la teoría de disturbio
intermedio propuesta por Connell (1978) o con el efecto del tipo
dominio medio descrito por Colwell, Rahbek y Gotelli (2004).
El traslape sucesional de las unidades de vegetación secundaria jóvenes y maduras, ubicadas entre las unidades de potreros
con árboles y las unidades de bosque, les puede permitir funcionar como ecotono o «buffer», actuando como interfaces entre
los hábitats conservados (RE) y aquellos más alterados (potreros). El tiempo de descanso prolongado favorece la recuperación
del arbolado, diversificando en la vegetación secundaria tanto
las fuentes de alimento como de refugio, sumado al efecto de
459
los bosques adyacentes, que dispersan especies propias de estos
hacia los barbechos.
El ACC ayudó a ilustrar la relación entre especies que se
encuentran hacia condiciones ambientales con mayor temperatura e iluminación, con vegetación más abierta (unidades de
potreros), así como otros grupos que se asocian a condiciones
de arbolado más alto, denso y por tanto menos iluminado y más
fresco hacia el interior de la selva, con una zona intermedia conformada por la vegetación secundaria, en las que se presentan
diferencialmente ejemplares de ambas comunidades de mariposas en los ambientes que constituyen las condiciones extremas
del gradiente de alteración.
Es importante destacar la variación en la composición de
las comunidades relacionada con diferencias físico-estructurales
entre las unidades. Esta influencia del ambiente en la composición de las comunidades de mariposas ha sido mencionado
por Kusch, Goedert y Meyer (2005) para especies nocturnas de
bosques mixtos europeos, influidas por diferencias en las condiciones del interior respecto a los bordes del bosque. En el paisaje
estudiado pudo observarse una distinción entre las comunidades de Nymphalidae del bosque, de vegetación secundaria y de
potreros.
La falta de correlación entre la riqueza de especies y las características físicas o las estructurales, así como la alta correlación
de la abundancia de individuos con estas variables en las UP,
confirman que la riqueza de especies no es un buen parámetro
para determinar el impacto de las alteraciones del ecosistema
sobre una comunidad. En consecuencia, es más relevante considerar la composición de especies y su abundancia relativa, tal
como mencionan Aguilar (2005) y Uehara-Prado, Spalding y
Lucci (2007).
La configuración del paisaje y lo heterogéneo de la MA,
con hileras de árboles en los linderos y árboles dispersos, que
funcionan, respectivamente, como corredores lineares o como
escalones, facilitan el movimiento de mariposas entre fragmentos de bosques secundarios o primarios a través de los potreros,
tal como sugiere Hadad (2000). De esta manera, especies que
han sido mencionadas por De la Maza y Gutiérrez (1992),
Pozo (2006) y Pozo, Salas-Suárez, Prado-Cuéllar y May-Uc
(2009) como indicadoras de hábitat de bosques estables y conservadas, entre ellas a Archaeoprepona demophon centralis, A.
demophoon gulina y Morpho helenor octavia, en este estudio aparecen indistintamente distribuidas en el bosque y en los
bosques secundarios de la MA en el ejido, comprobando la
permeabilidad al flujo de este grupo biológico, particularmente
por el efecto de la vegetación secundaria. Esto tiene un significado relevante si se considera que la milpa, como sistema
agroforestal rotacional, estaría propiciando en su prolongada
fase de descanso o barbecho de la tierra el establecimiento
de hábitats que pueden ayudar a la conservación de especies
del bosque. Otras especies se confirman como características
de áreas alteradas o con poca densidad en el arbolado, como
sucede con Hamadryas februa ferentina, Hermeneuptychia hermes o Siproeta stelenes biplagiata. Solamente una especie,
Smyrna blomfildia datis, pudo considerarse como de amplia y
abundante presencia en todas las unidades y ecomosaicos del
paisaje.
460
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En concordancia con Pozo et al. (2009), se confirma la discrepancia sobre las especies Memphis moruus boisduvali y Biblis
hyperia aganisa, encontradas en unidades de ambos ecomosaicos del paisaje pero con mayor frecuencia en las zonas alteradas
(vegetación secundaria), debilitando la evidencia de que prefieren hábitats conservados (De la Maza y Gutiérrez, 1992;
Pozo, 2006). En el mismo sentido, Memphis forreri e Historis
acheronta, mencionadas como de hábito forestal (Apaza et al.,
2006; Pozo, 1999), ocuparon preferentemente la MA, asociándose principalmente a la vegetación secundaria. En Historis
acheronta, puede considerarse que el hábito de alimentación
preferencial de los estados inmaduros (Cecropia spp.) influye en
donde se presentan los adultos (González-Valdivia et al., 2010),
asumiendo que este género de árboles pioneros es indicador de
sucesión temprana del bosque.
La riqueza registrada sugiere que la heterogeneidad de la
MA es la característica que permite sostener hasta un 53% de
los Nymphalidae frugívoros asociados a hábitats conservados o
poco alterados y hasta un 34% de especies que habitan preferentemente hábitats abiertos, además de las especies generalistas.
Esto puede ocurrir debido a que la MA en el paisaje presenta
franjas adyacentes de AJ y AM, donde algunas especies del bosque pueden establecerse. Esto facilita espacios donde prosperan
las especies asociadas a hábitats alterados o abiertos, que dentro del bosque encuentran pocos sitios para su establecimiento
(claros).
La riqueza de especies en el bosque y la MA aquí estudiados
permiten considerar, de acuerdo con Schulze et al. (2004), que
las mariposas pueden persistir en paisajes que combinan grandes fragmentos continuos de bosque maduro, junto a otros con
sistemas de manejo que incluyan arbolado, como la vegetación
secundaria (barbecho) y sistemas agroforestales. La conectividad al interior de este tipo de paisajes, con arbolado en arreglos
lineales o dispersos entre áreas cubiertas con denso arbolado de
sucesión secundaria, adyacentes a relictos de bosque primario,
favorece el flujo de organismos e influye positivamente en las
poblaciones.
Los resultados concuerdan con los de DeVries y Walla
(2001), y las subfamilias que estos autores consideran relacionadas con áreas de bosque también se hallaron en el presente
estudio. Por otro lado, Lencinas, Martínez, Anderson y Busso
(2008) encontraron que muchas mariposas son generalistas de
bosque, sea este conservado o secundario, lo que explicaría la
similitud entre las unidades de RE y de AM en el paisaje aquí
estudiado.
Se corroboró la propuesta de De la Maza y de la Maza (1993)
y De la Maza y Soberón (1998) al demostrar la relación entre
patrones de coloración de las mariposas diurnas y el grado de
alteración del hábitat, confirmando que este análisis puede ser
una herramienta útil para categorizar el impacto natural y/o
antropogénico sobre los ecosistemas terrestres tropicales. No
obstante, los resultados difieren en cuanto a la asignación de
preferencias de hábitat de algunas especies, que De la Maza
y de la Maza (1993) hicieron en su descripción de los grupos de color asociados a tipos de microhábitats en Chiapas,
México, pero coinciden con los resultados de Apaza et al. (2006)
en considerar a especies de Satyrinae, Danainae, Charaxinae y
Morphinae como indicadoras de áreas conservadas de bosque
tropical, así como las especies de Biblidinae como indicadoras de alteración del ecosistema forestal primario. La jerarquía
de subfamilia permitió distinguir los diferentes hábitats, funcionando como una herramienta con potencial de uso en la
evaluación y monitoreo de impactos a los ecosistemas neotropicales terrestres. En este punto, se debe aclarar que hay
excepciones y que la preferencia de hábitat por las especies
de una subfamilia, en este caso de estudio, es una tendencia
mayoritaria, mas no absoluta.
La utilidad de los niveles jerárquicos (especies y subfamilias)
como indicadores ecológicos, aquí demostrada, coincide con los
resultados de Cleary (2004) y Cleary, Suharsono y Hoeksema
(2006). Esto es relevante dentro de la planificación de procesos
de monitoreo o diagnóstico, haciendo recomendable a las Nymphalidae frugívoras como grupo funcional indicador. Algunas
especies raras pueden haber sido subvaloradas como indicadoras ecológicas, especialmente Morpho polyphemus luna, que
por observación de su comportamiento en campo, donde se presentó regularmente volando alto en el dosel arbóreo, presentó
mayor valor de fidelidad por el bosque y los bosques secundarios
maduros en el paisaje bajo estudio, pero su registro mediante las
trampas fue muy baja. No obstante, continúa siendo una especie
indicadora asociada a especies frugívoras que coexisten dentro
de los mismos hábitats preferenciales.
La composición de Nymphalidae frugívoras respondió a las
modificaciones del hábitat de selva original producto del manejo
del ambiente que los pobladores hacen en el territorio. Esto pudo
ser medido mediante los diferentes análisis multivariados realizados (análisis de cúmulos y ACC) y verificado con base tanto en
las especies y subfamilias, como en los patrones de coloración
de las especies asociadas a diferentes UP. El alto valor de los
ejes 1 y 2 del ACC (98.8 y 96%) confirma la relación patrón de
color/ambiente. Esto significa que las mariposas muestran una
tendencia a volar en ambiente particulares.
Hubo mayor diversidad de mariposas en la MA que en el RE
e incluso 21 especies fueron registradas solamente en la MA.
Las 5 especies encontradas exclusivamente en RE constituyen
un grupo valioso para evaluar y monitorear el estado de conservación de los remanentes del bosque tropical lluvioso en la zona,
mientras el género Hamadryas es útil para detectar efectos de
mayor alteración de este ecosistema.
El manejo del paisaje estudiado puede aún considerarse, en
su actual arreglo de ecomosaico con diferentes UP, como ecológicamente adecuado para la conservación de las especies de
mariposas diurnas frugívoras. Esto probablemente es debido que
el paisaje local contiene una masa de bosque continua y fragmentos dispersos, conectados por vegetación secundaria (alguna
mayor de 25 años), que en su conjunto cubren aproximadamente
el 50% del territorio estudiado, así como por la presencia de
árboles dispersos en los potreros y AL en los perímetros de los
mismos, como parte del manejo que se hace en esta región.
Si este modelo de uso de suelo se extendiese hacia las partes
más alteradas (potreros sin arbolado que dominan el territorio del estado), se podría revertir el deterioro ecológico actual
del estado de Tabasco, promoviendo la restauración diversificada de comunidades forestales y la incorporación de prácticas
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agroforestales, que fomente la complejidad del paisaje e incrementen la conectividad ecológica en el territorio.
Agradecimientos
A los campesinos de Niños Héroes de Chapultepec por permitir el acceso a sus parcelas. A Vicente López Moreno por
su apoyo en campo. A Fomix-Conacyt, Tabasco, por su apoyo
financiando el proyecto «Especies forestales de uso múltiple:
caracterización de sus usos y potencial de aplicación en planes
de fomento forestal, agroforestal y silvopastoril en el municipio
de Tenosique, Tabasco, TAB-2007-C09-74820». A ECOSUR
por su apoyo en infraestructura. Al personal del Museo de Zoología de la Unidad Chetumal de Ecosur, en especial a Noemí
Salas por el apoyo en la identificación de las mariposas. A EAGE
«Pbro. Francisco Luis Espinoza Pineda», la UNN, la UPONIC,
al Gobierno de Nicaragua y a la DIA-SRE, México, por haber
respaldado los estudios del primer autor.
Patrón de coloración Especies
Tigre
Tigre
Tran
Tran
Ade
Ade
Ade
Ade
Ade
Ade
N-r
B-o
B-o
Neptis
R-d
R-d
R-d
Corteza
Corteza
Corteza
Corteza
Corteza
Corteza
N-d
N-d
B-o
N-d
N-d
B-o
B-o
Long
Subfamilia Danainae
Napeogenes tolosa tolosa
Hypothyris lycaste dionaea
Oleria paula
Pteronymia cotytto
Subfamilia Limenitidinae
Adelpha basiloidesa
Adelpha iphicleola iphicleolaa
Adelpha naxia naxiaa
Subfamilia Apaturinae
Asterocampa idyja argusa
Doxocopa laure laurea
Doxocopa pavon theodora
Subfamilia Biblidinae
Biblis hyperia aganisa
Catonephele mexicana
Catonephele numilia esite
Dynamine postverta mexicanaa
Eunica alcmena alcmenaa
Eunica tatila tatilaa
Myscelia cyaniris cyanirisa
Hamadryas amphinome mexicana
Hamadryas februa ferentina
Hamadryas feronia farinulenta
Hamadryas guatemalena
marmaricea
Hamadryas iphthime joannae
Hamadryas laodamia saurites
Nica flavilla bachianaa
Temenis laothoe hondurensisa
Subfamilia Nymphalinae
Colobura dirce
Historis acheronta acherontaa
Historis odius dious
Smyrna blomfildia datis
Tigridia acesta ssp. n.
Siproeta stelenes biplagiata
Subfamilia Charaxinae
Apéndice. Abundancia relativa de Nymphalidae
frugívoras por unidades de paisaje y total por especie en
el paisaje de la Sierra de Tenosique, Tabasco.
Clasificación de patrones de coloración de acuerdo a De
la Maza y de la Maza (1993). AJ: vegetación secundaria
joven; AL: árboles en línea; AM: vegetación secundaria
madura; PAD: potreros con árboles dispersos; REAJ:
bosque referente para vegetación secundaria joven;
REAM: referente para vegetación secundaria madura;
REL: bosque alterado linealmente por rutas de acceso o
senderos; REPAD: bosque referente para potreros con
árboles dispersos. Categorías de abundancia:
dominantes (D), abundante (A), común (C), ocasional
(O) y rara (R). Patrón de coloración: adelpha (Ade),
bandas longitudinales (Long), banda oblicua (B-o),
corteza (Corteza), follaje (Fol), naranja del dosel (N-d),
neptis (Neptis) negro-rojo (N-r), oscuro críptico (O-c),
reflectante del dosel (R-d), reflectante del sotobosque
(R-s), tigre (Tigre) y transparente (Tran).
Matriz agropecuaria
Remanente de bosque
Totales
AJ
AL AM PAD Categoría de REAJ REAM REL REPAD Categoría de
abundancia
abundancia
0
1
0
19
0
0
0
0
1
3
7
24
0
0
0
0
R
O
C
A
16
5
36
7
9
3
19
2
13
5
38
4
9
4
30
7
D
A
D
A
48
21
130
63
1
5
0
0
4
1
1
1
0
0
7
2
O
A
O
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
-
2
17
3
1
0
1
0
1
0
0
0
0
0
1
0
R
O
R
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
R
1
2
2
12
15
6
1
0
1
2
7
119
57
21
15
0
5
8
1
0
0
4
98
257
36
2
10
6
0
0
0
1
11
31
8
6
2
1
8
9
1
0
0
4
52
233
55
D
A
D
A
O
R
O
D
D
D
D
2
3
2
0
0
0
0
1
1
0
0
0
9
1
0
0
0
0
2
1
1
0
0
3
1
0
0
0
0
1
1
0
0
0
7
0
0
0
0
0
3
1
0
0
O
D
O
C
O
R
-
33
48
29
18
2
1
3
33
304
556
118
0
4
5
2
2
10
0
3
2
1
0
0
0
8
0
6
O
D
O
A
0
0
0
0
1
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
R
R
-
5
24
5
11
2
5
1
56
4
6
0
1
3
31
0
2
2
2
3
22
5
0
0
3
0
23
0
0
O
A
C
D
C
C
2
0
0
30
8
0
0
0
0
27
2
1
0
0
1
24
7
1
0
0
0
21
6
0
O
R
D
D
O
6
11
8
234
32
10
462
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Apéndice (continuación)
Patrón de coloración Especies
Fol
N-d
N-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-d
R-s
N-d
B-o
B-o
R-s
R-s
O-c
R-s
O-c
O-c
O-c
O-c
R-s
R-s
O-c
O-c
O-c
O-c
a
b
Consul electra
Siderone galanthis ssp. n.a
Fountainea eurypyle confusaa
Memphis aureolaa
Memphis forreri
Memphis mora orthesiaa
Memphis moruus boisduvali
Memphis proserpina proserpinab
Archaeoprepona amphimachus
amphiktion
Archaeoprepona demophon centralis
Archaeoprepona demophoon gulina
Archaeoprepona meander phoebus
Prepona laertes octaviaa
Subfamilia Satyrinae
Morpho polyphemus lunab
Morpho helenor octavia
Opsiphanes boisduvalliia
Opsiphanes cassina fabricii
Opsiphanes tamarindi
Caligo telamonius memnona
Caligo uranus
Manataria hercyna maculatab
Cepheuptychia glaucina
Cissia confusaa
Cissia pompiliab
Cissia pseudoconfusa
Hermeuptychia hermes
Pareuptychia metaleuca
Pareuptychia ocirrhoe ssp. n.
Taygetis mermeria excavatab
Taygetis thamyra
Taygetis virgilia
Yphthimoides renata
Matriz agropecuaria
Remanente de bosque
Totales
AJ
AL AM PAD Categoría de REAJ REAM REL REPAD Categoría de
abundancia
abundancia
1
1
0
0
3
1
1
0
1
0
1
0
1
1
0
2
0
1
3
0
0
0
2
2
0
0
3
0
2
1
0
3
0
3
0
0
O
O
R
R
C
O
C
O
1
0
0
0
1
0
1
4
4
1
0
0
0
0
0
0
0
4
0
0
0
0
1
0
1
3
3
1
0
0
0
0
0
0
4
4
O
O
O
A
A
7
4
1
1
11
3
8
11
20
12
10
2
0
2
2
0
0
4
9
2
0
5
5
0
1
D
D
O
R
16
3
2
0
15
4
0
0
11
1
2
0
13
11
3
0
D
A
C
-
78
45
11
1
0
6
0
1
1
3
0
0
0
1
0
6
7
24
0
0
1
5
5
0
0
4
8
1
0
0
0
0
3
0
1
12
1
0
0
0
0
0
0
11
0
0
0
1
1
0
2
0
0
1
1
30
1
0
0
3
1
0
0
1
4
1
0
0
0
0
0
0
0
17
1
0
0
0
0
0
A
O
A
O
O
R
O
O
C
D
D
R
R
C
C
0
3
0
1
0
0
12
2
1
0
0
0
0
10
0
1
1
11
0
1
7
0
0
1
0
8
0
4
0
2
2
0
15
1
2
1
21
2
0
7
0
0
0
0
5
0
2
0
0
1
1
22
0
1
0
24
1
0
10
0
0
1
0
5
0
1
0
0
0
0
19
1
2
0
7
1
R
D
R
O
D
O
C
O
O
R
D
O
C
O
D
O
1
44
5
14
5
4
31
2
10
4
2
11
38
122
3
6
3
71
10
Exclusivas de la matriz agropecuaria.
Exclusivas del referente de bosque.
Referencias
Aguilar, A. (2005). Los peces como indicadores de la calidad ecológica del agua.
Revista Digital Universitaria, 6, 1–14.
Apaza, M. A., Osorio, F. y Pastrana, A. (2006). Evaluación del grado de amenaza
al hábitat a través de bioindicadores (lepidópteros) en dos comunidades
dentro del área de influencia del PN Anmi Madidi. Ciencia y Tecnología
Agropecuaria, 1, 1–14.
Araujo, F. (2000). Nymphalid butterfly communities in an amazonian forest
fragment. Journal of Research on the Lepidoptera, 35, 29–45.
Atauri, J. A. y de Lucio, J. V. (2001). The role of landscape structure in species richness distribution of birds, amphibians, reptiles and lepidopterans in
Mediterranean landscapes. Landscape Ecology, 16, 147–159.
Beck, J., Kitching, I. y Linsenmair, E. (2006). Effects of habitat disturbance
can be subtle yet significant: biodiversity of hawkmoth-assemblages (Lepidoptera: Sphingidae) in Southeast-Asia. Biodiversity and Conservation, 15,
465–486.
Bonebrake, T. C., Ponisio, L. C., Boggs, C. L. y Ehrlich, P. R. (2010). More
than just indicators: a review of tropical butterfly ecology and conservation.
Biological Conservation, 143, 1831–1841.
Box, G. y Cox, D. (1964). An analysis of transformations. Journal of Research
of the Statistical Society, 26, 211–243.
Clarke, K. R. y Gorley, R. N. (2006). Primer v.6: user manual/tutorial. Plymouth
routine in multivariate ecological research (Primer-e Ltd.). Plymouth, 182.
Recuperado 18 Jun 2014, de: http://www.primer-e.com
Cleary, D. F. R. (2004). Assessing the use of butterflies as indicators of logging
in Borneo at three taxonomic levels. Journal of Economic Entomology, 97,
429–435.
Cleary, D. F. R., Suharsono y Hoeksema, B. W. (2006). Coral diversity across a
disturbance gradient in the Pulau Seribu reef complex off Jakarta, Indonesia.
Biodiversity and Conservation, 15, 3653–3674.
Clench, H. K. (1979). How to make regional lists of butterflies: some thoughts.
Journal of the Lepidopterists’ Society, 33, 216–231.
Colwell, R.K. (2013). EstimateS: statistical estimation of species richness
and shared species from samples, ver. 8. Recuperado 15 Jun 2014, de:
http://www.purl.oclc.org/estimates.
Colwell, R., Rahbek, C. y Gotelli, N. (2004). The mid-domain effect and species
richness patterns: What have we learned so far? The American Naturalist,
163, 1–23.
Conabio (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad).
(2009). ¿Qué es la biodiversidad? México D.F., México: Comisión Nacional
para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Recuperado 15 Ene 2016,
de: http://www.biodiversidad.gob.mx/biodiversidad/que es .html.
Connell, J. H. (1978). Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science,
199, 1302–1310.
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Coomes, O. T., Grimard, F. y Burt, G. J. (2000). Tropical forests and shifting
cultivation: Secondary forest fallow dynamics among traditional farmers of
the Peruvian Amazon. Ecological Economics, 32, 109–124.
De la Maza, R. y de la Maza, J. (1993). Mariposas de Chiapas. Gobierno del
Estado de Chiapas, Chiapas, México. Tuxtla Gutiérrez: Espejo de Obsidiana
Ediciones.
De la Maza, R. y Gutiérrez, D. (1992). Ropaloceros de Quintana Roo: su
distribución, origen y evolución. Revista de la Sociedad Mexicana de Lepidopterología, 15, 3–43.
De la Maza, R. y Soberón, J. (1998). Morphological grouping of Mexican butterflies in relation to habitat association. Biodiversity and Conservation, 7,
927–944.
DeFries, R., Rudel, T., Uriarte, M. y Hansen, M. (2010). Deforestation driven by
urban population growth and agricultural trade in the twenty-first century.
Nature Geoscience, 3, 178–181.
Delta-T Devices, Ltd. (1999). HemiView manual revision number 2.1. Cambridge: Delta-T Devices, Ltd.
DeVries, P. y Walla, T. (2001). Species diversity and community structure
in Neotropical fruit-feeding butterflies. Biological Journal of the Linnean
Society, 74, 1–15.
Ezcurra, E. (1990). ¿Por qué hay tantas especies raras? La riqueza y rareza
biológicas en las comunidades naturales. Ciencias, 4, 82–88.
Favila, M. y Halffter, G. (1997). The use of indicator groups for measuring
biodiversity as related to community structure and function. Acta Zoológica
Mexicana (nueva serie), 72, 1–25.
Ford, A. y Nigh, R. (2010). The milpa cycle and the making of the Maya forest
garden. Research Reports in Belizean Archaeology, 7, 183–190.
Fox, J., Truong, D. M., Rambo, A. T., Tuyen, N. P., Cuc, L. T. y Leisz, S. (2000).
Shifting cultivation: a new old paradigm for managing tropical forests. BioScience, 50, 521–528.
Freitas, A. V. L., Iserhard, C. A., Santos, J. P., Carreira, J. Y. O., Ribeiro, D. B.,
Melo, D. H. A., et al. (2014). Studies with butterfly bait traps: an overview.
Revista Colombiana de Entomología, 40, 209–218.
Gómez-Pompa, A. y Kaus, A. (1999). From pre-Hispanic to future conservation
alternatives: lessons from Mexico. Proceedings of the National Academy of
Sciences USA, 96, 5982–5986.
González-Espinosa, M., Rey-Benayas, J. M., Ramírez-Marcial, M., Huston,
M. A. y Golicher, D. (2004). Tree diversity in the northern Neotropics: regional patterns in highly diverse Chiapas. Mexico. Ecography, 27,
741–756.
González-Valdivia, N. A., Arriaga-Weiss, S., Ochoa-Gaona, S., Ferguson, B.
G., Kampichler, C. y Pozo, C. (2012). Ensambles de aves diurnas a través
de un gradiente de perturbación en un paisaje en el sureste de México. Acta
Zoológica Mexicana (nueva serie), 28, 237–269.
González-Valdivia, N. A., Ochoa-Gaona, S., Pozo, C. y Dénommée-Patriganni,
L. (2010). Catálogo de mariposas Rhopalocera diurnas en el ejido Niños
Héroes de Chapultepec, Tenosique, Tabasco, México, con potencial de explotación, cría y comercialización. Villahermosa: El Colegio de la Frontera
Sur.
Hadad, N. (2000). Corridor length and patch colonization by a butterfly, Junonia
coenia. Conservation Biology, 14, 738–745.
Hammer, Ø., Harper, D. y Ryan, P. (2001). PAST: Paleontological Statistics Software Package for education and data analysis. Paleontología Electrónica, 4,
1–9.
Hanski, I. (1998). Metapopulation dynamics. Nature, 396, 41–49.
Hanski, I. y Gilpin, M. (1996). Metapopulation biology: ecology, genetics and
extinction. Londres: London Academic Press.
Hartshorn, G. S. (1995). Ecological basis for sustainable development in tropical
forests. Annual Review of Ecology and Systematics, 26, 155–175.
Harvey, C. y Haber, W. (1999). Remnant trees and the conservation of biodiversity in Costa Rican pastures. Agroforestry Systems, 44, 37–68.
Harvey, C., Komar, O., Chazdon, R., Ferguson, B., Finegan, B., Griffith, D., et al.
(2008). Integrating agricultural landscapes with biodiversity conservation in
the Mesoamerican hotspot. Conservation Biology, 22, 8–15.
Heppner, J. B. (2002). Mexican Lepidoptera biodiversity. Insectamundi, 16,
170–190.
Hernández, M. I. M., Barreto, P. S. C. S., Costa, V. H., Creão-Duarte, A. J.
y Favila, M. E. (2014). Response of a dung beetle assemblage along a
463
reforestation gradient in Restinga forest. Journal of Insect Conservation,
18, 539–546.
Herrando-Pérez, S. (2002). Manual de ecología matemática. Un enfoque práctico al análisis multivariado (PCA, CLUSTER y MDS) para detectar
patrones en ecología. Tenerife: Torbellino.
Higgs, E. (2003). Nature for design: people, natural processes and ecological
restoration. Cambridge: Massachusetts Institute of Technology, MIT Press.
Holling, C. S. (2001). Understanding the complexity of economic, ecological,
and social systems. Ecosystems, 4, 390–405.
Horner-Devine, M., Daily, G., Ehrlich, P. y Boggs, C. (2003). Countryside
biogeography of tropical butterflies. Conservation Biology, 17, 168–177.
INECC (Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climatico). (2016). Reserva de
la Biosfera Calakmul. Instituto Nacional de Ecología, y Comisión Nacional
para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Recuperado 15 Ene 2016,
de: http://www2.inecc.gob.mx/publicaciones/libros/2/calakmul.html.
Isaac-Márquez, R., de Jong, B., Eastmond, A., Ochoa-Gaona, S. y Hernández,
S. (2005). Estrategias productivas campesinas: un análisis de los factores
condicionantes del uso de suelo en el Oriente de Tabasco (21) México:
Universidad y Ciencia.
Kerr, J. T., Perring, M. y Currie, D. J. (2006). The missing Madagascan middomain effect. Ecology Letters, 9, 149–159.
Kitching, R., Orr, A., Thalib, L., Mitchell, H., Hopkins, M. y Graham, A. (2000).
Moth assemblages as indicator of environmental quality remnants of upland
Australian rain forest. Journal of Applied Ecology, 37, 284–297.
Krenn, H. W., Zulka, K. P. y Gatschnegg, T. (2001). Proboscis morphology
and food preferences in nymphalid butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae).
Journal of Zoology, 254, 17–26.
Kusch, J., Goedert, C. y Meyer, M. (2005). Effects of patch type and food
specializations on fine spatial scale community patterns of nocturnal forest
associated Lepidoptera. Journal of Research on the Lepidoptera, 36, 67–77.
Lamas, G. (Ed.). (2004). Atlas of Neotropical Lepidoptera. Checklist: Part 4A,
Hesperoidea-Papilionoidea. Gainesville: Association for Tropical Lepidoptera & Scientific Publishers.
Legendre, P. (2008). Studying beta diversity: ecological variation portioning by
multiple regression and canonical analysis. Journal of Plant Ecology, 1, 3–8.
Lencinas, M. V., Martínez, G., Anderson, C. y Busso, C. (2008). The value of timber quality forest for insect conservation on Tierra del Fuego Island compared
to associated non-timber quality stands. Journal of Insect Conservation, 12,
461–475.
López-Quintero, P. (2002). Estructura de la superfamilia Papilionoidea
(Insecta: Lepidoptera) en cuatro tipos de vegetación en la Reserva de la Biósfera Pantanos de Centla, Tabasco Tesis. Villahermosa, Tabasco: Universidad
Juárez Autónoma de Tabasco.
MacArthur, R. H. y Wilson, E. O. (1967). The theory of island biogeography.
Princeton, NJ: Princeton University Press.
Martínez-Gómez, L. (1994). Inventario de la división Rhopalocera (Lepidoptera: Frenatae) del Parque Estatal de Agua Blanca, Tabasco Tesis.
Villahermosa, Tabasco: Universidad Juárez Autónoma de Tabasco.
Maya-Martínez, A., Pozo, C. y May-Uc, E. (2005). Las mariposas (Rhopalocera, Pieridae y Nymphalidae) de la selva alta subperennifolia de la región
de Calakmul, México, con nuevos registros. Acta Zoológica Mexicana, 44,
123–143.
McGill, B., Etienne, R., Gray, J., Alonso, D., Anderson, M., Kassa, H., et al.
(2007). Species abundance distributions: moving beyond single prediction
theories to integration within an ecological framework. Ecology Letters, 10,
995–1015.
McGinley, M. (2014). Species richness. Recuperado 30 Mar 2016, de
http://www.eoearth.org/view/article/156216.
Miller, J. Y. (1994). Behavior in butterflies as a means of conservation: comparison of insular and continental fauna. Florida Entomologist, 77, 74–84.
New, T. R. (1998). Butterfly conservation. South Melbourne: Oxford University
Press.
Ochoa-Gaona, S., Pérez-Hernández, I. I. y de Jong, B. (2008). Fenología reproductiva de las especies arbóreas del bosque tropical de Tenosique, Tabasco,
México. Revista de Biología Tropical, 56, 657–673.
Pinheiro, C. E. G. y Ortiz, J. V. C. (1992). Communities of fruit-feeding butterflies along a vegetation gradient in central Brazil. Journal of Biogeography,
19, 505–511.
464
N.A. González-Valdivia et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 87 (2016) 451–464
Pozo, C. (1999). Monitoreo de mariposas para la región de Calakmul, México.
Capítulo III. En A. Carr y A. C. de Stoll (Eds.), Monitoreo biológico en la
Selva Maya (pp. 28–35). Washington: Man and the Biosphere Program 6
Wildlife Conservation Society.
Pozo, C. (2006). Los Rhopalocera de la región de Calakmul, Campeche: métodos
de estudio, fenología y su uso y monitoreo como indicadores de disturbio.
México D.F: Universidad Nacional Autónoma de México.
Pozo, C., Llorente-Busquets, J., Luis-Martínez, A., Vargas-Fernández, I. y Salas,
N. (2005). Reflexiones acerca de los métodos de muestreo para mariposas en
las comparaciones biogeográficas. En J. Llorente y J. Morrone (Eds.), Regionalización geográfica en Iberoamérica y tópicos afines: primeras jornadas
biogeográficas de la Red Iberoamericana de Biogeografía y Entomología
Sistemática (RIBES XII.I. –CYTED) (pp. 203–215). México D.F: Universidad Nacional Autónoma de México.
Pozo, C., Luis-Martínez, A., Llorente-Busquets, J., Salas-Suárez, N., MayaMartínez, A., Vargas-Fernández, I., et al. (2008). Seasonality and phenology
of the butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea and Hesperioidea) of Mexico’s
Calakmul region. Florida. Entomologist, 91, 407–422.
Pozo, C., Salas-Suárez, N., Prado-Cuéllar, B. y May-Uc, E. (2009). Riqueza de
mariposas diurnas (Lepidoptera: Rhopalocera) en el Santuario del Manatí y
una propuesta para su uso en el monitoreo de ambientes terrestres del área.
En J. Espinoza-Avalos, G. A. Islebe, y H. A. Hernández-Arana (Eds.), El
sistema ecológico de la bahía de Chetumal/Corozal: costa occidental del
Mar Caribe. Chetumal: El Colegio de la Frontera Sur.
Ragusso, R. A. y Llorente-Bousquets, J. (1990). The butterflies (Lepidoptera) of
the Tuxtlas Mts., Veracruz, México, revisited: species-richness and habitat
disturbance. Journal of Research on the Lepidoptera, 29, 105–133.
Ramírez-González, A. (2006). Ecología: métodos de muestreo y análisis de
poblaciones y comunidades. Bogotá: Pontificia Universidad Javeriana.
Ramos, Z. (2004). Estructura y composición de un paisaje boscoso fragmentado:
herramienta para el diseño de estrategias de conservación de la biodiversidad Tesis de Maestría. Turrialba, Costa Rica: Centro Agronómico Tropical
de Investigación y Enseñanza.
Ricketts, T., Daily, G., Ehrlich, P. y Fay, J. (2001). Countryside biogeography
of moths in a fragmented landscape: biodiversity in native and agricultural
habitats. Conservation Biology, 15, 378–388.
Rossignol, M., Rossignol, L., Oldeman, R. y Benzine-Tizroutine, S. (1998).
Struggle of life or the natural history of stress and adaptation. Treebook 1.
Wageningen, Holanda: Treemail Publishers.
Salinas-Gutiérrez, J. L., Méndez, C., Barrios, M., Pozo, C. y Llorente-Bousquets,
J. (2009). Hacia una síntesis de los Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) de
Guatemala con una reseña histórica. Caldasia, 31, 407–440.
Sánchez, S. (2002). Lista preliminar de mariposas diurnas (Lepidoptera:
Rhopalocera) del Parque Ecológico de La Chontalpa, Tabasco, México.
Entomotropica, 17, 111–113.
Santos, J. P., Iserhard, C. A., Teixeira, M. O. y Romanowski, H. P. (2011).
Fruit-feeding butterflies guide of subtropical Atlantic forest and Araucaria
moist forest in the State of Rio Grande do Sul, Brazil. Biota Neotropica, 11,
253–274.
Schulze, C., Waltert, M., Kessler, P., Pitopang, R., Shahabuddin, G., Veddeler,
D., et al. (2004). Biodiversity indicator groups of tropical land-use systems: comparing plants, birds, and insects. Ecological Applications, 15,
1321–1333.
Sedespa (Secretaría de Desarrollo Social y Protección del Ambiente). 1997. Ley
de Protección Ambiental del Estado de Tabasco, Municipio de Tenosique.
Gobierno del Estado de Tabasco. Villahermosa: Sedespa.
Semarnat (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2008).
Decreto por el que se declara Área Natural Protegida con la categoría
de área de protección de flora y fauna, la región conocida como Cañón
del Usumacinta, localizada en el Municipio de Tenosique, en el Estado
de Tabasco. Diario Oficial de la Federación, 22 de Septiembre de 2008,
Gobierno del estado de Tabasco, Tabasco, México [última consulta 10
Ago 2013]. Disponible en: http://vlex.com.mx/vid/categoria-flora-faunausumacinta-tenosique-42835362.
Simberloff, D. (1974). Equilibrium theory of island biogeography and ecology.
Annual Review of Ecology and Systematics, 5, 161–182.
Sosa-Vázquez, R. (2006). Composición de la superfamilia Papilionoidea
(Insecta-Lepidoptera), en el centro ecoturístico de Yu Balcah, Tacotalpa,
Tabasco, México Tesis. Villahermosa, Tabasco: Universidad Juárez Autónoma de Tabasco.
Sparrow, H., Sisk, T., Ehrlich, P. y Murphy, D. (1994). Techniques and guidelines
for monitoring Neotropical butterflies. Conservation Biology, 8, 800–809.
Spellerberg, I. F. (2005). Monitoring ecological change. Cambridge: Cambridge
University Press.
Stiling, P. D. (1999). Ecology: theories and applications (Third edition). Nueva
Jersey: Prentice Hall.
Tobar, D., Ibrahim, M. y Casasola, F. (2007). Diversidad de mariposas en un
paisaje agropecuario del Pacífico Central de Costa Rica. Agroforestería en
las Américas, 45, 58–65.
Uehara-Prado, M., Spalding, K. y Lucci, A. (2007). Species richness, composition and abundance of fruit-feeding butterflies in the Brazilian Atlantic forest:
comparison between a fragmented and a continuous landscapes. Global
Ecology and Biogeography, 46, 43–54.
Villegas-Segura, I. (1998). Inventario de los Papilionoidea (Insecta: Lepidoptera) del Monumento Natural Cerro del Cocona, Teapa, Tabasco y algunos
aspectos de su fenología Tesis. Villahermosa, Tabasco: Universidad Juárez
Autónoma de Tabasco.
Wahlberg, N., Leneveu, J., Kodandaramaiah, U., Peña, C., Nylin, S., Freitas, A.
V. L., et al. (2009). Nymphalid butterflies diversify following near demise at
Cretaceous/Tertiary boundary. Proceeding of The Royal Society B (Biological Sciences), 276, 4295–4302.
Waltz, A. A. E., Covington, W. y Wallace, W. (2001). Butterfly response and
successional change following ecosystem restoration. En R. K., Vance, C.B.
Edminster, W. Covington, W. Wallace y J. A. Blake (Comps.), Ponderosa
pine ecosystems restoration and conservation: steps toward stewardship.
USDA Forest Service Proceedings 22, Rocky Mountain Research Station,
Flagstaff, AZ.
Wang, Z., Chen, Y. F. y Chen, H. (2009). Functional grouping and establishment
of distribution patterns of invasive plants in China using self-organizing maps
and indicator species analysis. Archives of Biological Sciences, 61, 71–78.
Weibull, A. C., Bengtsson, J. y Nohlgren, E. (2000). Diversity of butterflies
in the agricultural landscape: the role of farming system and landscape
heterogeneity. Ecography, 23, 743–750.
Willmott, K. R. (2003). The genus Adelpha: its systematics, biology and biogeography (Lepidoptera: Nymphalidae: Limenitidini). Gainesville: Scientific
Publishers.
Zonneveld, I. (1989). The land unit: a fundamental concept in landscape ecology,
and its application. Landscape Ecology, 3, 67–83.
Zuur, A., Ieno, E. y Smith, G. (2007). Analyzing ecological data. En M. Gail,
K. Krickeberg, J. Samet, A. Tsiatis, y W. Wong (Eds.), Statistics for biology
and health (pp. 163–179). New York: Springer.